空間和環(huán)境因子對黃河口自然和淡水恢復(fù)濕地底棲動物群落的差異影響

劉丹丹,武海濤,蘆康樂,楊萌堯,管 強(qiáng),趙文元,邵樂夫

1 中國科學(xué)院東北地理與農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所,長春 130102 2 東北林業(yè)大學(xué)野生動物與自然保護(hù)地學(xué)院,哈爾濱 150040 3 中國科學(xué)院大學(xué),北京 100049 4 遼寧省濕地保護(hù)管理中心,遼陽 111010

群落構(gòu)建機(jī)制是群落生態(tài)學(xué)研究的核心內(nèi)容[1- 2]。其中,生態(tài)位理論(確定性過程)和中性理論(隨機(jī)性過程)是目前群落構(gòu)建機(jī)制最重要的兩種觀點[3],分別強(qiáng)調(diào)了環(huán)境(生境特征和生物間相互作用)和空間過程(擴(kuò)散限制)在群落構(gòu)建中的重要性[4]。環(huán)境過濾和擴(kuò)散作用通常會導(dǎo)致群落結(jié)構(gòu)發(fā)生重大變化[5- 6],且越來越多的證據(jù)表明兩者對群落構(gòu)建過程均具有不可忽視的作用[7- 8]。因此,判定環(huán)境和空間因子的相對重要性對生物群落中物種分布和共存模式的理解至關(guān)重要[9- 10]。

由于氣候、區(qū)域間的生態(tài)模式及其形成機(jī)制的差異,不同生態(tài)系統(tǒng)驅(qū)動底棲動物群落構(gòu)建過程受到了生態(tài)學(xué)家的極大關(guān)注[11]。在陸地、淡水和海洋生態(tài)系統(tǒng)中,空間和環(huán)境梯度變化對群落組成的影響已得到廣泛的研究[12- 13]。有研究發(fā)現(xiàn)湖泊的面積、深度、pH值、營養(yǎng)物質(zhì)和生物相互作用(如捕食)等是影響底棲動物群落結(jié)構(gòu)的關(guān)鍵環(huán)境因素,也由于擴(kuò)散和隔離的阻礙,導(dǎo)致湖泊的空間位置可能影響了物種的定殖和共存[14]。河口濕地中,底棲動物直接參與生態(tài)系統(tǒng)的養(yǎng)分循環(huán)和能量代謝,而且對外界環(huán)境變化和干擾反應(yīng)敏感,經(jīng)常被用作指示生物進(jìn)行研究[15-16]。目前,底棲動物群落構(gòu)建研究主要集中在湖泊、溪流等生態(tài)系統(tǒng)中,在河口濕地生態(tài)系統(tǒng)中,有關(guān)于環(huán)境和空間因子對底棲動物群落的影響研究有限。

河口濕地處于陸地和海洋的交接過渡地帶,具有復(fù)雜多樣的空間格局,獨(dú)特的構(gòu)造過程以及不同于湖泊、河流和海洋的生物地球化學(xué)循環(huán)和生物群落[17-20]。黃河三角洲河口濕地是中國暖溫帶地區(qū)保存最廣闊、最完善、最年輕的濕地,其地理位置獨(dú)特,生態(tài)類型多樣,生物多樣性資源豐富[21- 23]。近年來,受自然因素和人類活動的多重影響,黃河三角洲河口濕地面積減少和退化,生物多樣性受損,生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)功能面臨嚴(yán)峻挑戰(zhàn)和威脅[24]。為了抑制濕地生態(tài)系統(tǒng)進(jìn)一步退化,保護(hù)區(qū)管理部門對退化濕地進(jìn)行了淡水補(bǔ)水恢復(fù)工程,使得濕地退化和生物多樣性降低得到一定的改善。然而,蓄水堤壩的建設(shè)阻礙了恢復(fù)濕地與海洋之間的水文連通,同時水體理化性質(zhì)的改變導(dǎo)致水生生物群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化[18]。因此,評估環(huán)境和空間因子的調(diào)控作用對保護(hù)濕地生物多樣性具有重要意義。本文以黃河三角洲自然保護(hù)區(qū)為研究區(qū)域,通過對比分析淡水恢復(fù)濕地和自然濕地中底棲動物群落結(jié)構(gòu),探究空間因子和環(huán)境過程對底棲動物群落變化的相對貢獻(xiàn)及關(guān)鍵環(huán)境因子,為提高黃河三角洲底棲動物的生物多樣性提供線索。

