植物SPL轉(zhuǎn)錄因子研究進(jìn)展

葛奇 席會(huì)鵬

摘要 SPL（squamosa promoter-binding protein-like）基因編碼的綠色植物所特有的轉(zhuǎn)錄因子，參與植物形態(tài)建成、花發(fā)育、根發(fā)育等過(guò)程，調(diào)控植物不同發(fā)育時(shí)期的轉(zhuǎn)變，維持植物育性，響應(yīng)植物的外界脅迫，在植物的整個(gè)生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中發(fā)揮著重要的作用。對(duì)SPL轉(zhuǎn)錄因子的研究概況、結(jié)構(gòu)特征、同源基因克隆情況、表達(dá)調(diào)控模式以及生物學(xué)功能進(jìn)行了綜述，以期為進(jìn)一步進(jìn)行SPL轉(zhuǎn)錄因子的相關(guān)研究奠定基礎(chǔ)。

關(guān)鍵詞 SPL；轉(zhuǎn)錄因子；基因克?。槐磉_(dá)調(diào)控；生物學(xué)功能

中圖分類號(hào) Q943.2? 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼 A? 文章編號(hào) 0517-6611（2023）23-0025-05

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2023.23.006

Research Progress of SPL Transcription Factors in Plants

GE Qi1，XI Hui-peng2

（1.College of Landscape Gardening，Southwest Forestry University，Kunming，Yunnan 650224;2.Xishuangbanna Tropical Botanical Garden，Chinese Academy of Sciences，Mengla，Yunnan 666303）

Abstract SPL（squamosa promoter-binding protein-like） gene encodes a transcription factor unique to green plants，which participates in plant morphogenesis and flower development， root development and other processes， regulates the transformation of plants at different developmental stages，maintains plant fertility，responds to external stresses of plants，and plays an important role in the whole process of plant growth and development. The research situation， structural characteristics， homologous gene cloning， expression regulation pattern and biological functions of SPL transcription factors were reviewed in this paper，in order to lay the foundation for further research on SPL transcription factors.

Key words SPL;Transcription factor;Gene cloning;Expression regulation;Biological function

基金項(xiàng)目 國(guó)際合作課題（Y9HX111B02）。

作者簡(jiǎn)介 葛奇（1996—），女，云南保山人，碩士研究生，研究方向：風(fēng)景園林植物資源及應(yīng)用。*通信作者，高級(jí)工程師，碩士，從事植物資源保護(hù)及利用研究。

收稿日期 2022-11-07

SPL（squamosa promoter-binding protein-like）基因所編碼的轉(zhuǎn)錄因子，是綠色植物特有的一類轉(zhuǎn)錄因子，稱為SPL轉(zhuǎn)錄因子，廣泛存在于單細(xì)胞綠藻、苔蘚、裸子植物以及被子植物中。最早的2個(gè)SPL基因由Huijser 等［1］從金魚(yú)草（Antirrhinum majus）花序中得到，因其具有能夠識(shí)別并結(jié)合SQUAMOSA啟動(dòng)子的活性而被命名為SBP1和SBP2［2-3］，即SQUAMOSA啟動(dòng)子結(jié)合蛋白（squamosa promoter binding protein，SBP）。其后又有多名研究人員在各植物中相繼發(fā)現(xiàn)多個(gè)SPL轉(zhuǎn)錄因子，并證實(shí)該類轉(zhuǎn)錄因子在植物的形態(tài)建成、花器官發(fā)育及開(kāi)花、果實(shí)發(fā)育和成熟、調(diào)控植物次生代謝、影響植物激素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)、參與外界脅迫應(yīng)答等方面發(fā)揮著重要作用。

該研究在前人研究的基礎(chǔ)上，搜集整理SPL轉(zhuǎn)錄因子近年來(lái)的研究成果，概括了當(dāng)前的研究概況，闡述了SPL轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)特征，說(shuō)明了SPL基因家族的克隆情況，分析了SPL轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)模式和生物學(xué)功能，并對(duì)其研究發(fā)展趨勢(shì)進(jìn)行了展望，以期為植物SPL轉(zhuǎn)錄因子的研究發(fā)展提供有價(jià)值的參考依據(jù)。

