植物無義介導(dǎo)的RNA降解與病毒的制衡

摘要

無義介導(dǎo)的RNA降解（nonsensemediated RNA decay， NMD）是一種在真核生物中保守的RNA質(zhì)量控制（RNA quality control，RQC）機(jī)制，可調(diào)節(jié)異常和正常RNA轉(zhuǎn)錄本的積累。研究發(fā)現(xiàn)，在遭遇病毒侵染時(shí)植物能夠通過NMD限制病毒的侵染，NMD是植物防御病毒的重要途徑。然而，在病毒和寄主植物的軍備競賽中，病毒也已經(jīng)進(jìn)化出多種策略來避免、對抗或操縱NMD，成功地在寄主細(xì)胞中實(shí)現(xiàn)增殖。本文綜述了NMD途徑的基本信息、植物中NMD途徑的獨(dú)特性、植物通過NMD抵抗病毒侵染的作用方式以及病毒如何抵抗植物的NMD，展望了該研究方向的未來研究重點(diǎn)。

關(guān)鍵詞

無義介導(dǎo)的RNA降解; 植物病毒; 抗病毒反應(yīng); 反防御

中圖分類號：

Q 78

文獻(xiàn)標(biāo)識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2024341

A molecular tugofwar between nonsensemediated RNA decay and viruses in plants

CHEN Yalin， ZHOU Xueping*， LI Fangfang*

（State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests， Institute of Plant Protection，

Chinese Academy of Agricultural Sciences， Beijing 100193， China）

Abstract

Nonsensemediated RNA decay （NMD） is a conserved RNA quality control （RQC） mechanism in eukaryotes that modulates the accumulation of both abnormal and normal RNA transcripts. Mounting evidence indicates that NMD is an important antiviral defence mechanism in plants， targeting viral RNA for degradation to limit viral infections. However， in the arms race between plants and viruses， plant viruses have evolved multiple counterstrategies to evade， suppress， or even hijack NMD， thereby ensuring successful replication within host cells. In this review， we summarized the basic process of NMD pathway， the unique aspects of plant NMD， the roles of NMD in antiviral defense， and the various viral strategies to counteract NMD. Additionally， we discussed key outstanding questions and future research directions in this field.

Key words

nonsensemediated RNA decay; plant virus; antiviral defense; counterdefense

病毒與寄主植物的相互作用是動態(tài)和進(jìn)化的，植物具有多種防御病毒的能力，病毒必須克服寄主的防御反應(yīng)才能成功侵染。RNA干擾（RNA interference， RNAi）是植物抵抗病毒最主要的防御手段。通過RNAi，植物可以識別并特異性降解病毒RNA，從而抑制病毒侵染。同時(shí)，病毒通過編碼RNA沉默抑制子（viral suppressor of RNA silencing， VSR）來對抗寄主植物的RNAi防御。除了RNAi以外，RNA降解（RNA decay），RNA質(zhì)量控制（RNA quality control， RQC）以及RNA N6甲基化修飾（m6A）等也參與了植物抵抗病毒的過程。其中，RQC是植物中保守的RNA監(jiān)控機(jī)制，在RNA翻譯過程中識別到異常RNA產(chǎn)生時(shí)會啟動RNA 降解機(jī)制。病毒RNA及其編碼的產(chǎn)物往往具有區(qū)別于寄主RNA的特殊結(jié)構(gòu)和獨(dú)特的編碼特征，在翻譯過程中能夠被RQC機(jī)制所監(jiān)控和識別。無義介導(dǎo)的RNA降解（nonsensemediated RNA decay，NMD）、無終止降解（nonstop RNA decay， NSD）和翻譯停滯降解（nogo RNA decay，NGD）是真核生物中3種主要的RQC系統(tǒng)。NMD在所有真核細(xì)胞中都存在并有高度相似的調(diào)控機(jī)制，它代表了一種降解內(nèi)源和外源RNA的調(diào)控途徑;NMD也是真核生物中研究最多的RQC，它選擇性地降解含有突變的RNA，包括無義突變、移碼和一些剪接位點(diǎn)突變等，這些突變會過早終止翻譯。NMD的靶標(biāo)RNA常伴有上游開放閱讀框（upstream open reading frames，uORFs）、提前終止密碼子（premature termination codon，PTC）、長3′非翻譯區(qū)（3′ untranslated region，3′ UTR）等［1］。除了對RNA的監(jiān)控功能外，NMD還能降解大量正常的轉(zhuǎn)錄本發(fā)揮調(diào)節(jié)作用。例如，哺乳動物約10%的轉(zhuǎn)錄本通過NMD調(diào)節(jié)［23］。對不同模式系統(tǒng)的研究表明，NMD機(jī)制在生物的進(jìn)化過程中非常重要。