1 材料和方法

1.1 研究區(qū)域概況

黃河三角洲位于渤海灣南岸和萊州灣西岸之間(37°34.768′—38°12.310′N, 118°32.981′—119°20.450′E)。受歐亞大陸和太平洋的共同影響,屬暖溫帶半濕潤大陸性季風(fēng)氣候。年平均氣溫在11.7—12.6℃之間,最高氣溫一般出現(xiàn)在7月份,年平均降水量551.6mm。自2002年以來,黃河三角洲自然保護(hù)區(qū)管理局對退化的河口濕地進(jìn)行了大規(guī)模的淡水補(bǔ)給工程,重塑濕地水文情勢[18,25]?；謴?fù)措施包括修建堤壩、建造蓄水池,每年6月至7月通過現(xiàn)行的清水溝流路將黃河水引入退化濕地[17,21,24]。該工程成功的擴(kuò)大了蘆葦濕地的面積,改善了水鹽條件,增加了黃河三角洲濕地的生物多樣性[26]。

圖1 黃河三角洲淡水恢復(fù)濕地和自然濕地采樣點分布圖Fig.1 Sample sites of freshwater restored wetlands and natural wetlands in the Yellow River Delta

1.2 樣品采集與理化指標(biāo)測定

底棲動物采用D型網(wǎng)(1mm網(wǎng)眼、直徑35cm),從水體向岸邊水平拖動1m并進(jìn)行四次重復(fù)采集底棲動物[27]?；旌纤膫€重復(fù)樣品為一個采樣點的樣品,用95%酒精保存,貼上標(biāo)簽帶回實驗室進(jìn)行分類和鑒定,并統(tǒng)計1m×0.35m面積內(nèi)的底棲動物數(shù)量。底棲動物鑒定檢索使用《中國經(jīng)濟(jì)動物志:淡水軟體動物》[28]、《中國海岸帶大型底棲動物資源》[29]、《Aquatic Insects of China Useful for Monitoring Water Quality》[30]等將絕大部分物種鑒定到種或?qū)?樣品在體式顯微鏡下統(tǒng)計數(shù)量。

1.3 數(shù)據(jù)分析

底棲動物群落多樣性指數(shù)采用Shannon-Weiner多樣性指數(shù)(H′)、辛普森指數(shù)(Simpson index,λ)和Pielou均勻度指數(shù)(Js)進(jìn)行分析,計算公式如下:

式中,H′為多樣性指數(shù),Pi為第i個種的個體數(shù)占群落總個體數(shù)的比率,S為類群數(shù)；個體數(shù)量占全部捕獲量的10%以上為優(yōu)勢類群,1%—10%為常見類群,小于1%為稀有類群,文章中將優(yōu)勢類群和常見類群歸為主要類群。底棲動物群落多樣性指數(shù)通過R軟件中“picante”包完成。

采用每個樣點的物種豐度數(shù)據(jù)進(jìn)行非度量多維標(biāo)度排序(Non-matric multidimentional scaling, NMDS)以識別不同濕地底棲動物群落結(jié)構(gòu)空間分布的差異性；并通過相似性分析(Analysis of similarities, ANOSIM)進(jìn)行顯著性檢驗。對淡水恢復(fù)濕地和自然濕地的環(huán)境變量進(jìn)行了對數(shù)轉(zhuǎn)換,Kolmogorov-Smirnov檢驗表明符合正態(tài)分布；使用獨(dú)立樣本T檢驗進(jìn)行環(huán)境數(shù)據(jù)差異性分析。NMDS和ANOSIM分別通過R軟件中vegan包中的“metaMDS”函數(shù)和“anosim”函數(shù)實現(xiàn),Kolmogorov-Smirnov檢驗和T檢驗采用SPSS Statistics Version 22完成。

