海洋植物多糖及其在食品工業(yè)應(yīng)用的研究進展

薛 衛(wèi)，王培培，2，3*，吳文惠，2，3，馬 明，2，陳 磊

（1.上海海洋大學(xué) 食品學(xué)院，上海 201306；2.上海海洋大學(xué) 上海水產(chǎn)品加工及貯藏工程技術(shù)研究中心，上海 201306；3.上海海洋大學(xué) 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部水產(chǎn)品貯藏保鮮質(zhì)量安全風(fēng)險評估實驗室（上海），上海 201306；4.江南大學(xué) 糖化學(xué)與生物技術(shù)教育部重點實驗室 生物工程學(xué)院，江蘇 無錫 214122）

海洋來源多糖資源豐富，由于特殊的生存環(huán)境，其結(jié)構(gòu)具有多樣性[1]。海洋植物多糖是指從海洋植物中提取的高分子碳水化合物的總稱，是由單糖通過糖苷鍵連接的大分子聚合物。近年來，隨著國家海洋強國戰(zhàn)略的實施，關(guān)于海洋植物多糖的研究快速增多，主要集中于海洋藻類，如褐藻、紅藻和綠藻等，但關(guān)于海洋高等植物如海草及紅樹植物的研究相對較少。

海洋植物多糖在食品工業(yè)中應(yīng)用廣泛。海洋植物多糖不僅是一種優(yōu)質(zhì)的膳食纖維，具有抗衰老、抗糖尿病、抗高血脂及抗腫瘤、抗氧化等保健功效；而且由于其良好的成膜性、抗菌、抗病毒及抗氧化等特性，它也是目前生物基塑料（可食用涂層或薄膜等）首選的一種大分子化合物[2]。本文對海洋植物多糖及其在食品行業(yè)中的應(yīng)用前景進行綜述，希望為其功效研究和在食品行業(yè)的開發(fā)利用提供參考。

1 海洋植物多糖的來源和生物活性

1.1 海藻多糖

海藻食用價值很早就被人們發(fā)現(xiàn)，例如皺波角藻（Chondrus crispus）很早就被南愛爾蘭人當(dāng)作食物，海帶（Laminaria japonica）和紫菜（Porphyraspp.）等在中國和日本等地也備受歡迎。海藻產(chǎn)量豐富，富含多糖、脂質(zhì)、活性肽和礦物質(zhì)等多種生物活性物質(zhì)，是巨大的海洋生物資源寶庫。目前研究最多的海藻多糖主要包括紅藻多糖、褐藻多糖、綠藻多糖和藍藻多糖。

紅藻多糖主要包括半乳聚糖、甘露聚糖、木聚糖和細(xì)胞質(zhì)內(nèi)的葡聚糖等，其中卡拉膠和瓊膠是研究和應(yīng)用最廣泛的兩種?？ɡz是一種硫酸化的半乳聚糖，是由D-半乳糖和3,6-內(nèi)醚-D-半乳糖重復(fù)單元通過α-1,3-和β-1,4-糖苷鍵連接而成[3]。瓊膠是紅藻中另一類半乳聚糖，根據(jù)是否含有硫酸基團可分為瓊脂糖和瓊脂膠。兩者的主鏈結(jié)構(gòu)相似，都是由D-半乳糖和3,6-內(nèi)醚-L-半乳糖（3,6-anhydro-Lgalactose，L-AHG）通過α-1,3-和β-1,4-糖苷鍵交替連接形成的鏈狀大分子[4]。褐藻多糖是從褐藻中分離出的天然多糖，包括海藻酸鈉、巖藻聚糖和褐藻淀粉[9]。海藻酸鈉是由α-L-葡萄糖醛酸和β-D-甘露酸醛酸以1,4-糖苷鍵連接的重復(fù)單元組成的線性酸性多糖；巖藻聚糖是由一種富含巖藻糖且在不同位點含有多個硫酸基團取代的酸性多糖；褐藻淀粉是一類β-葡聚糖，主要由β-1,3-連接的葡萄糖主干結(jié)構(gòu)和β-1,6-連接的葡萄糖分支組成[5]。綠藻中發(fā)現(xiàn)的硫酸多糖包含硫酸化鼠李聚糖、硫酸化半乳聚糖還有一些特殊的硫酸化甘露聚糖等[6-7]。石莼聚糖（ulvan）是最常見的綠藻多糖，其主要單糖單元為α-L-鼠李糖[6]。此外，綠藻中還存在一些罕見的硫酸化甘露聚糖，如TABARSA M等[8]還從刺松藻（Codium fragile）中分離出一種特殊的硫酸化甘露聚糖，其主要由D-β-1,3-甘露糖單元連接而成，含有少量分支和硫酸根基團。藍藻多糖分為藍藻糖原/淀粉、脂多糖（lipopolysaccharide，LPS）和胞外多糖等?？扇苄蕴窃撬{藻中主要的儲能分子，但也有一些藍藻中發(fā)現(xiàn)存在明顯的淀粉類多糖，如藍桿菌屬（Cyanobacteriumsp.）。大多數(shù)藍藻的LPS與普通革蘭氏陰性菌不同，具有更簡化的LPS結(jié)構(gòu)，其含鼠李糖、巖藻糖、木糖、甘露糖、半乳糖和葡萄糖等中性糖[9]。

