外周血炎癥指標(biāo)與糖尿病足的相關(guān)因素分析

中圖分類號：R587.2 文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A DOI：10.3969/j.issn.1003-1383.2025.06.002

Analysisof correlation factors between inflammatory markersin peripheralblood and diabetesfoot

XU Jiajia ^1，2 ， WEI Yulian ^1，2 ， ZHENG Aitian ^1，3，4 ， DAI Pingping ^1，3，4 ， WU Biaoliang ^{1，3，4s} （1.Departmentof Endocrinology，Afliated Hospitalof Youjiang Medical UniversityforNationalities，Baise53000，Guangxi， China； 2. Graduate School， Youjiang Medical University for Nationalities，Baise 533ooo， Guangxi，China；3.Baise Key Laboratory of Chronic Wound Preventionand Treatmentof Diabetes，Baise 533000，Guangxi，China；4.Baise Key Laboratory ofMetabolic Diseases，Baise 533Ooo，Guangxi，China）

【Abstract】ObjectiveTo investigatecorrelationbetween systemicinflammatory index（SII），platelet-to-lymphocyteratio （PLR），monocyte-to-lymphocyteratio（MLR）and diabetic foot（DF）.MethodsTheclinicaldataof373patients with type2diabetes melltus（T2DM）whowere hospitalizedinAfiliated HospitalofYoujiang MedicalUniversityforNationalities from March 2018 to March 2O24 werecolectedforaretrospective analysis.Among them，there were151patients without DF （T2DM group），222 patients with DF，including105patients with Wagner gradeO-2（mildDF group）and117 patients with Wagner grade3-5（severe DF group）.Andthen，the general informationandlaboratory examination indicators of the three groups werecompared，and thecorrelationbetween SII，PLR，MLR in T2DM patients andDFwas explored.Results The levelsof white bloodcells，neutrophils，monocytes，platelets，glycatedhemoglobin，SII，PLR，and MLR intheDF group were significantly higher thanthose inthe TDM group，andthe levels inthe severe DF group were higher thanthose inthe mildDFgroup.However，thelevelsoflymphocytesandhigh-densitylipoproteincholesterolintheDF groupwerelower thanthose in the T2DMgroup，and the levelsin themildDF group werehigher than thoseinthesevere DFgroup（ Plt; 0.05）．TheresultsofthemultivariatelogisticregressionanalysisshowedthatSII，PLR，andMLRweresignificantlysociated withtheoccurrenceofDF，PLRandMLRwere independent risk factorsforDF，while SII was anindependentprotective factor for the occurrence of l ）F（Plt;0.05 ）.Thereceiver operating characteristic（ROC）curve indicated that the area under the curve （ AUC ）for predicting the occurrence of DF by SII，PLR，and MLR was 0.782，0.730，and0.715，respectively.ConclusionElevated levelsof serum PLRandMLRareindependent risk factors for the developmentof DFin patientswithT2DM，whileSIIwasanindependentprotectivefactoragainstDF.Thesethreefactorscolectivelyprovidebetter predictive efficacy for the concurrent development of DF in T2DM patients.

【Keywords】type2 diabetes melltus （T2DM）；peripheral blood inflammatory markers；Wagner grading；diabetic foot （DF）

