伴焦慮抑郁腸易激綜合征的功能性磁共振成像研究進展*

李　田　方秀才　臧玉峰

中國醫(yī)學科學院　北京協(xié)和醫(yī)學院　北京協(xié)和醫(yī)院消化內(nèi)科1(100730)

杭州師范大學認知與腦疾病研究中心2　浙江省認知障礙評估技術(shù)研究重點實驗室3

伴焦慮抑郁腸易激綜合征的功能性磁共振成像研究進展*

李田1#方秀才1&臧玉峰2,3

中國醫(yī)學科學院北京協(xié)和醫(yī)學院北京協(xié)和醫(yī)院消化內(nèi)科1(100730)

杭州師范大學認知與腦疾病研究中心2浙江省認知障礙評估技術(shù)研究重點實驗室3

腸易激綜合征(irritable bowel syndrome, IBS)是一種常見的功能性胃腸病，表現(xiàn)為腹痛或腹部不適伴排便習慣和糞便性狀改變，患者常伴有焦慮、抑郁等心理障礙[1]，嚴重影響生活質(zhì)量和工作效率。IBS的發(fā)病與腸動力異常、內(nèi)臟高敏感、腸道炎癥和免疫反應(yīng)異常、精神心理障礙等有關(guān)，這些因素可通過腦-腸互動影響IBS癥狀。

IBS與精神疾病具有相當高的共病率，IBS患者特別是反復求醫(yī)者70%~90%具有精神共病，表現(xiàn)為抑郁、焦慮以及神經(jīng)質(zhì)人格特征[2]，而在求治的精神分裂癥[3]、重度抑郁癥[4]、強迫癥[5]和驚恐障礙[3]患者中，IBS患病率分別為19%、29%、35%和44%，明顯高于普通就診人群。腸道癥狀與精神心理異常共同導致患者生活質(zhì)量下降[6]，同時腸道癥狀反復發(fā)作或持續(xù)不緩解可加重精神心理障礙，使生活質(zhì)量進一步下降，而精神心理異常又可誘發(fā)或加重腸道癥狀。精神心理因素在IBS發(fā)病中的作用機制包括周圍和中樞兩個 方面，功能性腦影像學技術(shù)尤其是功能性磁共振成像(functional magnetic resonance imaging, fMRI)技術(shù)的發(fā)展為深入闡述焦慮、抑郁參與IBS發(fā)病的中樞機制提供了可能。本文就應(yīng)用fMRI技術(shù)研究焦慮、抑郁與IBS腦區(qū)活動的關(guān)系及其在IBS中樞發(fā)病機制中的作用作一綜述。

一、fMRI研究腦神經(jīng)活動的原理和優(yōu)勢

隨著神經(jīng)影像學的發(fā)展，功能性腦影像學技術(shù)逐漸應(yīng)用于多種疾病狀態(tài)下腦功能的研究，如焦慮、抑郁、癲癇、阿爾茨海默病、精神分裂癥和功能性胃腸病(以IBS為代表)[7-9]，主要技術(shù)包括腦電圖、單光子發(fā)射計算機斷層成像(SPECT)、正電子發(fā)射斷層成像(PET)、fMRI等。狹義的fMRI主要是血氧水平依賴性(blood oxygenation level dependent, BOLD)技術(shù)，相應(yīng)MRI敏感序列對脫氧血紅蛋白信號的變化較為敏感。神經(jīng)元興奮時腦血流量增加，同時耗氧量亦增加，但增幅遠低于血流增加，其綜合效應(yīng)為局部血流脫氧血紅蛋白含量降低。脫氧血紅蛋白為順磁性物質(zhì)，可產(chǎn)生橫向磁化弛豫時間(T2)縮短效應(yīng)，其含量降低引起T2加權(quán)像(T2WI)信號增強，從而間接反映神經(jīng)元活動情況[10]。與其他腦影像學技術(shù)相比，fMRI無需注射藥物，兼有較好的空間分辨率(約3 mm)和時間分辨率(≤2 s)，因而被廣泛應(yīng)用于人腦功能的研究。