采用Mantel檢驗和偏Mantel檢驗底棲動物群落物種組成距離、地理距離和環(huán)境距離之間的Spearman秩相關(guān)系數(shù),評估底棲動物群落與空間距離和環(huán)境距離的相關(guān)性。群落物種組成距離以物種豐度的Bray-curtis相異度進(jìn)行測量,樣點間的地理距離利用采樣點經(jīng)緯度坐標(biāo)計算,環(huán)境距離是以不同采樣點環(huán)境變量的歐幾里得(Euclidean)距離測量。Mantel檢驗及偏Mantel檢驗通過R軟件中的vegan包實現(xiàn)。

為確定底棲動物群落特征的關(guān)鍵環(huán)境因子,首先對群落豐度數(shù)據(jù)進(jìn)行除趨勢對應(yīng)DCA(Detrended correspondence analysis)分析,結(jié)果顯示“Axis lengths”最大值大于4,因此選擇典范對應(yīng)CCA(Canonical correspondence analysis)分析,解析底棲動物類群與環(huán)境因子的關(guān)系。為優(yōu)化底棲動物群落數(shù)據(jù),剔除樣點出現(xiàn)頻度≤2的偶見種。環(huán)境數(shù)據(jù)(除pH外)和底棲動物群落數(shù)據(jù)都進(jìn)行l(wèi)og(x+1) 轉(zhuǎn)化。CCA排序中,利用基于雙終止準(zhǔn)則(校正的R2)的前向選擇(Forward selection)篩選顯著環(huán)境變量,其中所有環(huán)境變量都進(jìn)行蒙特卡洛置換檢驗,直到P≥0.05時終止選擇。DCA和CCA通過R軟件中vegan包實現(xiàn)。

對采樣點的經(jīng)緯度坐標(biāo)進(jìn)行鄰體矩陣主坐標(biāo)分析(Principal coordinates of neighboring matrices, PCNM)[31],保留正相關(guān)的空間變量,分析擴(kuò)散作用對底棲動物群落結(jié)構(gòu)的影響。PCNM分析主要是通過構(gòu)建取樣點間歐式距離矩陣,模擬所有可能存在的空間結(jié)構(gòu)；然后利用樣點間最小連接值作為閾值對距離矩陣規(guī)模進(jìn)行削減,并計算削減后距離矩陣的主坐標(biāo)分析(Principal coordinate analysis, PCoA),得到n個由取樣點-主坐標(biāo)矩陣表示的空間變量；最后篩選正空間相關(guān)的特征變量,作為解釋變量用于后續(xù)變差分解分析[32-34]。PCNM分析通過R軟件中“PCNM”包實現(xiàn)。

采用變差分解(Variation partitioning analysis, VPA)[35]評估環(huán)境變量和空間因子在解釋群落結(jié)構(gòu)組成中的相對貢獻(xiàn)。將上述CCA和PCNM分析中前向選擇篩選出的環(huán)境變量和正相關(guān)空間變量作為解釋變量和轉(zhuǎn)化后的底棲動物數(shù)據(jù)作為響應(yīng)變量進(jìn)行VPA分析；并通過偏冗余分析(partial RDA, pRDA)計算空間因子與環(huán)境變量單獨(dú)部分解釋量。VPA結(jié)果可以分為四個單獨(dú)的部分[4,36],即純環(huán)境解釋量([E])、純空間解釋量([S])、純環(huán)境和純空間變量的共同解釋量([E∩S])、未解釋部分(1-[E∩S])。解釋量的顯著性使用蒙特卡羅置換檢驗實現(xiàn)(Monte carlo permutation test)。pRDA和VPA分析通過R軟件中的vegan包實現(xiàn)。