2型糖尿?。╰ype2diabetesmellitus，T2DM）是由遺傳因素和環(huán)境因素共同決定的多基因遺傳性復(fù)雜病，是一組以高血糖為特征的異質(zhì)性疾病[1]。糖尿病足（diabetesmellitusfoot，DF）是糖尿病嚴(yán)重的并發(fā)癥之一，是以糖尿病為基礎(chǔ)疾病引發(fā)患者下肢神經(jīng)異常和（或）下肢遠(yuǎn)端周圍血管病變，導(dǎo)致患者足部發(fā)生感染、潰瘍和（或）破壞深層組織，具有治療難度大、易復(fù)發(fā)、致死致殘率高等特點(diǎn)[2]。據(jù)統(tǒng)計(jì)，與DF相關(guān)的死亡率估計(jì)在DF發(fā)展的前12個月為 5% ，在前5年為 42%^[3] 。DF 患者每30秒就有一次大截肢，全球各地每天都有2500條肢體被截肢4，因此，治愈DF具有極其重要的全球意義。目前DF的發(fā)病機(jī)制可能與細(xì)胞氧化應(yīng)激、炎癥反應(yīng)、外周動脈疾病及局部組織感染等病理生理改變有關(guān)，而其中炎癥反應(yīng)在DF的發(fā)生和發(fā)展中起重要作用[5]。已有研究表明，外周血炎性標(biāo)志物如中性粒細(xì)胞/淋巴細(xì)胞比值（NLR）、血小板/淋巴細(xì)胞比值（PLR）與DF及糖尿病其他慢性并發(fā)癥密切相關(guān)[6-8]。系統(tǒng)性炎癥指數(shù)（SII）、PLR、單核細(xì)胞/淋巴細(xì)胞比值（MLR）作為近期發(fā)現(xiàn)的新型非侵入性炎癥生物標(biāo)志物，由中性粒細(xì)胞、淋巴細(xì)胞及血小板等多種細(xì)胞綜合組成[9]，能夠較為全面地反映自身的炎癥情況，目前外周血炎癥指標(biāo)與DF之間的研究為數(shù)不多。DF的發(fā)生和發(fā)展如果能在早期預(yù)測，將大大改善患者的預(yù)后和結(jié)局，本研究旨在探討SII、PLR、MLR對DF發(fā)生的預(yù)測價值及疾病嚴(yán)重程度之間的相關(guān)性。

1資料與方法

1.1一般資料收集2018年3月至2024年3月在右江民族醫(yī)學(xué)院附屬醫(yī)院住院并診斷為T2DM患者的資料進(jìn)行回顧性分析，373例T2DM患者中單純糖尿病組（T2DM組151例），合并DF患者222例，其中Wagner分級0～2級105例（輕度DF組），3～5級117例（重度DF組）。本研究經(jīng)醫(yī)院倫理委員會審查批準(zhǔn)通過。

1.2納排標(biāo)準(zhǔn)

1.2.1納入標(biāo)準(zhǔn)T2DM及DF的納入標(biāo)準(zhǔn)均符合2020年版《中國2型糖尿病防治指南》[10-11]。T2DM的納入標(biāo)準(zhǔn)如下： ① 典型的“三多一少”（即煩渴多飲、多食、多尿和不明原因的體重下降）癥狀。 ② 滿足隨機(jī)血糖 ?11.1mmol/L ，或空腹血糖 ?7.0 mmol/L，或口服葡萄糖耐量試驗(yàn)（OGTT） ^2h 血糖 ? 11.1mmol/L ，或糖化血紅蛋白 （HbA1c）?6. 5% 。依據(jù)Wagner分級標(biāo)準(zhǔn)判定DF的嚴(yán)重程度， ①0 級：存在足部潰瘍的危險因素，但目前尚無潰瘍； ②1 級：足部淺表潰瘍，無感覺征象，主要表現(xiàn)為神經(jīng)潰瘍； ③2 級：較深潰瘍，常合并軟組織感染，無骨髓炎或深部膿腫； ④3 級：存在深部潰瘍伴或不伴有膿腫或骨髓炎； ⑤4 級：局限性壞疽（趾、足跟或前足背），以缺血性壞疽為特征，通常合并神經(jīng)病變發(fā)生； ⑥5 級：全足壞疽。

1.2.2排除標(biāo)準(zhǔn) ① 包括青年人中的成年發(fā)病型糖尿病、線粒體基因突變糖尿病、糖皮質(zhì)激素所致糖尿病以及藥物或化學(xué)物質(zhì)誘導(dǎo)的糖尿病； ② 非糖尿病所致的足部潰瘍（動脈高壓性潰瘍、非過度角化潰瘍、脂質(zhì)漸進(jìn)性壞死性潰瘍、癌性潰瘍或外傷后所致潰瘍）； ③ 合并惡性腫瘤、其他神經(jīng)系統(tǒng)疾病、原發(fā)性嚴(yán)重肝腎功能不全、血液疾病、免疫結(jié)締組織疾病、急性心腦血管疾病或心理疾病等。