海洋藻類多糖的提取方法除常規(guī)的水提醇沉外，超聲、微波及酶法等輔助提取也被廣泛應(yīng)用。提取的多糖為了分析結(jié)構(gòu)和更好的探究其活性需要進一步純化，如使用離子層析DEAE SephoseFast Flow和凝膠層析Sephacryl S-100等。海藻多糖被報道具有抗氧化、抗腫瘤、抗炎、抗凝血、抗病毒以及益生元等多種活性。近年來對海洋中藻類多糖的研究進展見表1，包括來源、提取方法、單糖組成以及其生物活性。表明海藻來源多糖具有多種生理活性，在食品工業(yè)中存在極大的利用價值。

表1 海藻來源多糖的研究Table 1 Research on polysaccharides from seaweed

續(xù)表

1.2 海草多糖

在海洋植物中，與海藻相比，海草往往被忽視。海草是地球上最受威脅但被忽視的生態(tài)系統(tǒng)之一，是唯一能定居在海床上的開花植物。截至2019年全球已知的海草物種為72種。作為唯一完全生活在海洋環(huán)境中的高等植物，海草中的化合物具有廣泛的生物活性和潛在的藥用價值，例如，用于治療發(fā)燒、皮膚病、肌肉疼痛、處理傷口及一些腸胃問題，用作嬰兒鎮(zhèn)靜劑，治療輻射傷害的藥物以及潛在的抗菌劑等。海草中蘊含著豐富的多糖，在干燥的鰻草（Zostera marina）中碳水化合物的含量＞50%。近年來，隨著對海洋的深入探索，海草多糖也逐漸引起人們的關(guān)注。

果膠是植物多糖中重要的一類，可以結(jié)合重金屬，降低血清膽固醇水平，并具有免疫刺激和抗?jié)兓钚缘?。海草中的果膠，特別是來自結(jié)縷草科（Zosteraceae）的果膠，在結(jié)構(gòu)上與陸生植物相比有輕微的差異，如存在阿拉伯半乳聚糖-I（arabinogalactan-I，AG-I）和阿拉伯半乳聚糖-II（arabinogalactan-II，AG-II）以及一些其他類型的糖。KHOTIMCHENKO Y等[22]通過酸水解、草酸鈉提取以及乙醇沉淀從鰻草（Zostera marina）和紅纖維蝦形草（Phyllospadix iwatensis）提取得到果膠成分，與市售柑橘果膠相比，來自紅纖維蝦形草的果膠具有更強的鈰結(jié)合能力；來自鰻草的果膠結(jié)合汞離子的活性比纖維素材料、木質(zhì)素衍生物和活化木炭高約10倍[23]。SGREBNEVA M等[24]從鰻草（Zostera marina）中提取一種果膠類多糖——鰻草素（Zosterin），體內(nèi)實驗發(fā)現(xiàn)，鰻草素能顯著的保護大鼠肝臟免受鉛離子的損害，并且降低由鉛離子激活的大鼠體內(nèi)自由基和過氧化物氧化的速率；鰻草素處理還能使大鼠肝細(xì)胞核中核糖核酸（ribonucleic acid，RNA）含量增加，可能增強大鼠肝臟對鉛離子的抵抗力。