目前針對NMD機(jī)制最透徹的研究是在哺乳動物和酵母中開展的（圖1）［4］。正常的mRNA翻譯終止通常發(fā)生在mRNA的3′端附近，當(dāng)核糖體遇到終止密碼子時(shí)，真核翻譯釋放/終止因子eRF1（eukavyotic release factor 1）和eRF3進(jìn)入位點(diǎn)并釋放新生多肽。eRF3與mRNA的 3′端的polyA結(jié)合蛋白（polyA binding protein，PABP）結(jié)合，從而可以感知終止密碼子是否在mRNA polyA尾部附近。然而，當(dāng)核糖體遇到PTC或者其他NMD誘發(fā)元件時(shí)，會阻止正常翻譯的終止并促進(jìn)SURF復(fù)合體的組裝。SURF復(fù)合體由上游移碼蛋白（upframe shift protein 1，UPF1）、對生殖系統(tǒng)形態(tài)發(fā)生有作用的抑制因子（suppressor with morphogenetic effect on genitalia，SMG1）和eRF1eRF3等組成。SURF復(fù)合體不僅阻礙了翻譯的正常進(jìn)行，也阻止了翻譯終止因子eRF3與PABP的結(jié)合，使翻譯無法正常進(jìn)行與終止。在SURF復(fù)合體中，SMG1的激酶活性受SMG8和SMG9的調(diào)控，在NMD途徑被激活之前其活性被抑制。SURF復(fù)合體與NMD途徑的調(diào)控因子UPF2和UPF3互作導(dǎo)致SMG1的磷酸化與激活，從而進(jìn)一步激活UPF1，使其磷酸化。與此同時(shí)，UPF1與UPF2的互作也激活了UPF1的解旋酶活性。磷酸化的UPF1可以啟動翻譯抑制，并招募具有核酸內(nèi)切酶活性的SMG6切割mRNA。5′端mRNA切割產(chǎn)物可能由核酸外切酶體（exosomes）進(jìn)行 3′5′的RNA 降解。UPF1解旋酶的活性可解離結(jié)合到3′端的切割產(chǎn)物，從而促進(jìn)核糖核酸酶1（The 3′5′ exonucleases 1， XRN1）介導(dǎo)的5′3′的RNA 降解。磷酸化的UPF1還招募SMG5，SMG5 與SMG7或細(xì)胞核受體協(xié)同調(diào)節(jié)蛋白2（proline rich nuclear receptor coactivator 2，PNRC2），導(dǎo)致mRNA的去帽化或者去腺苷化，隨后通過核酸外切酶降解途徑（5′3′的RNA降解和3′5′ 的RNA降解）對靶標(biāo)RNA進(jìn)行降解。SMG5SMG7復(fù)合體可以募集蛋白磷酸酶2A，使UPF1去磷酸化并在NMD系統(tǒng)中進(jìn)行循環(huán)。

大多數(shù)參與NMD途徑的核心因子在植物中是保守的，包括UPF1、EJC復(fù)合物 （exon junction complex，包括UPF2、UPF3、Mago、Y14）和SMG7。一般來說，NMD包括2個(gè)步驟：底物識別和底物降解。植物NMD機(jī)制的研究不如酵母和哺乳動物中詳細(xì)，但底物識別和降解的基本原理都是較為相似的。然而，植物NMD仍有一些顯著的獨(dú)特特征。例如，植物中不具有SMG5和SMG6內(nèi)切酶的同源物［5］，而目前一些研究認(rèn)為加工小體（processingbody， Pbody）中的核糖核酸內(nèi)切酶DNE1相當(dāng)于是植物核糖核酸內(nèi)切酶SMG6，其發(fā)揮了SMG6同樣的功能［6］。