傳統(tǒng)的fMRI研究在掃描過程中按一定實驗范式要求受試者完成特定任務(wù)或給予特定刺激，稱為任務(wù)態(tài)fMRI；如不給予特定任務(wù)刺激，在靜息狀態(tài)下進行掃描以觀察腦的自發(fā)活動，則稱為靜息態(tài)fMRI。多數(shù)IBS相關(guān)研究采用任務(wù)態(tài)fMRI，如給予直腸氣囊擴張刺激。

二、IBS伴焦慮、抑郁在fMRI中的異常腦區(qū)分布

1. IBS在fMRI中的異常腦區(qū)分布：隨著fMRI技術(shù)的進展，越來越多的臨床研究采用該技術(shù)了解IBS患者腦區(qū)活動的變化情況[11-13]，研究發(fā)現(xiàn)參與胃腸道感覺和運動功能調(diào)節(jié)的腦區(qū)主要集中于邊緣系統(tǒng)。邊緣系統(tǒng)是大腦情感中樞和內(nèi)臟感覺中樞的組成部分，包括前扣帶回皮質(zhì)(anterior cingulate cortex, ACC)、杏仁核、海馬、下丘腦和島葉皮質(zhì)(insular cortex, IC)并組成一個回路。Tillisch等[14]關(guān)于IBS患者直腸擴張時腦區(qū)活動情況的meta分析顯示，在IBS患者和對照者中均持續(xù)激活的區(qū)域主要集中在下丘腦、IC等與內(nèi)臟傳入信息處理相關(guān)的腦區(qū)，IBS患者激活程度更高；不同于對照者的是，IBS患者ACC、杏仁核等與情緒激發(fā)相關(guān)的腦區(qū)以及與內(nèi)源性疼痛調(diào)節(jié)相關(guān)的腦區(qū)亦存在持續(xù)激活。Xin等[15]將腹瀉型IBS(IBS-D)患者分為持續(xù)組、發(fā)作組和緩解組并行靜息態(tài)fMRI，發(fā)現(xiàn)患者在靜息狀態(tài)下即存在枕上回、扣帶回、海馬旁回、額葉、IC等多個腦區(qū)活動改變，且不同癥狀狀態(tài)下發(fā)生改變的腦區(qū)有所不同。

在痛覺處理中發(fā)揮作用的中樞核團主要有ACC、前額葉皮質(zhì)(prefrontal cortex, PFC)、IC和丘腦，在IBS的中樞調(diào)控中起感受直腸刺激的作用[11]。內(nèi)臟敏感性增高是IBS的重要病理生理機制，與健康對照者相比，IBS患者在較低的容積和壓力刺激下即出現(xiàn)初始感覺不適和疼痛[16]，可能與內(nèi)臟初級傳入神經(jīng)敏感性增高、脊髓后角神經(jīng)元興奮性增強和中樞神經(jīng)系統(tǒng)(CNS)對感覺處理異常有關(guān)。Hall等[17]通過直腸氣囊擴張試驗發(fā)現(xiàn)，與健康對照者相比，IBS患者試驗過程中ACC、IC、腹內(nèi)側(cè)PFC興奮性增強。此外，IBS患者內(nèi)臟疼痛神經(jīng)網(wǎng)絡(luò)活動亦增強，疼痛刺激時ACC等腦區(qū)興奮面積增大。張仲偉等[18]以不同容積氣體擴張直腸獲得fMRI圖像，并與T1W圖像融合進行分析，發(fā)現(xiàn)在多數(shù)正常人和IBS患者中，直腸擴張可明顯激活ACC、PFC、IC和丘腦；在相同容積刺激下，IBS患者腦區(qū)活動較正常人活躍，以PFC最為明顯。