海草中同樣存在著各種各樣的硫酸化多糖。國內(nèi)外對于海草硫酸化多糖的相關(guān)研究見表2，由表2可以看出，海草硫酸多糖的活性主要表現(xiàn)在抗凝血、抗氧化、抗炎以及抗肝衰竭等方面，但相關(guān)文獻較少，相對于世界海草種類，海草多糖研究仍存在大量空白。

表2 海草來源硫酸化多糖的研究Table 2 Research on sulfated polysaccharides from seagrasses

1.3 紅樹多糖

紅樹植物（mangrove plant）是一類生長在熱帶海洋潮間帶的木本植物，可分為真紅樹和半紅樹。紅樹植物對各種溫度、沿海強風(fēng)、極端潮汐、鹽度波動、海岸湍急水流、以及厭氧土壤都有很強的適應(yīng)能力，其擁有特殊的光合作用路徑，在碳水化合物代謝或多酚合成等生理過程中會有修飾或改變，并因此產(chǎn)生具有獨特生物活性的代謝產(chǎn)物，有極大的藥用潛力。ZHANG T等[29]從老鼠簕（Acanthus ilicifolius）中分離得到兩種多糖，分別是中性糖和酸性糖，它們的分子質(zhì)量分別為1 775 Da和23 161 Da。酸性糖主要由阿拉伯糖、半乳糖、葡萄糖和甘露糖組成。而酸性糖是一種果膠型雜多糖，主要由51.23%的糖醛酸以及鼠李糖、阿拉伯糖和半乳糖組成。酸性糖在0.2 mg/mL的含量下對1,1-二苯基-2-三硝基苯肼（1,1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）自由基的清除率達到80%，對超氧陰離子自由基的清除率達到56.4%。

國內(nèi)外關(guān)于紅樹來源多糖的研究如表3所示，紅樹多糖具有降血糖、抗氧化、抗病毒、抗補體活性、抗凝血、抗菌等活性，盡管目前針對紅樹多糖相關(guān)的研究較少，但仍具有很大的研究價值。

表3 紅樹植物來源多糖的研究Table 3 Research on polysaccharides from mangrove plants

2 海洋多糖在食品工業(yè)的應(yīng)用

海洋植物在食品工業(yè)中具有巨大應(yīng)用前景，構(gòu)成了海洋經(jīng)濟產(chǎn)業(yè)的重要基礎(chǔ)。概括來說，主要包含保健與功能食品及食品包裝兩個方向。