1 植物NMD的特點(diǎn)

NMD的核心成分包括UPFs和影響生殖系統(tǒng)形態(tài)發(fā)生的抑制蛋白SMGs。參與NMD的各種因子可以通過多種機(jī)制被募集到具有NMD誘導(dǎo)特征的RNA轉(zhuǎn)錄本中，從而觸發(fā)RNA清除過程。與哺乳動物細(xì)胞一樣，植物細(xì)胞中的mRNA既受到NMD調(diào)節(jié)，也反饋調(diào)節(jié)NMD的效率，作為一種適應(yīng)環(huán)境變化的策略［7］。雖然哺乳動物和植物的NMD有很大的相似性，但它們在某些機(jī)制和調(diào)控方式方面存在一些差異［4］。例如，哺乳動物NMD因子的幾個(gè)同源物，包括SMG5、SMG6、SMG8和SMG9迄今尚未在植物中發(fā)現(xiàn)。由于沒有SMG6的同源物，植物NMD可能傾向于分解步驟的外切核酸酶降解途徑。依賴SMG6的內(nèi)切核酸酶降解是哺乳動物NMD的關(guān)鍵步驟，而植物NMD利用SMG7誘導(dǎo)的外切核酸酶降解途徑分別通過招募脫帽酶和去腺苷酶來介導(dǎo)靶標(biāo)RNA的5′3′降解和3′5′降解（圖2）。

生物脅迫和非生物脅迫都可以抑制哺乳動物和植物的NMD，從而增強(qiáng)防衛(wèi)反應(yīng)基因的表達(dá)。但哺乳動物和植物受影響的靶標(biāo)基因和響應(yīng)過程有很大不同［4］。植物和哺乳動物的一些NMD因子受到負(fù)反饋的調(diào)節(jié)。如擬南芥Arabidopsis thaliana中NMD途徑可通過負(fù)反饋通路調(diào)控SMG7和UPF3基因的表達(dá)，NMD激活后可直接下調(diào)SMG7、UFP3的表達(dá)［8］。最近研究發(fā)現(xiàn)，NMD的激活可以誘導(dǎo)細(xì)胞自噬，從而導(dǎo)致NMD核心因子SMG7被降解［9］。因此，蛋白降解途徑可以監(jiān)控RNA質(zhì)量途徑的異常激活，如病原體入侵導(dǎo)致NMD因子高表達(dá)，植物通過蛋白降解監(jiān)控NMD的異常表達(dá)，從而避免NMD的過量激活對植物產(chǎn)生不利的影響。

在植物中，NMD在mRNA的質(zhì)量控制過程中起著至關(guān)重要的作用，直接或間接地調(diào)節(jié)植物的生長發(fā)育和免疫應(yīng)答。在擬南芥中，20%的非編碼RNA和1%的編碼RNA受NMD控制［1011］，表明NMD主要調(diào)控非編碼RNA。在沉默UPF1、UPF2和UPF3后，漸狹葉煙草 Nicotiana attenuata中包含PTC的mRNA水平顯著增強(qiáng)，這表明NMD和UPF因子是保守的，對植物的生長調(diào)節(jié)至關(guān)重要［12］。在真核生物中，缺乏NMD因子有時(shí)是致死的，如在擬南芥中UPF1、UPF3和SMG7缺失