1.3方法收集患者一般資料包括姓名、性別、年齡、民族、病程及糖尿病患者Wagner等級。臨床資料包括白細(xì)胞（WBC）、中性粒細(xì)胞（NEUT）、淋巴細(xì)胞（LYMPH）單核細(xì)胞（MONO）血小板（PLT）、總蛋白（TP）、膽固醇（CHOL）、甘油三酯（TRIG）、高密度脂蛋白膽固醇（HDL-C）、低密度脂蛋白膽固醇（LDL-C）、糖化血紅蛋白（HbA1c）。計(jì)算SII、PLR、MLR，SIIΣ=Σ PLT×NEUT/LYMPH，MLR τ=τ MONO/LYMPH，PLR Σ=Σ PLT/LYMPH。收集上述受試者實(shí)驗(yàn)室資料，在入院次日晨間空腹?fàn)顟B(tài)下，經(jīng)靜脈穿刺抽取全血樣本。樣本在常溫（ 25°C 左右）環(huán)境下采用高速離心技術(shù)0 4000rpm×10min ）進(jìn)行離心分層處理，收集上層澄清血清。隨后使用羅氏CobasC702全自動分析平臺對血清中的代謝指標(biāo)實(shí)施聯(lián)合檢測，如脂類譜（總膽固醇、甘油三酯、HDL-C、LDL-C）及總蛋白、空腹血糖值。血細(xì)胞分析采用希森美康XN系列全自動血液分析系統(tǒng)，通過流式細(xì)胞技術(shù)對白細(xì)胞亞群（中性粒細(xì)胞、淋巴細(xì)胞、單核細(xì)胞）及血小板進(jìn)行精確計(jì)數(shù)。糖代謝評估應(yīng)用高效液相層析技術(shù)定量分析HbA1c濃度水平。以上所有指標(biāo)均由右江民族醫(yī)學(xué)院附屬醫(yī)院檢驗(yàn)科專用試劑測定。

1.4統(tǒng)計(jì)學(xué)方法 本研究數(shù)據(jù)采用SPSS27.0軟

件分析處理，不符合正態(tài)分布的連續(xù)變量以[M（P₂₅，P₇₅） 表示，組間比較采用非參數(shù)檢驗(yàn)。計(jì)數(shù)資料以例數(shù)和百分比 （%） 表示，組間比較使用 χ² 檢驗(yàn)。采用多因素logistic回歸模型分析得出并發(fā)DF的獨(dú)立危險因素，并使用受試者工作特征（ROC）曲線進(jìn)行分析，計(jì)算出曲線下面積（AUC）進(jìn)而評估上述獨(dú)立危險因素對DF的預(yù)測效能。檢驗(yàn)水準(zhǔn)：α=0.05 ，雙側(cè)檢驗(yàn)。

2結(jié)果

2.1三組基線資料的比較共納入373例研究對象，其中T2DM組151例，輕度DF組105例，重度DF組117例。三組間的性別、年齡、LYMPH、MONO、TP、TRIG比較差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（ Pgt; 0.05）。三組間WBC、NEUT、PLT、CHOL、HDL-C、LDL-C、HbA1c、SII、PLR、MLR比較差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（ Plt;0.05） 。見表1。

2.2DF合并感染的多因素回歸分析以DF為因變量（否 =0 ，是 =1 ），以具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的WBC、NEUT、PLT、CHOL、HDL-C、LDL-C、HbA1c、SII、PLR、MLR作為自變量，納入多因素logistic回歸模型進(jìn)行分析，結(jié)果顯示PLR、MLR可能是T2DM并發(fā)DF的獨(dú)立危險因素，SII是發(fā)生DF的獨(dú)立保護(hù)因素。見表2。

2.3SII、PLR、MLR對DF的預(yù)測價值 ROC 曲線分析表明，三者預(yù)測DF的 AUC 分別為0.782（ 95% CI：0.735～0. 829 ， Plt;0. 001 ），0.730（ 95% CI：0.679～0.781， Plt;0.001 ），0.715（ 95% CI：0.662～0.767，Plt;0.001）。見表3、圖1。