2.1 在保健與功能食品中的應(yīng)用

2.1.1 抗病毒

一些海洋植物多糖已被證實具有抗病毒活性，這些多糖抗病毒機制作用于病毒感染的各個階段。首先，病毒在入侵宿主細(xì)胞時，通常先與宿主細(xì)胞靜電結(jié)合，再向穩(wěn)定的不可逆結(jié)合轉(zhuǎn)變，一些海洋植物多糖可以直接與病毒粒子相互作用或與病毒競爭相應(yīng)受體來干擾病毒的入侵。BUCK C B等[35]研究發(fā)現(xiàn)，來自齒形麒麟菜（Eucheuma denticulatum）的卡拉膠阻斷人乳頭狀瘤病毒（human papilloma virus，HPV）感染的主要機制是與病毒衣殼的直接結(jié)合。這種結(jié)合阻止了病毒衣殼和細(xì)胞表面硫酸乙酰肝素蛋白聚糖（heparan sulfate proteoglycan，HSPG）附著因子之間的相互作用。再者，病毒的復(fù)制是在宿主細(xì)胞內(nèi)利用宿主細(xì)胞的原料合成自身核酸和衣殼，一些已發(fā)現(xiàn)的海洋植物多糖可以直接干擾復(fù)制所需酶或抑制其中的靶點從而抑制病毒的轉(zhuǎn)錄和復(fù)制過程。不僅如此，海洋植物多糖還可以通過刺激宿主吞噬細(xì)胞的吞噬功能，激活宿主免疫細(xì)胞分泌抗體、細(xì)胞因子和補體分子等發(fā)揮抗病毒作用。SUN Y等[36]從長莖葡萄蕨藻（Caulerpa lentillifera）中分離得到4種多糖（CLGP1、CLGP2、CLGP3和CLGP4），其中CLGP4是一種均一的雜多糖，其分子質(zhì)量為3 877.8 kDa，是由木糖、甘露糖和半乳糖按摩爾比1∶2.15∶2.40構(gòu)成。它可以顯著促進巨噬細(xì)胞的增殖，強化巨噬細(xì)胞的吞噬功能和促進一氧化氮（NO）生成，并且能在體外增強巨噬細(xì)胞酸性磷酸酶的活性。

2.1.2 抗腫瘤

大量海洋植物多糖表現(xiàn)出良好的抗腫瘤活性。LV Y J等[37]從叢生鰻草（Zostera caespitosaMiki）中提取出一種富含芹糖半乳糖醛酸的多糖，發(fā)現(xiàn)其通過抑制人臍靜脈內(nèi)皮細(xì)胞的遷移來發(fā)揮抗血管生成作用，通過促進巨噬細(xì)胞的吞噬作用發(fā)揮免疫調(diào)節(jié)作用。PALANISAMY S等[38]從匐枝馬尾藻（Sargassum polycystum）中分離得到的巖藻聚糖在50 μg/mL質(zhì)量濃度下可顯著抑制人乳腺癌細(xì)胞增殖，并能誘導(dǎo)人乳腺癌細(xì)胞凋亡。WU J等[12]從紅毛菜（Bangia fuscopurpurea）中分離的多糖在體外對A2780、COC1、SKOV3、HO-8910和OVCAR3卵巢癌細(xì)胞的增殖均有明顯的抑制作用。

2.1.3 抗高血糖

糖尿病是指血糖和脂質(zhì)代謝紊亂為特征的慢性代謝病，且其發(fā)病率近年來顯著增加。海洋植物多糖已經(jīng)在體內(nèi)外表現(xiàn)出顯著的抗糖尿病活性。ANTONY T等[39]從四迭團扇藻（Padina tetrastromatica）中分離出一種硫酸半乳聚糖，其在體外對高血糖病理相關(guān)的一種酶-二肽基肽酶-4具有顯著抑制，半抑制濃度（50 inhibiting concentration，IC50）值達0.25 mg/mL；對α-淀粉酶和α-葡萄糖苷酶也表現(xiàn)出明顯的抑制活性，IC50值分別為0.98 mg/mL和0.87 mg/mL。ZHONG Q W等[40]采用微波輔助從裙帶菜（Undaria pinnatifida）中提取得到三種硫酸化多糖UP-3、UP-4和UP-5，實驗發(fā)現(xiàn)UP-3、UP-4在體外不僅對α-葡萄糖苷酶有顯著的抑制作用，還可以在不影響細(xì)胞活力的情況下促進胰島素抵抗細(xì)胞對葡萄糖的攝?。惑w內(nèi)實驗進一步表明UP-3、UP-4可以降低小鼠餐后血糖水平、減輕胰島細(xì)胞損傷，減輕肝臟脂肪變性，促進肝糖原合成。KHAIRUDDINK等[41]還發(fā)現(xiàn)長莖葡萄蕨藻（Caulerpa lentillifera）中富含多糖的水提物可以預(yù)防糖尿病引起的男性生殖功能障礙。此外，很多紅樹植物多糖也被發(fā)現(xiàn)表現(xiàn)出顯著的抗糖尿病活性。