會表現(xiàn)出一系列的發(fā)育缺陷和致死性不育等癥狀，其中UPF1基因的缺失是致死的［1314］，UPF3和SMG7缺失后能存活，但會表現(xiàn)出生長和發(fā)育缺陷［1516］。最近的研究表明，NMD核心蛋白可以響應(yīng)與植物生殖發(fā)育、抗性表現(xiàn)和生存能力相關(guān)的非生物脅迫、生物脅迫、繁殖和基因進(jìn)化過程［17］。據(jù)報(bào)道，UPF1、UPF3的突變體開花較晚，可能是由于開花抑制因子FLC的高表達(dá)?？勺兗羟邪殡S的NMD（alternative splicing coupled with NMD， ASNMD）介導(dǎo)的組蛋白甲基轉(zhuǎn)移酶SDG40調(diào)控FLC基因座的表觀遺傳轉(zhuǎn)錄來影響開花［18］。NMD還與激素信號有關(guān)，缺乏NMD的擬南芥植株在含有生長素（auxin，AUX/IAA）的培養(yǎng)基上表現(xiàn)出異常的再生反應(yīng)，并伴有生長素基因的表達(dá)異常［19］。同時(shí)也有研究認(rèn)為NMD減輕了快速進(jìn)化的植物免疫受體對植物自身的有害影響，使它們免受進(jìn)化選擇的影響，且植物新生基因的表達(dá)也傾向于受NMD調(diào)控［5］。這一發(fā)現(xiàn)進(jìn)一步支持了NMD有助于基因進(jìn)化的觀點(diǎn)，因?yàn)樾逻M(jìn)化出的基因很容易在自然選擇中被移除。NMD可能提供了一種策略，使這些基因在自然選擇中隱藏起來，允許它們在進(jìn)化的過程中重新獲得功能。

2 NMD抑制病毒侵染

病毒基因組長度有限而又需要編碼多個(gè)蛋白實(shí)現(xiàn)其增殖與侵染，因此其基因組進(jìn)化出最大化編碼能力。RNA病毒的基因組和亞基因組RNA具有誘發(fā)NMD的特征，寄主NMD機(jī)制可以靶向RNA病毒的基因組和亞基因組，導(dǎo)致病毒RNA的降解［20］。RNA病毒通常具有一些特征，包括單個(gè)RNA中具有內(nèi)部終止密碼子（internal stop codons，iTCs）的多個(gè)開放閱讀框和可觸發(fā)NMD的長3′UTR。許多正義鏈的RNA（+RNA）病毒為了能夠在有限的基因組內(nèi)編碼多個(gè)蛋白，基因組上包括iTC，然后利用核糖體翻譯移碼策略跳過iTC，編碼一個(gè)更長的通讀蛋白［21］。然而病毒通過iTC進(jìn)化出的這樣“狡猾”的策略產(chǎn)生額外的病毒蛋白，也會被寄主RNA監(jiān)控系統(tǒng)所識別，從而激活NMD［22］。長3′UTR，保留內(nèi)含子和多個(gè)ORFs也是病毒RNA誘導(dǎo)NMD的特征之一。這些特征允許病毒RNA在寄主細(xì)胞中翻譯時(shí)與NMD機(jī)制相互作用［23］。一些病毒的RNA可能具有幾種NMD觸發(fā)特征，可導(dǎo)致強(qiáng)烈的NMD反應(yīng)。此外，NMD介導(dǎo)的+RNA病毒降解不依賴于EJC復(fù)合體，因?yàn)椴《綬NA不進(jìn)行RNA剪接［24］。上游ORF或長3′UTR在激活EJC無關(guān)的NMD中都起著至關(guān)重要的作用［2526］。

植物可以通過NMD降解病毒RNA，從而限制病毒在植物中的侵染。例如， Damien 等［27］ 探究了馬鈴薯病毒X（potato virus X，PVX）對UPF1、UPF3或SMG7突變的擬南芥的侵染，發(fā)現(xiàn)擬南芥突變體對含有PTC和3′ UTR特征的PVX高度敏感，并且PVX的侵染受到了NMD的限制，同時(shí)PVX也降低了NMD的活性，這表明PVX可能編碼NMD抑制蛋白，或者促進(jìn)了不利于NMD途徑的細(xì)胞狀態(tài)變化。另一項(xiàng)研究表明，不同的病毒表現(xiàn)出了不同程度的NMD敏感性，蕪菁皺縮病毒（turnip crinkle virus， TCV）的sgRNA1較sgRNA2更易被NMD途徑降解，具有長3′UTR特征的豌豆耳突花葉病毒（pea enation mosaic virus 2，PEMV2）轉(zhuǎn)錄本的積累量在過表達(dá)UPF1時(shí)也極易受到抑制［28］。并且UPF1突變增強(qiáng)了本氏煙Nicotiana benthamiana中PVX和TCV的RNA積累［29］。過表達(dá)的NbSMG7和NbUPF3通過識別