2 結(jié)果與分析

2.1 環(huán)境因子特征

表1 淡水恢復(fù)濕地和自然濕地的水體理化指標(biāo)(平均值±標(biāo)準(zhǔn)差)

2.2 底棲動物群落組成特征

共采集鑒定底棲動物96個分類單元,隸屬于3門7綱20目59科。節(jié)肢動物門有3綱11目40科68種(占總物種數(shù)的70.83%),其中昆蟲綱占總分類單元的60.42%。軟體動物門有2綱6目14科20種(21.51%),由雙殼綱和腹足綱組成,分別占總分類單元數(shù)的7.29%和13.54%；環(huán)節(jié)動物門有2綱3目5科8種(8.33%),由寡毛綱和多毛綱組成,占總分類單元數(shù)的2.08%和6.25%。釘螺(Oncomelaniahupensis)和中國毛蝦(Aceteschinensis)為優(yōu)勢物種,相對多度分別為21.4%和34.28%,秀麗白蝦(Chinesewhiteprawn)和中國毛蝦(Aceteschinensis)為出現(xiàn)頻率最高的物種,均分布在65.63%以上的采樣點(表2,圖2)。

NMDS(Stress=0.08)分析結(jié)果顯示淡水恢復(fù)濕地和自然濕地的底棲動物群落結(jié)構(gòu)具有顯著差異。另外,ANOSIM分析結(jié)果表明,兩類濕地的底棲動物群落間存在差異顯著性(R=0.68,P=0.001,圖3)。由表2可知,黃河三角洲淡水恢復(fù)濕地底棲動物的物種豐富度、Shannon-Weiner多樣性指數(shù)和Simpson指數(shù)均明顯高于自然濕地的物種組成,且差異顯著(P<0.05)；均勻度無明顯差異。

2.3 Mantel和偏Mantel檢驗

Mantel檢驗結(jié)果表明,在淡水恢復(fù)濕地中,底棲動物群落非相似性距離隨環(huán)境距離的增加而增加(R=0.262,P=0.017),與地理距離無顯著相關(guān)性(R=0.106,P=0.103)；而在自然濕地中,底棲動物群落非相似性距離隨地理距離的增加而增加(R=0.631,P=0.001),與環(huán)境距離無顯著相關(guān)性(圖4,表3；R=0.14,P=0.19)。

表2 淡水恢復(fù)濕地和自然濕地底棲動物的主要類群和多樣性指數(shù)

圖2 淡水恢復(fù)濕地和自然濕地底棲動物群落結(jié)構(gòu)組成Fig.2 Benthic invertebrate community structure in freshwater restored wetlands and natural wetlands

圖3 淡水恢復(fù)濕地和自然濕地底棲動物的NMDS圖 Fig.3 NMDS of benthic invertebrate communities′ composition of the Yellow River Delta based on the Bray-Curtis similarity

偏Mantel檢驗進(jìn)一步表明,當(dāng)排除地理距離因素影響時,淡水恢復(fù)濕地底棲動物群落非相似性距離與環(huán)境距離仍具有顯著相關(guān)性(R=0.25,P=0.03),而與自然濕地的底棲動物群落相關(guān)性不顯著(R=0.131,P=0.22)；在排除環(huán)境距離的影響下,淡水恢復(fù)濕地底棲動物群落非相似性距離與空間距離無顯著關(guān)系(R=0.067,P=0.196),而與自然濕地底棲動物群落顯著相關(guān)(表3；R=0.63,P=0.001)。偏Mantel檢驗結(jié)果與Mantel檢驗結(jié)果一致。然而,樣點間的地理距離不能代表與物種擴(kuò)散相關(guān)的空間結(jié)構(gòu),需加入空間變量進(jìn)一步分析。

圖4 底棲動物群落非相似性距離與環(huán)境距離、地理距離的相關(guān)性散點圖Fig.4 Scatter plots of relationships between community dissimilarity, geographic distance and environmental distance based on Spearman′s rank correlation“R”和“P”分別表示線性回歸的相關(guān)系數(shù)和顯著性

2.4 環(huán)境和空間因子的相對貢獻(xiàn)