1 SPL轉(zhuǎn)錄因子研究概況

近年來(lái)，隨著國(guó)內(nèi)外對(duì)于SPL轉(zhuǎn)錄因子的研究逐漸深入，相關(guān)研究文獻(xiàn)資源不斷遞增。對(duì)國(guó)內(nèi)外研究成果進(jìn)行簡(jiǎn)要分析，可以促進(jìn)對(duì)SPL轉(zhuǎn)錄因子研究情況的全面了解，從而準(zhǔn)確把握SPL轉(zhuǎn)錄因子相關(guān)的研究動(dòng)向，促進(jìn)SPL轉(zhuǎn)錄因子的研究發(fā)展。以中國(guó)知網(wǎng)（CNKI）為數(shù)據(jù)源，設(shè)定主題詞為“SPL轉(zhuǎn)錄因子”，限定學(xué)科范圍與植物有關(guān)，共檢索到研究論文254篇，其中學(xué)術(shù)期刊53篇，學(xué)位論文196篇，國(guó)內(nèi)會(huì)議5篇。相關(guān)報(bào)道顯示，國(guó)內(nèi)SPL轉(zhuǎn)錄因子的研究起始于2007年，并在近年快速發(fā)展（圖1），內(nèi)容大都集中在基因功能的研究方面，對(duì)于其上游調(diào)控基因及下游靶基因的研究相對(duì)較少。而國(guó)外早在1986年就開(kāi)始了關(guān)于SPL轉(zhuǎn)錄因子特異性啟動(dòng)子的研究［4］，且內(nèi)容范圍不僅僅局限于基因功能的研究，在基因的表達(dá)調(diào)控模式等方面的研究成果也十分豐碩。由此可見(jiàn)，國(guó)內(nèi)對(duì)于SPL轉(zhuǎn)錄因子的研究還應(yīng)進(jìn)行更加深入全面地探討，以準(zhǔn)確詳盡地掌握其基因表達(dá)調(diào)控的具體模式和內(nèi)在的分子機(jī)理。

2 SPL轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)特征

SPL轉(zhuǎn)錄因子帶有一個(gè)約由79個(gè)氨基酸殘基組成的高度保守的DNA結(jié)合域，即SBP結(jié)構(gòu)域（SQUAMOSA promoter-binding protein domain）［5］。SBP結(jié)構(gòu)域是典型的鋅指結(jié)構(gòu)，由8個(gè)半胱氨酸（Cys）和組氨酸（His）殘基組成，其中前4個(gè)氨基酸殘基結(jié)合一個(gè)鋅離子，后4個(gè)氨基酸殘基結(jié)合另外一個(gè)鋅離子［6］。目前發(fā)現(xiàn)的SBP蛋白中還存在一個(gè)位于該結(jié)構(gòu)域C端的保守核定位信號(hào)。該信號(hào)能夠與第2個(gè)鋅指結(jié)構(gòu)發(fā)生部分重疊，從而引導(dǎo)SBP蛋白進(jìn)入植物細(xì)胞的細(xì)胞核，并進(jìn)行表達(dá)［7］。

目前，在綠色植物中，被鑒定出來(lái)并根據(jù)基因結(jié)構(gòu)差異分類SPL基因已有許多報(bào)道。在擬南芥（Arabidopsis thaliana）中，SPL基因家族共有17個(gè)成員。其中第一類成員含有10個(gè)及以上的外顯子，所編碼的蛋白質(zhì)含有超過(guò)800個(gè)氨基酸殘基，主要包括AtSPL1、AtSPL7、AtSPL12、AtSPL14、AtSPL16；第二類含有2～4個(gè)外顯子，其SBP蛋白質(zhì)不超過(guò)400個(gè)氨基酸，主要包括AtSPL2、AtSPL3、AtSPL4、AtSPL5、AtSPL6、AtSPL8、AtSPL9、AtSPL10、AtSPL11、AtSPL13、AtSPL15、AtSPL17［8］。在葡萄（Vitis vinifera）等植物中，陳文文等［9］根據(jù)miR156靶點(diǎn)的分布，將SPL基因家族分為9個(gè)主要分支，其中第一、二、三分支不包含miR156靶基因，第四、五、七、八、九分支其基因的CDS區(qū)內(nèi)含有miR156靶點(diǎn)，第六分支其基因的3UTR區(qū)含有miR156靶點(diǎn)，由此可見(jiàn)miR156位點(diǎn)在不同植物中具有較高的保守性。