病毒RNA依賴的RNA聚合酶大亞基

RdRPL轉(zhuǎn)錄本中的內(nèi)部終止密碼子來介導(dǎo)病毒RNA的降解，從而減弱黃瓜綠斑駁花葉病毒（cucumber green mottle mosaic virus， CGMMV）的侵染［9］。然而，其他NMD因子是否在不同的病毒侵染過程中具有相似的作用還有待進(jìn)一步的研究?？傊?，NMD在病毒侵染過程中限制了病毒的致病機(jī)制，是植物抗病防御的重要途徑。

3 病毒多種策略對抗NMD

病毒作為細(xì)胞內(nèi)專性寄生物，面臨著寄主的多重防御，并進(jìn)化出了多種對抗策略來促進(jìn)其侵染。病毒通常具有較小的基因組，編碼能力有限，所以主要依賴于自身基因組結(jié)構(gòu)以及編碼的多功能蛋白與寄主的相互作用來躲避或?qū)辜闹骺共《静呗裕?1，3031］。例如，馬鈴薯Y病毒科 Potyviridae病毒是躲避NMD最成功的植物病毒［27］。Potyviridae中的蕪菁花葉病毒（turnip mosaic virus，TuMV）使用了多聚蛋白翻譯策略來編碼基因組，從而逃避NMD（圖3a）。還有研究表明TCV雖然可以被NMD靶向，但其基因組RNA中有兩個(gè)片段具有NMD抗性。一個(gè)是位于TCV p28終止密碼子下游的核糖體讀出結(jié)構(gòu)元件（RSE），它可以穩(wěn)定NMD敏感的報(bào)告基因;另一個(gè)是位于TCV 3′ UTR開頭的51nt非結(jié)構(gòu)區(qū)域（USR），增加了NMD抗性［22］ （圖3b）。番茄叢矮病毒科Tombusviridae的PEMV2是一種具有異常長3′ UTR的RNA病毒，可以誘導(dǎo)宿主植物的NMD（圖3c）。為了建立系統(tǒng)性侵染，病毒的長距離運(yùn)動蛋白p26能夠保護(hù)病毒RNA免受NMD的損傷，從而促進(jìn)病毒的增殖［28］?；ㄒ嘶ㄈ~病毒（cauliflower mosaic virus， CaMV）是一種具有雙鏈DNA基因組的植物逆轉(zhuǎn)錄病毒，可作為NMD的抑制因子。CaMV的TAV蛋白與脫帽復(fù)合物VARICOSE （VCS）的支架蛋白特異性相互作用，并共定位于植物的脫帽復(fù)合物中。TAV可以特異地以VCS依賴的方式使含有PTC的mRNA穩(wěn)定存在［32］。雖然植物中NMD介導(dǎo)的RNA降解被認(rèn)為依賴于SMG7招募脫帽復(fù)合物和外切核酸酶介導(dǎo)的5′3′ 降解，或外切酶復(fù)合物介導(dǎo)的3′5′ 降解，但缺乏直接證據(jù)［33］。然而，SMG7招募脫帽相關(guān)因子的這一發(fā)現(xiàn)表明，5′3′ RNA脫帽是植物NMD相關(guān)RNA降解的后續(xù)步驟，表明病毒可以通過靶向脫帽機(jī)制來阻止NMD。最近的一項(xiàng)研究表明，NMD和自噬都限制了CGMMV的侵染，它們在病毒侵染中具有相互干擾的作用：即SMG7過表達(dá)可誘導(dǎo)自噬，ATG8i介導(dǎo)的SMG7自噬降解抑制了NMD和自噬的聯(lián)合抗病毒作用。因此，病毒在侵染條件下可以利用細(xì)胞自噬與NMD途徑之間的負(fù)反饋關(guān)系逃避NMD介導(dǎo)的抗病毒防御［9］?？傊?，植物細(xì)胞本身可能通過細(xì)胞自噬和NMD來調(diào)節(jié)NMD的效率，避免NMD過量激活，但植物的這種調(diào)節(jié)模式恰好被病毒所利用，對植物防御病毒有額外的副作用。