3討論

近年來，糖尿病的患病率逐年升高，2015一2017年我國第8次全國性糖尿病流行病學(xué)調(diào)查結(jié)果顯示，新診斷的糖尿病患者占總糖尿病人數(shù)的 54% ，我國18歲及以上人群糖尿病患病率為 11.2% ，截至2017年按照美國糖尿病學(xué)會（ADA）的診斷標(biāo)準(zhǔn)，糖尿病的知曉率、治療率、控制率分別為 36.5% 、32.2%.49.2% 。DF 是糖尿病嚴(yán)重并發(fā)癥之一，有時甚至危及生命。DF患者體內(nèi)高糖環(huán)境刺激機(jī)體的氧化還原反應(yīng)，使其氧化應(yīng)激水平進(jìn)一步升高，促使DF患者的局部創(chuàng)面處于炎癥反應(yīng)時間延長，且高糖微環(huán)境是細(xì)菌、病毒、特殊病原體的良好培養(yǎng)基，長期慢性炎癥致使感染進(jìn)一步加劇導(dǎo)致創(chuàng)面難以愈合，新生血管不足影響傷口的增殖，從而導(dǎo)致創(chuàng)面長期遷延不愈。DF早期呈現(xiàn)出不同程度的周圍血管病變，使得大多數(shù)患者未予重視，以至于晚期快速進(jìn)展進(jìn)而形成難治性足部潰瘍，且目前對DF的治療在預(yù)防其發(fā)展以及阻止和改變其進(jìn)展方面都不能令人滿意[12]。因此，積極尋找與DF相關(guān)的生物學(xué)標(biāo)志物并分析危險因素對其有重要意義。

SII是基于白細(xì)胞亞群和血小板衍生而來的新型慢性低度炎癥標(biāo)志物，近年來已被證實(shí)可以作為機(jī)體的新型炎癥標(biāo)志物，其優(yōu)點(diǎn)為易獲取、易計(jì)算、廉價，因此具有很重要的臨床價值，目前在心腦血管疾病[13]、腫瘤[14]、肺栓塞[15]及高血壓頸動脈斑塊形成[6]等領(lǐng)域得到初步研究。SII反映機(jī)體炎癥狀態(tài)，和DF的發(fā)生息息相關(guān)，其病理進(jìn)程涉及多重機(jī)制交互作用：糖代謝紊亂導(dǎo)致免疫細(xì)胞功能障礙，局部感染觸發(fā)促炎介質(zhì)（IL-6、TNF- α?α∝ 等）的級聯(lián)釋放，形成正反饋使組織進(jìn)一步損傷；持續(xù)炎癥引發(fā)內(nèi)皮功能紊亂，表現(xiàn)為血管舒張因子抑制、收縮因子亢進(jìn)，造成微循環(huán)障礙與組織低灌注；炎癥微環(huán)境誘導(dǎo)凝血-抗凝系統(tǒng)失衡，血小板活化增強(qiáng)伴隨纖溶活性抑制，促進(jìn)微血栓形成并加劇缺血性病變，這種多維度病理機(jī)制顯著提升足部并發(fā)癥的發(fā)生風(fēng)險。既往研究顯示，CRP、PCT、NLR、PLR等多種炎癥指標(biāo)皆可評估DF的感染程度及預(yù)后[17-9]，SII在診斷和評估類風(fēng)濕性關(guān)節(jié)炎（RA）方面比NLR、PLR和MLR等炎癥指標(biāo)具有更高的價值[20]。本研究中SII的AUC高于PLR、MLR，表明SII在診斷預(yù)測DF的效能優(yōu)于PLR、MLR。SII也可以較好地評估腫瘤患者的新輔助治療的療效與預(yù)后，ZHANG等[21]發(fā)現(xiàn)，在胃癌患者中，甲胎蛋白（AFP） + 患者SII顯著升高，與 AFP+ 患者一年內(nèi)死亡的風(fēng)險密切相關(guān)，且與總生存期（OS）呈負(fù)相關(guān)。陳待慶等[22]發(fā)現(xiàn)，SII預(yù)測DF患者不良預(yù)后AUC為0.797（ 95% CI：0.715～0.879），靈敏度、特異度、約登指數(shù)分別為0.510、0.963、0.473，最佳截斷值為427.5。本研究中，DF組患者的SII水平較高，且重度DF組高于輕度DF組，SII預(yù)測AUC為0.782，靈敏度為0.599，特異性為0.881，約登指數(shù)為0.48，與上述研究結(jié)果相似，提示DF患者病情的嚴(yán)重程度與SII關(guān)系密切，是預(yù)后不良的影響因素之一，SII可作為評估DF患者預(yù)后的工具。