3 SPL同源基因的克隆分析

已有研究證實(shí)SPL基因從簡(jiǎn)單的單細(xì)胞藻類植物到復(fù)雜的高等植物均有分布，如從衣藻（Chlamyydomonas reinhardtii）到小立碗蘚（Physcomitrella patens）再到高等植物，其存在數(shù)量不一［3，10］。隨著科技的進(jìn)步，近年來(lái)已有大量SPLs基因被鑒定，如在擬南芥（Arabidopsis thaliana）中有17個(gè)，玉米（Zea mays）中有42個(gè)，水稻（Oryza sativa）中有19個(gè)，番木瓜（Carica papaya）中有10個(gè)，葡萄（Vitis vinifera）中有18個(gè)，菠蘿［Ananas comosus （L.） Merr.］中有16個(gè)，海島棉（Gossypium barbadense）和陸地棉 （G.hirsutum）中各有59 個(gè)，而人參（Panax ginseng C.A.Meyer）中則多達(dá)106個(gè)SPL家族成員［5，9，11-15］。

植物基因克隆是進(jìn)行生命科學(xué)研究的關(guān)鍵組成，是進(jìn)行生命科學(xué)研究時(shí)較為關(guān)鍵的部分［16］，對(duì)于研究植物基因的表達(dá)調(diào)控模式和功能至關(guān)重要。對(duì)于已被鑒定的SPL基因家族成員，在許多植物中已被成功克隆。曾東琳等［17］以“改良香菇”芥藍(lán)（Brassica oleracea var.alboglabra）葉片cDNA為模板，克隆得到了“改良香菇”芥藍(lán)與葉片發(fā)育有關(guān)的SPL基因，BoSPL3-1、BoSPL10-2和BoSPL11-2；任子政等［18］以森林草莓（Fragaria vesca）的cDNA為模板，特異擴(kuò)增出了森林草莓FvSPL基因；張紅雨等［19］利用枸杞（Lycium barbarum L.）花藥cDNA，進(jìn)行克隆得到枸杞LbSPL6基因；王俊文等［20］利用“寧杞1號(hào)”枸杞為研究材料，克隆得到了枸杞花發(fā)育有關(guān)的LbSPL12基因；吳鴻飛等［21］在花芽分化期的“堰虹桂”桂花（Osmanthus fragrans）中，克隆得到了10個(gè)桂花SPL基因，并命名為OfSPL1A、OfSPL1B、OfSPL5、OfSPL6、OfSPL7、OfSPL8、OfSPL10、OfSPL11、OfSPL12、OfSPL13。

4 SPL轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)調(diào)控研究

研究表明，SPL轉(zhuǎn)錄因子一方面受其上游miRNA156/157調(diào)控，另一方面通過(guò)結(jié)合下游基因啟動(dòng)子區(qū)域的順式作用元件，調(diào)控下游基因的表達(dá)［22］。

miRNA156/157- SPL為植物保守的基因途徑，調(diào)控著植物生長(zhǎng)發(fā)育的許多過(guò)程和性狀， miR156/157 是小分子核糖核酸（microRNA），可通過(guò)介導(dǎo)SPL 靶基因 mRNA的切割或翻譯抑制，負(fù)調(diào)控 SPL 基因功能［23］。例如對(duì)在黃瓜（Cucumis sativus L.）營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)時(shí)期miR156/157-SPL可調(diào)控相關(guān)表型的發(fā)生，并可能在葫蘆科（Cucurbitaceae）植物營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)的早期發(fā)育中行使特殊功能［24］。在大豆［Glycine max （Linn.） Merr.］的17個(gè)含有miRNA156/157識(shí)別位點(diǎn)的SPL基因中，有2個(gè)能夠被miRNA156通過(guò)轉(zhuǎn)錄剪切調(diào)控，有15個(gè)能夠被miRNA156通過(guò)翻譯修飾調(diào)控［25］。在番茄（Solanum lycopersicum）中，SPL基因在莖尖、花序和果實(shí)中均高表達(dá)，在幼苗、根和葉中低表達(dá)，而miR156/ 157則在幼苗、根和葉中高表達(dá)，在莖尖、花序和果實(shí)中低表達(dá)［26］。在馬鈴薯（Solanum tuberosum L.）Stu-miR156過(guò)表達(dá)植株中，Stu-miR156的表達(dá)量在根、莖、葉中均上調(diào)，StSPL9均下調(diào)；在其Stu-miR156STTM沉默表達(dá)植株中，Stu-miR156表達(dá)量均下調(diào)，StSPL9均上調(diào)，且二者共同調(diào)控著馬鈴薯的植株高度和側(cè)根表型［27］。總而言之，miRNA156/157在SPL的表達(dá)調(diào)控中具有重要作用，且在大多數(shù)含有miRNA156/157識(shí)別位點(diǎn)的SPL轉(zhuǎn)錄因子中， miRNA156/157與SPL的表達(dá)水平在植物的生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中基本都呈負(fù)相關(guān)［8］。