以上研究結(jié)果表明，病毒與NMD的相互作用顯然對病毒及其宿主細(xì)胞都有顯著影響。然而，關(guān)于NMD或其他RQC限制病毒以及病毒逃避這些RNA降解相關(guān)的機(jī)制仍有待進(jìn)一步解析。此外，由于病毒可以有效地對抗NMD監(jiān)控，因此這些被掩蓋的RNA層面的潛在調(diào)控機(jī)制可能在研究中難以被發(fā)現(xiàn)。

4 結(jié)論與展望

NMD作為重要的RNA調(diào)控系統(tǒng)，在寄主與病毒的軍備競賽中受到了廣泛的關(guān)注和研究。雖然大多數(shù)NMD抗病毒機(jī)制尚未被闡明，但近年來在NMD與病毒的相互作用方面取得了重大進(jìn)展。特別是針對寄主植物加強(qiáng)對無法逃避或適應(yīng)NMD的病毒的限制，促使病毒精心“設(shè)計(jì)”專門的抑制NMD的策略。無論是基于主動抑制、被動誘導(dǎo)還是其他機(jī)制，這種病毒誘導(dǎo)的內(nèi)源性NMD相關(guān)因子表達(dá)增強(qiáng)可能與寄主對于病毒的基礎(chǔ)抗性中的反防衛(wèi)反應(yīng)有關(guān)。病毒限制和NMD的調(diào)節(jié)作用都可能動態(tài)地塑造病毒基因組及其各種表達(dá)模式，目前的這些發(fā)現(xiàn)揭示了多個(gè)看似不相關(guān)的RNA通路之間的聯(lián)系，這些聯(lián)系之間具有意想不到的復(fù)雜性和互補(bǔ)性，暗示著NMD是探究寄主抗病和RNA病毒侵染的關(guān)鍵通路。

然而，仍有許多問題需要進(jìn)一步研究。雖然大多數(shù)RNA病毒可能是NMD的潛在靶標(biāo)，但仍有相當(dāng)數(shù)量的能夠觸發(fā)NMD途徑的病毒未被發(fā)現(xiàn)。所有被報(bào)道為NMD靶標(biāo)的+RNA病毒都有1個(gè)包含1個(gè)或多個(gè)iTC的單組分病毒基因組，然而相當(dāng)一部分植物病毒基因組是多組分的，例如雀麥花葉病毒科Bromoviridae的病毒基因組是三組分的，具有3條RNA。那么多組分病毒基因組是否可能被NMD識別。此外，對雙鏈RNA病毒的侵染與抗病毒防御研究較少。與單鏈RNA病毒不同，雙鏈RNA病毒復(fù)制時(shí)先不對稱地轉(zhuǎn)錄出正鏈RNA，再由正鏈RNA復(fù)制出新的負(fù)鏈RNA，共同構(gòu)成子代RNA。由此可見雙鏈RNA病毒也有極大可能成為NMD靶點(diǎn)。因此，還需要闡明不同病毒的反防御機(jī)制，以清晰地構(gòu)建出寄主NMD與病毒互作的完整模型。由于NMD依賴翻譯，通常翻譯起始因子在寄主細(xì)胞內(nèi)都可能影響到RNA降解途徑。病毒能夠利用自身誘導(dǎo)的細(xì)胞微環(huán)境來避免宿主細(xì)胞的抗病毒反應(yīng)，特別是在有膜的微環(huán)境（病毒的復(fù)制復(fù)合體）內(nèi)進(jìn)行增殖時(shí)，NMD和其他防御系統(tǒng)是如何進(jìn)入病毒復(fù)制工廠并與病毒RNA相互作用的？以及NMD與病毒之間是否存在更復(fù)雜的關(guān)聯(lián)？這些問題的解答將加深對NMD在寄主與病毒相互作用中的理解，填補(bǔ)上述RNA靶向防御與病毒相關(guān)的知識空白，為病毒病害的研究開辟新的途徑，提供新的防控思路與靶點(diǎn)。

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