本研究還發(fā)現(xiàn)，DF組SII、PLR、MLR、白細(xì)胞、中性粒細(xì)胞均高于T2DM組，且重度DF組高于輕度DF組，DF組的HDL-C、淋巴細(xì)胞低于T2DM組，且重度DF組低于輕度DF組，提示DF組患者體內(nèi)炎癥較T2DM組明顯升高，血脂代謝紊亂情況也尤為突出，這與既往研究相似[23-24]。DF組HbA1c較T2DM組明顯升高，提示血糖控制欠佳、病程越長發(fā)生DF的可能性越大，進(jìn)一步預(yù)示DF患者外周血炎癥反應(yīng)與糖脂代謝、營養(yǎng)狀況密切相關(guān)。結(jié)合國內(nèi)外文獻(xiàn)報道[25-27]，分析出現(xiàn)上述結(jié)果的原因可能是糖脂代謝紊亂、營養(yǎng)狀況差是DF發(fā)生的始動因素，二者又可誘發(fā)慢性炎癥。在糖尿病足發(fā)生發(fā)展過程中，PLR與MLR通過多通路交互作用驅(qū)動病理惡化[28]。PLR是由血小板和淋巴細(xì)胞組成的綜合性炎癥指標(biāo)，機(jī)體的慢性高血糖環(huán)境上調(diào)血小板糖蛋白受體表達(dá)，激活其聚集及血栓形成，導(dǎo)致足部微循環(huán)栓塞和缺血損傷，炎癥進(jìn)一步加劇伴隨淋巴細(xì)胞數(shù)量減少削弱免疫應(yīng)答。MLR是由單核細(xì)胞和淋巴細(xì)胞組成的新型炎癥指標(biāo)，單核細(xì)胞異?；罨?qū)動炎癥因子釋放及巨噬細(xì)胞極化，而淋巴細(xì)胞耗竭打破了抗炎-促炎的平衡，最終，MLR升高導(dǎo)致炎癥失控。PLR和MLR的協(xié)同升高不僅提示血栓傾向與免疫抑制并存，更反映炎癥級聯(lián)放大與修復(fù)障礙的雙重病理特征，通過加劇缺血、感染及組織修復(fù)失敗，最終顯著升高DF的發(fā)病與惡化風(fēng)險。有學(xué)者[24]發(fā)現(xiàn)，PLR是DF 患者的一個獨(dú)立危險因子，OR為 1.029，95%CI_：1.019～1.039 ，預(yù)測DF的AUC 為0.776，最優(yōu)臨界值為147.6。黃光京等[29]研究指出，多因素logistic分析得出MLR的OR值為8.738，95%CI;1.393～54.808 ，ROC曲線分析其預(yù)測DF的最佳臨界點(diǎn)為0.240，靈敏度為 81.4% ，特異性為 57.8% 。本研究中，PLR、MLR預(yù)測DF的 AUC 分別為0.730、0.715，與上述學(xué)者的研究結(jié)果相似。

盡管這項(xiàng)研究提供了有用的見解，但它仍受到各種限制。首先，它回顧過去的事件這一事實(shí)引發(fā)了人們對可能存在偏倚選擇以及無法明確確定因果關(guān)系的擔(dān)憂。此外，來自單獨(dú)機(jī)構(gòu)的研究樣本可能無法準(zhǔn)確反映更廣泛的人群，因此限制了其普遍性。此外，患者對治療的依從性和生活方式的差異性，可能會影響結(jié)果。而且有限的樣本量可能無法涵蓋在DF患者中觀察到的全部臨床異質(zhì)性。

綜上，SII、PLR、MLR與DF的發(fā)生密切相關(guān)。作為具有成本效益且易于從常規(guī)血液檢測中得出的指標(biāo)，三者特別有希望成為臨床醫(yī)生預(yù)測DF患者發(fā)生的可用指標(biāo)，從而增強(qiáng)患者管理策略。

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（收稿日期：2024-11-12 修回日期：2025-03-01）（編輯：潘明志）