在SPL轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控下游基因的研究中，荔枝（Litchi chinensis Sonn.）LcFT1在不同成熟度末次梢葉和芽中均能表達(dá)，且隨成花進(jìn)程的不斷推進(jìn)其表達(dá)量也不斷降低，LcSPL3、LcSPL10能夠結(jié)合LcFT1啟動(dòng)子，并激活其表達(dá)，促進(jìn)LcFT1與LcFD結(jié)合，從而調(diào)控荔枝開(kāi)花［28］。在大豆中，GmSPL9能夠調(diào)控下游GmWUS的表達(dá)，從而調(diào)控腋芽和分枝的形成，提高大豆產(chǎn)量［25］。另外，在水稻中，OsSPL16能夠直接結(jié)合GW7的核心順式作用元件，抑制GW7表達(dá)，從而調(diào)控水稻籽粒的外形［29-30］。由此可見(jiàn)，SPL轉(zhuǎn)錄因子具有調(diào)控植物表型的重要作用。

5 SPL轉(zhuǎn)錄因子的生物學(xué)功能研究

5.1 SPL轉(zhuǎn)錄因子參與植物的生長(zhǎng)發(fā)育

5.1.1 參與植物的胚發(fā)育。

植物胚胎發(fā)育是一個(gè)非常復(fù)雜的過(guò)程，從受精卵到魚(yú)雷胚再到器官形成，任何一個(gè)階段發(fā)生變化都會(huì)影響植物正常的生長(zhǎng)發(fā)育［8，31］。植物DCL1基因編碼的DCL1蛋白與miRNA的合成有關(guān)，并參與pre-miRNA剪切［32］。在擬南芥的胚胎發(fā)生中，DCL1發(fā)生突變時(shí)miRNA的合成途徑遭到破壞，致使miRNA合成受阻，進(jìn)而導(dǎo)致miRNA的靶基因大量表達(dá)，其中AtSPL10/11表達(dá)水平顯著提高，且當(dāng)AtSPL10/11發(fā)生突變時(shí)則可恢復(fù)dcl1的部分表型［33］。另外，在柑橘（Citrus reticulata Blanco）體細(xì)胞胚胎發(fā)生過(guò)程中，CsSPL3、CsSPL14下調(diào)表達(dá)或者csimiR156 上調(diào)表達(dá)，都能夠顯著促進(jìn)柑橘體細(xì)胞胚胎的發(fā)生［34］。因此，植物胚胎發(fā)育和體細(xì)胞胚胎發(fā)生的過(guò)程可能有SPL轉(zhuǎn)錄因子的參與［35］。

5.1.2 參與植物的營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)。

植物的營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)是指植物從種子萌發(fā)到幼苗形成再到根、莖、葉等營(yíng)養(yǎng)器官的形成的過(guò)程。研究表明，SPL轉(zhuǎn)錄因子不僅可以調(diào)控植物第1個(gè)葉原基形成至第2個(gè)葉原基形成的時(shí)間，調(diào)控植物葉片的數(shù)量，調(diào)控植物葉片的形狀，調(diào)控葉片的大小，還可以調(diào)控植株的高度，調(diào)控植株主根和側(cè)根的形成，調(diào)控植株側(cè)根的長(zhǎng)度，調(diào)控植株側(cè)根的數(shù)量等。