2.1.4 調(diào)節(jié)腸道環(huán)境

人體腸道微生物區(qū)系是一個復(fù)雜的系統(tǒng)，對健康至關(guān)重要。腸道中含有約1 013個腸道微生物，且其擁有的基因大約是人類基因的100倍，人類的很多生命活動和疾病都和腸道微生物區(qū)系息息相關(guān)。海洋植物多糖已被證實是一種有效的益生元調(diào)節(jié)腸道的健康。由于人體中缺乏相應(yīng)的酶，海洋植物多糖大多不能被上消化道消化，從而能夠安全到達腸道。然后，人體結(jié)腸中大量的微生物可以選擇性地利用這些海洋植物多糖，使有益菌豐度增加，如雙歧桿菌屬、乳酸桿菌屬等。這些微生物利用這些多糖后還可以產(chǎn)生大量短鏈脂肪酸，如乙酸、丙酸、丁酸等，其中乙酸可以改善葡萄糖耐量并抑制脂肪合成、丙酸可增加葡萄糖攝取和減少肥胖相關(guān)炎癥、丁酸可以促進細(xì)胞分化，滋養(yǎng)結(jié)腸黏膜，調(diào)節(jié)免疫反應(yīng)，改善腸道屏障功能等[15]。

2.1.5 抗炎

炎癥是身體應(yīng)對有害刺激（如細(xì)菌、病毒等）的防御反應(yīng)，但不受調(diào)節(jié)的炎癥反應(yīng)會導(dǎo)致很多的病理狀況。炎癥是由很多復(fù)雜的細(xì)胞信號通路介導(dǎo)的生物學(xué)過程，其中包含NO、環(huán)氧化物酶-2（cyclooxygenase-2，COX-2）以及炎癥細(xì)胞因子有腫瘤壞死因子-α（tumor necrosis factor-α，TNF-α）、白細(xì)胞介素-1β（interleukin-1β，IL-1β）、白細(xì)胞介素-6（interleukin-6，IL-6）等關(guān)鍵介質(zhì)。研究發(fā)現(xiàn)，海洋植物多糖可以調(diào)節(jié)這些介質(zhì)來調(diào)控炎癥。CUI M X等[42]從石花菜（Gelidium pacificum）提取的一種硫酸化多糖在體外不僅可以保護THP-1細(xì)胞免受LPS的細(xì)胞毒性的影響，還可以顯著降低NO的含量，通過TLR4 信號通路發(fā)揮抗炎作用。WANG L等[43]從馬尾藻（Sargassum fulvellum）中分離得到硫酸化多糖SFPS，發(fā)現(xiàn)其在體外可以顯著抑制LPS誘導(dǎo)的一氧化氮合酶（nitric oxide synthase，NOS）和COX-2的表達水平，在斑馬魚體內(nèi)也有效降低了LPS刺激引起的細(xì)胞死亡、活性氧和NO濃度。

2.1.6 抗氧化

海洋植物多糖是一種天然的抗氧化劑，盡管其抗氧化活性不如抗壞血酸，但考慮到其較大的生物相容性仍具有研究價值。從海草、紅樹植物和海藻等一些海洋植物中提取的多糖均具有較強的抗氧化活性。SILVA J M C等[26]從萊氏二藥草（Halodule wrightii）中提取出一種硫酸化多糖，其抗壞血酸當(dāng)量為15.21 mg/g，但在低質(zhì)量濃度（0.005 mg/mL）下，其超氧化物歧化酶的清除效果優(yōu)于沒食子酸。LI Q等[31]從木欖（Bruguiera gymnorrhiza）中提取出多糖BGP，其對超氧陰離子自由基、2,2'-聯(lián)氮-雙-3-乙基苯并噻唑啉-6-磺酸（2,2'-azino-bis（3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic acid），ABTS）自由基和羥自由基均具有較強的抗氧化能力。黃依佳等[44]從藍藻粉中提取的藍藻多糖CB-2-1在質(zhì)量濃度為2 mg/mL時對DPPH自由基和羥基自由基的清除率最高達到98.75%和72.64%。