盡管有證據(jù)表明IBS患者部分腦區(qū)的活動性高于健康人群，但對于與IBS相關(guān)的特定腦區(qū)，迄今尚未得出一致結(jié)論。Sheehan等[19]對16篇比較IBS患者與對照者直腸氣囊擴張時腦區(qū)活動變化的文獻進行合并分析，發(fā)現(xiàn)這些研究共提及11個感興趣腦區(qū)，分別為ACC、PFC、前島、 后島、海馬、杏仁核、軀體感覺區(qū) Ⅰ 和 Ⅱ、后扣帶回皮質(zhì)、顳葉和導水管周圍灰質(zhì)，但由于樣本量偏小且研究間統(tǒng)計學方法不一致，難以得出有明確統(tǒng)計學意義的腦區(qū)。

2. 焦慮、抑郁在fMRI中的異常腦區(qū)分布：焦慮和抑郁是兩種不同的情感癥狀，兩者可并存。參與情緒處理的腦區(qū)主要有杏仁核、IC、腹側(cè)紋狀體、海馬、ACC和PFC[20]。抑郁癥患者基礎(chǔ)狀態(tài)下即存在腦區(qū)局部神經(jīng)元活動異常，表現(xiàn)為顯著而持久的心境低落、興趣減退和認知功能障礙。邊緣-皮質(zhì)-紋狀體-蒼白球-丘腦通路在抑郁癥的病理生理機制中起重要作用[21]。抑郁狀態(tài)下，執(zhí)掌相應(yīng)認知、注意、記憶、情感等的三大主要腦功能網(wǎng)絡(luò)——認知控制網(wǎng)絡(luò)、默認網(wǎng)絡(luò)(default-mode network, DMN)和情緒調(diào)控網(wǎng)絡(luò)均出現(xiàn)異常[22]。以fMRI研究抑郁癥患者的皮質(zhì)-邊緣區(qū)活動性和連通性，發(fā)現(xiàn)與健康對照者相比，在負性圖片刺激下，IBS患者皮質(zhì)和邊緣區(qū)活動性增強，但ACC與邊緣區(qū)(包括杏仁核、蒼白球、紋狀體和內(nèi)側(cè)丘腦)的連通性減弱，而抗抑郁治療可增強ACC對邊緣區(qū)的調(diào)節(jié)作用，抑郁癥狀的緩解與ACC調(diào)節(jié)作用增強有關(guān)[23-24]。焦慮癥患者中亦存在相似的神經(jīng)回路，即內(nèi)側(cè)PFC-杏仁核回路，患者PFC活動減少，杏仁核活動增多，PFC對杏仁核自上而下的抑制作用減弱，導致情緒調(diào)節(jié)失衡，恐懼、焦慮等負性情緒不能正常消退[25]。迄今為止，fMRI研究報道的與焦慮癥相關(guān)的腦區(qū)主要有杏仁核、ACC、PFC等[26-28]，而抑郁癥患者的PFC、邊緣葉、扣帶回、下丘腦、海馬、杏仁核、蒼白球等腦區(qū)活動異常[23,29]。新近Oathes等[30]對廣泛性焦慮癥、重度抑郁癥、焦慮癥與抑郁癥共病患者和對照者行靜息態(tài)fMRI，發(fā)現(xiàn)杏仁核、腹側(cè)紋狀體、海馬、膝下ACC等腦區(qū)與焦慮和抑郁明顯相關(guān)。

3. IBS合并焦慮、抑郁在fMRI中的異常腦區(qū)分布：IBS患者的精神緊張往往先于或伴隨腸道癥狀出現(xiàn)，提示精神心理異?？赡苷T發(fā)或加重IBS癥狀。已知精神壓力可改變腸道運動功能，提高內(nèi)臟敏感性，激活腸黏膜炎癥反應(yīng)，并影響腸上皮功能[31]。腦-腸軸參與介導了精神心理因素對腸道的作用[32]，其將CNS、神經(jīng)-內(nèi)分泌-免疫系統(tǒng)、下丘腦-垂體-腎上腺皮質(zhì)系統(tǒng)(HPA軸)、自主神經(jīng)系統(tǒng)與腸神經(jīng)系統(tǒng)(ENS)聯(lián)系起來，在調(diào)節(jié)胃腸道運動功能、內(nèi)臟敏感性、腦腸肽分泌、機體對應(yīng)激的反應(yīng)性、腦認知功能等方面發(fā)揮重要作用。應(yīng)激過程中，下丘腦和中樞其他部位如垂體、海馬、藍斑等釋放促腎上腺皮質(zhì)激素釋放激素(CRF)，通過多種途徑導致內(nèi)臟高敏感[33]，同時CRF釋放增加可引起焦慮[34]。此外，異常的情緒活動和精神狀態(tài)可通過CNS中的情感應(yīng)激回路(包括皮層結(jié)構(gòu)-邊緣系統(tǒng)-藍斑核-迷走背核-自主神經(jīng)-ENS神經(jīng)通路)使自主神經(jīng)功能發(fā)生改變，導致胃腸道功能失調(diào)，并影響內(nèi)臟感知，多個腦區(qū)活動在其中發(fā)揮重要作用。