在擬南芥中，使AtSPL9/10過(guò)表達(dá)可以延長(zhǎng)植物第1個(gè)葉原基形成至第2個(gè)葉原基形成的時(shí)間，從而降低葉片生成速率；而葉原基的發(fā)生則可通過(guò)過(guò)表達(dá)AtSPL13被抑制，進(jìn)而延緩真葉形成的時(shí)間［36-37］。過(guò)量表達(dá)擬南芥AtSPL2、AtSPL10或者AtSPL11，轉(zhuǎn)基因植株上最先出現(xiàn)的2片葉會(huì)變?yōu)闄E圓形，部分蓮座葉也會(huì)表現(xiàn)出莖生葉的性狀［38］。將牡丹（Paeonia × suffruticosa Andr.）PsSPL基因轉(zhuǎn)入擬南芥進(jìn)行異源過(guò)表達(dá)時(shí)，野生型蓮座葉數(shù)目平均比轉(zhuǎn)基因植株多2～3片［39］。此外，水稻OsSPL8基因的突變會(huì)導(dǎo)致水稻葉片異常發(fā)育，葉耳和葉舌也將無(wú)法正常形成［40］。在核桃（Juglans regia L.）中過(guò)表達(dá)JrSPL1.1時(shí)，過(guò)表達(dá)株系植株葉片大小顯著大于野生型植株［41］。

頂端優(yōu)勢(shì)與植株株型以及植株高度等聯(lián)系緊密，Shikata等［38］發(fā)現(xiàn)SPL能夠維持植株的頂端優(yōu)勢(shì)。水稻OsSPL4、OsSPL14 2個(gè)基因能夠調(diào)控水稻株型，與野生型相比，spl4突變體植株具有株高變高、葉片變長(zhǎng)、穗分支和籽粒變多、產(chǎn)量增高的表型，過(guò)表達(dá)OsSPL14植株則會(huì)導(dǎo)致水稻分蘗數(shù)減少，花序分枝增加，而在SPL4過(guò)表達(dá)植株中則只能夠觀察到與二者相反的表型［42-43］。

5.1.3 參與植物的花發(fā)育。

SQUAMOSA是最早發(fā)現(xiàn)的影響花器官發(fā)育的因子之一，屬于MIKC類MADS-box基因家族［1，44-45］，因此，作為其上游調(diào)控因子的SPL在花器官發(fā)育過(guò)程中發(fā)揮著重要的調(diào)控作用。

在金魚(yú)草中，最早分離得到的SBP1和SBP2在花器官形成便開(kāi)始表達(dá)，從而激活SQUAMOSA基因表達(dá)，啟動(dòng)花器官發(fā)育，并在花器官形成后期繼續(xù)表達(dá)，以維持SQUAMOSA基因的表達(dá)活性［2］。在番茄LeSPL3過(guò)表達(dá)轉(zhuǎn)基因擬南芥和煙草（Nicotiana tabacum L.）植株中，植株花易脫落，花柄變細(xì)，花柄細(xì)胞變小，并且能夠提早開(kāi)花。擬南芥AtSPL具有調(diào)節(jié)開(kāi)花時(shí)期的作用，白樺（Betula platyphylla Suk.）中BpSPL基因與其高度同源，并且能夠特異性結(jié)合BpMADS5基因的啟動(dòng)子，因此也具有調(diào)節(jié)花發(fā)育的功能［46-47］。SPL的下游基因LFY能夠調(diào)控植物花分生組織的形成，維持花分生組織的正常功能，調(diào)控花的早期啟動(dòng)，防止花發(fā)育發(fā)生逆轉(zhuǎn)并且控制開(kāi)花時(shí)間［48-49］。王艷艷等［39］發(fā)現(xiàn)，與野生型相比，牡丹PsSPL基因的轉(zhuǎn)基因擬南芥植株中AtLFY基因的表達(dá)量顯著上調(diào)，推測(cè)PsSPL基因主要通過(guò)促進(jìn)下游AtLFY基因的表達(dá)促使植株提前開(kāi)花。