2.1.7 其他功能活性

海洋植物多糖不僅具有上述活性，KOLSI R B A等[45]還從小絲粉草（Cymodocea nodosa）中分離得到一種具有出色抗高血壓活性的硫酸化多糖，以N-馬尿酰-組氨酸-亮氨酸水合物（N-hippuryl-His-Leu hydrate salt，HHL）為底物時，其IC50值為0.43 mg/mL。來自全楔草（Thalassodendron ciliatum（Forss.））的多糖具有強大的肝改善功能[28]。一些巖藻聚糖還可作為一種具有靶向性的天然配體受體蛋白的類似物來改善心腦血管疾病。這些研究為海洋植物多糖在功能食品中的應(yīng)用提供了理論依據(jù)。

2.2 在食品包裝中的應(yīng)用

隨著全球環(huán)保意識的不斷深化，環(huán)保的食品包裝成為當(dāng)下研究熱點。海洋植物多糖具有抑菌、抗氧化、保水性和良好的生物相容性的特點，且來源廣泛，因而引起廣大關(guān)注。比較幾種不同海藻來源多糖，卡拉膠表現(xiàn)出良好成膜能力，是制作生物塑料最有前途的藻膠之一。卡拉膠有高效的膠凝性能，用于制造可食用包裝和薄膜涂層，可防止食品變色、保持食品水和質(zhì)地，并有助于芳香產(chǎn)品的封裝[46]。HE F等[47]基于k-卡拉膠、明膠和姜黃素研制出一種單向透氣可食膜，并將其應(yīng)用于草皮魚片的保鮮，發(fā)現(xiàn)其具有比親水膜具有更好的機械強度和耐水性，且該單向膜會檢測到魚片新鮮度的變化，并通過顏色變化來顯示。ABDILLAH A A等[48]利用箭根淀粉與異卡拉膠制成可生物降解的可食性薄膜，發(fā)現(xiàn)其具有較高的抗拉強度、水溶性、膨脹性和阻隔性，30 d后可完全降解，在室溫下成功保持了圣女果的質(zhì)量，將保質(zhì)期延長到10 d。除卡拉膠外，瓊脂、海藻酸鈉、淀粉和果膠等海洋植物多糖在可食用膜中也被廣泛研究。MADERA-SANTANA T J等[49]研究發(fā)現(xiàn)，將甘油加入瓊脂薄膜后，降低了薄膜的不透明度和色差，改變了晶帶的強度和結(jié)晶度。HUQ T等[50]探究了納米結(jié)晶纖維素（nanocrystalline cellulose，NCC）對海藻酸鹽基可生物降解納米復(fù)合膜的增強作用，發(fā)現(xiàn)當(dāng)NCC含量為5%時，復(fù)合膜的拉伸強度最高，比對照提高了37%。此外，NCC的加入還顯著提高了納米復(fù)合材料的水蒸氣透過率。

3 總結(jié)

海洋植物是海洋中寶貴的生物資源，然而國內(nèi)外關(guān)于海洋高等植物，即海草和紅樹植物的相關(guān)研究很少。本文綜述了海藻多糖、海草多糖及紅樹植物多糖的研究進展。海洋植物多糖資源豐富且毒副作用小，具有多種生物活性，在食品工業(yè)中可以用來制作保健功能性食品和可食用薄膜或涂料等。目前，海洋植物多糖結(jié)構(gòu)研究仍存在很大困難，很多應(yīng)用也存在于實驗室階段，但隨著科技進步和需求導(dǎo)向，海洋植物多糖的市場必將越來越廣闊。本文對海洋植物多糖來源和在食品工業(yè)中的應(yīng)用進行總結(jié)，為更好的利用海洋植物資源提供參考。