目前尚缺乏將IBS合并焦慮、抑郁患者單獨分組行fMRI的研究。通過現(xiàn)有關(guān)于IBS患者和焦慮、抑郁患者異常腦區(qū)活動的資料可以推測，IBS合并焦慮、抑郁患者的異常腦區(qū)可能主要為ACC和PFC。兩者既參與內(nèi)臟痛覺感知，又參與情緒活動系統(tǒng)中各種應(yīng)激引發(fā)的情緒體驗，可介導IBS腹痛引起的不愉悅或焦慮、抑郁等情緒，亦可在焦慮、抑郁等情緒障礙發(fā)作時影響IBS患者對腹痛的感知。焦慮、抑郁可直接引起邊緣系統(tǒng)激活，從而影響內(nèi)臟疼痛的傳導過程，導致內(nèi)臟感覺過敏，產(chǎn)生腹痛以及相關(guān)情緒異常，其中ACC、丘腦和大腦前皮層尤其是額葉是內(nèi)臟疼痛傳導的重要組成部分[33]。DMN的腦區(qū)包括扣帶回、楔前葉、內(nèi)側(cè)PFC等，靜息狀態(tài)下，這些腦區(qū)的活動性非常高，而在執(zhí)行特定認知任務(wù)時，其活動性反而降低。腹側(cè)PFC的眶側(cè)網(wǎng)絡(luò)接收一系列來自機體內(nèi)部和外部環(huán)境的感覺信息，最終被傳遞至腹內(nèi)側(cè)PFC，腹側(cè)PFC與紋狀體、杏仁核、下丘腦等結(jié)構(gòu)間有著豐富的神經(jīng)連接[35]。此種解剖關(guān)系提示DMN能整合內(nèi)、外部環(huán)境信息，同時在調(diào)節(jié)影響內(nèi)臟運動的情緒方面發(fā)揮重要作用。曾少慶等[12]采用靜息態(tài)fMRI局部一致性(ReHo)分析方法，發(fā)現(xiàn)IBS患者右側(cè)額上回異常激活，但神經(jīng)自發(fā)活動的同步性降低，ReHo值與漢密爾頓焦慮量表(HAMA)評分呈負相關(guān)。推測IBS患者長期與焦慮、抑郁相關(guān)的消極情緒可能導致右側(cè)PFC長期異常激活，引起相應(yīng)腦區(qū)神經(jīng)元功能改變，影響局部腦區(qū)神經(jīng)自發(fā)活動的同步性。ACC是邊緣系統(tǒng)、DMN的重要組成部分，參與了情緒控制和行為沖動的調(diào)節(jié)。Drossman等[13]通過對1例重度IBS患者行精神心理、臨床特征和fMRI評估，發(fā)現(xiàn)扣帶回皮質(zhì)等相關(guān)腦區(qū)活動與IBS患者的臨床癥狀嚴重程度和心理狀態(tài)明顯相關(guān)，癥狀和情緒的改善可使腦區(qū)活動減少。由此推測ACC、PFC在IBS合并焦慮、抑郁患者的癥狀產(chǎn)生、持續(xù)和加重中起重要作用，但這一結(jié)論需大樣本臨床試驗加以驗證。