5.1.4 參與植物不同發(fā)育時(shí)期的轉(zhuǎn)變。

植物的生命周期一般可分為營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)和生殖生長(zhǎng)2個(gè)階段，其中營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)又可以分為幼年和成年2個(gè)時(shí)期［8］。過(guò)表達(dá)擬南芥AtSPL3、4、5、9、10中任意1個(gè)基因均可促使其葉片遠(yuǎn)軸面產(chǎn)生表皮毛，進(jìn)而邁入成年期［50］。另外，在擬南芥的生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中，miR156的表達(dá)量隨年齡的增長(zhǎng)而降低，其靶基因AtSPL9和AtSPL15的表達(dá)量則隨年齡增長(zhǎng)而升高，進(jìn)而正調(diào)控下游miR172表達(dá)量逐漸升高，從而促使擬南芥發(fā)生從幼年期到成年期的轉(zhuǎn)變［50］。此外， SPL也可以通過(guò)調(diào)控植株開(kāi)花可促使植株完成進(jìn)入生殖生長(zhǎng)階段的轉(zhuǎn)變。擬南芥AtSPL3、AtSPL4、AtSPL5能夠調(diào)控植株的開(kāi)花時(shí)間和成花轉(zhuǎn)變，月季（Rosa chinensis）RcSPL3在聚類分析中與AtSPL3、AtSPL4、AtSPL5處于同一亞組，且在花蕾時(shí)期大量表達(dá)，因此汪先菊等［51-52］

推測(cè)其可能與月季開(kāi)花時(shí)間的調(diào)控有關(guān)。

5.1.5 維持植物育性。

有性生殖受多種遺傳因素和環(huán)境因素的影響，大、小孢子的發(fā)生以及雌雄配子的發(fā)育對(duì)于植物的有性生殖十分重要［53］。首先，擬南芥AtSPL8基因能夠影響大孢子母細(xì)胞進(jìn)入減數(shù)分裂的過(guò)程，其缺失突變體會(huì)導(dǎo)致大孢子母細(xì)胞不能形成性母細(xì)胞并隨之逐漸退化；其次，AtSPL8基因也能夠影響小孢子囊壁的形成致使其花粉囊發(fā)育異常，從而導(dǎo)致植株育性降低。白樺各器官中均有BplSPL8基因表達(dá)，且大多數(shù)器官中的表達(dá)量均顯著低于雄花序［54］。同時(shí)，與野生型相比，白樺雄花序發(fā)育異常的自然突變體BplSPL8基因的表達(dá)量顯著降低，雄花序、花藥及雄配子體的發(fā)育明顯延后，雄花序著生部位及小孢子發(fā)育明顯異常，花粉敗育，不能散粉［55］。擬南芥三突變體spl8spl9spl15、spl8spl2spl9、spl8spl2spl15以及四突變體spl8spl2spl9spl15的育性比spl8更低。在番茄SlySPL8基因功能的研究中，畢金曦［56］無(wú)法獲得Slyspl8b單突變體和Slyspl8a Slyspl8b雙突變體植株，認(rèn)為可能是由Slyspl8b突變致死導(dǎo)致。由此可見(jiàn)，SPL對(duì)于維持植物育性具有重要作用。

5.2 SPL轉(zhuǎn)錄因子參與植物的次生代謝

植物次生代謝是植物合成生命非必需物質(zhì)并儲(chǔ)存次生代謝產(chǎn)物的過(guò)程，其次生代謝產(chǎn)物可分為苯丙素類、醌類、黃酮類、類萜、生物堿等七大類。研究發(fā)現(xiàn)，過(guò)表達(dá)銀杏（Ginkgo biloba L.）GbSBP9和GbSBP13后，苯丙素生物合成、類黃酮生物合成、植物激素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)等通路有差異表達(dá)基因富集，且二者過(guò)表達(dá)的銀杏愈傷系中類黃酮含量顯著高于對(duì)照組，而轉(zhuǎn)基因擬南芥株系中類黃酮含量也顯著高于野生型［57］?；ㄇ嗨睾忘S酮醇屬于眾多黃酮類物質(zhì)中極為重要且常見(jiàn)的2種，增強(qiáng)和降低miR156的表達(dá)活性能夠分別促進(jìn)擬南芥花青素和黃酮醇的物質(zhì)積累［58］。擬南芥AtSPL8與花青素的生物合成有關(guān)，丹參（Salvia miltiorrhiza Bge.）SmSPL12在聚類分析中與其同屬一組，因此，張林甦［59］認(rèn)為，SmSPL12也有可能參與花青素等次生代謝產(chǎn)物的生成過(guò)程。DRF是花青素合成基因，轉(zhuǎn)錄復(fù)合體MYB-BHLH-WD40可以促進(jìn)其表達(dá)，miR156 與SPL9轉(zhuǎn)錄因子結(jié)合，能夠降低SPL9與TT8競(jìng)爭(zhēng)性結(jié)合PAP1的作用，促進(jìn) MYB-BHLH-WD40轉(zhuǎn)錄復(fù)合體的形成，從而促進(jìn)花青素的合成［58，60-61］。在長(zhǎng)春花［Catharanthus roseus （L.）G.Don］中，過(guò)表達(dá)CrSPL9能夠使環(huán)烯醚萜途徑中的關(guān)鍵酶——馬錢(qián)子苷甲基轉(zhuǎn)移酶基因（CrLAMT）在葉片中的表達(dá)量上調(diào)［62］。綜上所述，SPL可能在參與植物次生代謝的生理過(guò)程中發(fā)揮重要作用。

5.3 SPL轉(zhuǎn)錄因子參與植物的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)

5.3.1 參與光信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)。

光照長(zhǎng)度和光照時(shí)間在植物的整個(gè)生命周期中占有十分重要的作用，植物主要是通過(guò)光受體感受二者的變化，從而完成植株的光形態(tài)建成過(guò)程。SPLs基因的轉(zhuǎn)錄活性受光受體調(diào)控，進(jìn)而影響植株的生長(zhǎng)發(fā)育。在甜橙［Citrus sinensis （L.） Osbeck］的15個(gè)CsSPLs中，每個(gè)CsSPL啟動(dòng)子中均存在光啟動(dòng)元件［63］；在山羊草（Synclisia scabrida）AetSPL1-AetSPL18中，含有TCC-motif、LAMP-element、G-box和GT1-motif等多個(gè)光響應(yīng)元件［64］；在水稻SPLs順式作用元件中，也含有多個(gè)與調(diào)控光周期變化有關(guān)的順式作用元件［65］，說(shuō)明SPL轉(zhuǎn)錄因子參與植株的光信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)。

5.3.2 參與激素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)。

赤霉素可以調(diào)控植物從種子萌發(fā)到花器官發(fā)育的整個(gè)生長(zhǎng)發(fā)育歷程。spl8突變體擬南芥植株會(huì)表現(xiàn)出花絲變短，萼片表皮毛數(shù)量減少，大、小孢子發(fā)育異常，育性下降，利用AtSPL8特異性啟動(dòng)子過(guò)表達(dá)AtSPL8能夠使spl8突變體植株完全恢復(fù)育性［66］。在赤霉素的處理下，AcSPL3在菠蘿［Ananas comosus （Linn.） Merr.］組培苗中的表達(dá)量明顯升高，GbSBP1、GbSBP9、GbSBP13在銀杏中的表達(dá)量明顯下降［57，67］。以上結(jié)果表明，SPLs可能參與赤霉素的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)。

脫落酸能夠抑制細(xì)胞分裂，調(diào)節(jié)植株在逆境中的生長(zhǎng)。SPL轉(zhuǎn)錄因子可能在脫落酸的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)中發(fā)揮重要作用。在脫落酸處理下，龍眼（Dimocarpus longan Lour.）DlSPL1、DlSPL5、DlSPL7、DlSPL13基因表達(dá)量均顯著下調(diào)，且DlSPL1、DlSPL5、DlSPL7中均含有脫落酸響應(yīng)元件［68］。

茉莉酸甲酯（MeJA）能夠提高植物的抗逆能力。在MeJA處理下，銀杏GbSBP1、GbSBP9、GbSBP13，龍眼DlSPL1、DlSPL7、DlSPL13顯著下調(diào)表達(dá)，龍眼DlSPL5顯著上調(diào)表達(dá)，且GbSBP1/9/13、DlSPL5/7/13均含有MeJA響應(yīng)元件，DlSPL1不含有MeJA響應(yīng)元件，說(shuō)明SPLs參與MeJA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，且調(diào)控關(guān)系復(fù)雜［57，68］。