三、fMRI腦區(qū)功能研究在IBS治療中的意義

近年來，抗焦慮抑郁藥已越來越多地應(yīng)用于IBS的治療。此類藥物能有效控制IBS患者的焦慮、抑郁情緒，同時通過作用于腦-腸軸發(fā)揮中樞止痛、降低內(nèi)臟敏感性、改善腸動力等作用[36]。利用fMRI，可將腦區(qū)活動性變化作為抗焦慮、抑郁治療的療效指標。研究[37]發(fā)現(xiàn)健康受試者單次使用帕羅西汀后，蒼白球、IC、殼核、背外側(cè)PFC等腦區(qū)活動明顯減少。關(guān)于帕羅西汀對IBS療效的隨機雙盲安慰劑對照試驗結(jié)果顯示，治療組臨床總體癥狀改善顯著優(yōu)于安慰劑組，但兩組在腹痛緩解方面無明顯差異[38]。

四、結(jié)語

ACC、PFC等腦區(qū)既參與內(nèi)臟痛覺感知，又參與各種應(yīng)激引發(fā)的情緒體驗，其異常激活可能是IBS患者腹痛伴發(fā)焦慮、抑郁的主要機制。后續(xù)研究將對IBS焦慮、抑郁相關(guān)腦區(qū)有哪些、降低這些腦區(qū)的興奮性是否有助于改善腹痛和焦慮、抑郁癥狀、這些腦區(qū)的興奮性是否能反映病情嚴重程度并作為療效預測和評估指標作進一步探索。fMRI作為最具臨床應(yīng)用前景的功能性腦影像學技術(shù)之一，對研究特定腦區(qū)的功能、發(fā)現(xiàn)各腦區(qū)功能間的相互聯(lián)系具有重要意義。

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(2015-04-06收稿；2015-04-26修回)

摘要腸易激綜合征(IBS)患者常伴有焦慮、抑郁等心理障礙，而精神心理異常又可誘發(fā)或加重腸道癥狀。精神心理因素在IBS發(fā)病中的作用機制包括周圍和中樞兩個方面，功能性磁共振成像(fMRI)研究發(fā)現(xiàn)多個腦區(qū)，如前扣帶回皮質(zhì)、前額葉皮質(zhì)等與IBS和焦慮、抑郁相關(guān)。本文就應(yīng)用fMRI技術(shù)研究焦慮、抑郁與IBS腦區(qū)活動的關(guān)系及其在IBS中樞發(fā)病機制中的作用作一綜述。

關(guān)鍵詞腸易激綜合征；焦慮；抑郁；功能性磁共振成像；腦-腸軸

Advances in Study on Functional Magnetic Resonance Imaging in Irritable Bowel Syndrome Comorbid with Anxiety and DepressionLITian1,FANGXiucai1,ZANGYufeng2,3.1DepartmentofGastroenterology,PekingUnionMedicalCollegeHospital,ChineseAcademyofMedicalSciencesandPekingUnionMedicalCollege,Beijing(100730);2CenterforCognitionandBrainDisorders,HangzhouNormalUniversity,Hangzhou;3ZhejiangKeyLaboratoryforResearchinAssessmentofCognitiveImpairments,Hangzhou

Correspondence to: FANG Xiucai, Email: fangxiucai2@aliyun.com

AbstractAnxiety and depression are common conditions among patients with irritable bowel syndrome (IBS) which may induce or aggravate intestinal symptoms. Psychological factors are considered to be involved in the pathogenesis of IBS via both central and peripheral pathways, and functional magnetic resonance imaging (fMRI) revealed that several brain areas, such as anterior cingulate cortex and prefrontal cortex, are associated with IBS, anxiety and depression. This article reviewed the use of fMRI for studying the correlation of IBS brain activity with anxiety and depression and its role in the central pathogenesis of IBS.

Key wordsIrritable Bowel Syndrome;Anxiety;Depression;Functional Magnetic Resonance Imaging;Brain-Gut Axis

通信作者&本文，Email: fangxiucai2@aliyun.com

DOI:*基金項目：國家國際科技合作專項項目(2014DFA31850);#Email: litian55@163.com