5.3.3 參與溫度信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)。

在溫度敏感型植物的開(kāi)花過(guò)程中，SPL轉(zhuǎn)錄因子具有重要作用［69］。在高溫處理下，擬南芥spl1-1 spl2-1雙突變體植株表現(xiàn)出超敏感表型［70］。在低溫處理下，桂花OfSPL1A、5、6、10、13的基因表達(dá)量顯著上調(diào)，miR156-1、2的表達(dá)量顯著下調(diào)，說(shuō)明在低溫處理下桂花可能是通過(guò)抑制miR156的表達(dá)，進(jìn)而促進(jìn)OfSPLs進(jìn)行轉(zhuǎn)錄，以加快花芽分化的進(jìn)程［21］。

5.4 SPL轉(zhuǎn)錄因子參與植物的脅迫應(yīng)答

植物生長(zhǎng)在復(fù)雜多變的自然環(huán)境中，影響其正常生長(zhǎng)發(fā)育的環(huán)境條件數(shù)不勝數(shù)，有效應(yīng)對(duì)不利因素，積極進(jìn)行脅迫應(yīng)答，是植物能夠生存繁衍的必要條件。已有研究證明，SPL是植物進(jìn)行脅迫應(yīng)答的關(guān)鍵調(diào)控因子。在銀杏的非生物脅迫處理中，GbSBP1、GbSBP9、GbSBP13能夠積極響應(yīng)鹽脅迫、高溫脅迫、低溫脅迫，且表達(dá)模式均相似，且GbSBP1、GbSBP9在干旱脅迫下表達(dá)趨勢(shì)相同［57］。對(duì)水曲柳（Fraxinus mandshurica Rupr.）FmSPL2轉(zhuǎn)基因煙草植株進(jìn)行NaCl處理，結(jié)果發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)基因植株耐受性比野生型明顯增強(qiáng)［71］。Aliakbari 等［72］證明，含有干旱脅迫相關(guān)順式作用元件能夠使該基因在早期的逆境脅迫響應(yīng)中發(fā)揮重要作用。曹華麒［73］使用3%PEG-400模擬干旱環(huán)境，對(duì)受到干旱脅迫的藜麥（Chenopodium quinoa Willd.）幼苗進(jìn)行分析，發(fā)現(xiàn)CqSPL1、CqSPL12-1 的表達(dá)量增加了 50%，推測(cè)二者在干旱脅迫中發(fā)揮重要作用。

銅離子對(duì)植物的光合作用、木質(zhì)化程度、花粉和胚珠的發(fā)育以及抗病能力具有重要意義，是植物生長(zhǎng)發(fā)育所必需的一種微量元素。miR398可以通過(guò)下游靶基因CSD調(diào)控植株維持正常生命活動(dòng)所需的銅離子含量，以此來(lái)應(yīng)對(duì)銅離子脅迫反應(yīng)［74］。研究證明，缺乏銅離子時(shí)，AtSPL7可以結(jié)合到miR398基因的啟動(dòng)子上，促進(jìn)其進(jìn)行轉(zhuǎn)錄；AtSPL7也可以結(jié)合miR397、miR408、miR857，誘導(dǎo)其表達(dá)，使體內(nèi)銅離子得以重新分配［8］。

6 展望

SPL作為植物體內(nèi)一類重要的轉(zhuǎn)錄因子，調(diào)控植物生長(zhǎng)發(fā)育的多個(gè)方面。目前，雖已在金魚(yú)草、小麥、擬南芥、水稻等模式植物中鑒定出大量SPL基因，并對(duì)其基因結(jié)構(gòu)、生物學(xué)功能、表達(dá)模式等方面進(jìn)行了部分解析，但仍然有大量植物尚未完成SPL基因家族的鑒定，且其表達(dá)調(diào)控的許多機(jī)制也尚不明晰，如番茄SlySPL8基因維持植株育性的作用機(jī)制，以及擬南芥AtSPL8參與赤霉素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)的作用機(jī)制等，相關(guān)研究有待進(jìn)一步深入探索。

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