根據(jù)CCA分析中的前向選擇過程和PCNM分析篩選的正空間相關(guān)變量結(jié)果,共有5個環(huán)境變量和3個空間變量與底棲動物群落的變化顯著相關(guān)(表4,P<0.05)。其中,3個環(huán)境變量(SAL、ORP和Cond)和2個空間變量(PCNM2和PCNM4)對淡水恢復(fù)濕地底棲動物群落變化有顯著影響(P<0.05)；2個環(huán)境變量(pH和IC)和1個空間變量(PCNM1)對自然濕地底棲動物群落變化有顯著影響(P<0.05)。

VPA結(jié)果表明,環(huán)境和空間變量共同解釋了淡水恢復(fù)濕地43%和自然濕地50.6%的解釋率(圖5)。在淡水恢復(fù)濕地,純環(huán)境變量[E](27.2%)的解釋率大于純空間變量[S](11%),且均達(dá)到顯著程度(F=3.39,P=0.001;F=2.35,P=0.003)；在自然濕地中,純空間變量[S](17.7%)解釋率大于純環(huán)境變量[E](7.3%),其中純空間變量達(dá)到顯著程度(F=4.22,P=0.001)。純環(huán)境和純空間變量共同解釋([E∩S])4.8%的淡水恢復(fù)濕地和25.6%的自然濕地底棲動物群落的解釋率。

表3 淡水恢復(fù)濕地與自然濕地底棲動物群落的Mantel檢驗和偏Mantel檢驗

表4 環(huán)境和空間解釋變量的前向選擇

圖5 環(huán)境變量和空間變量對底棲動物群落結(jié)構(gòu)相對貢獻(xiàn)韋恩圖Fig.5 Venn diagram of variation partitioning, showing the contributions of spatial and environmental variables on the variation of freshwater restored wetlands and natural wetlands

3 討論

3.1 黃河三角洲底棲動物群落及環(huán)境特征

由于淡水釋放造成的環(huán)境異質(zhì)性,導(dǎo)致底棲動物群落組成發(fā)生變化。NMDS顯示,黃河三角洲河口濕地底棲動物的空間分布表現(xiàn)出明顯的區(qū)域性差異,表明淡水恢復(fù)濕地和自然濕地的底棲動物群落結(jié)構(gòu)具有顯著差異。與天然濕地相比,淡水恢復(fù)濕地具有更高的底棲動物多樣性和豐富度,這一結(jié)論與唐娜等[36]的研究結(jié)果一致。已有研究表明淡水輸入可以使植物物種豐富度增加,進(jìn)一步恢復(fù)并擴(kuò)大鳥類棲息生境,使恢復(fù)濕地環(huán)境發(fā)生了極大的改變,間接或直接影響底棲動物群落物種豐富度和多樣性[36]。在淡水恢復(fù)濕地,主要以半翅目、鞘翅目、雙翅目和蜻蜓目等水生昆蟲及腹足綱的底棲動物為主,以往研究也表明鞘翅目和一些半翅目昆蟲對鹽度變化敏感[37]。這種差異可能是由于生境和環(huán)境因子發(fā)生的梯度變化導(dǎo)致的[15,38]。

3.2 環(huán)境及空間因子對底棲動物群落結(jié)構(gòu)的相對調(diào)控作用

空間因子和環(huán)境異質(zhì)性對于理解生態(tài)學(xué)研究中群落的調(diào)控機(jī)制具有重要意義[5]。在本研究中,環(huán)境過濾對淡水恢復(fù)濕地底棲動物群落起主導(dǎo)作用,這可能是淡水恢復(fù)濕地的底棲動物群落對環(huán)境異質(zhì)性具有更高的敏感性導(dǎo)致的。進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn)空間和環(huán)境變量都能顯著解釋底棲動物群落變化。雖然環(huán)境過濾和擴(kuò)散作用共同調(diào)控了淡水恢復(fù)濕地底棲動物群落結(jié)構(gòu)的變化,但這些因素的相對強(qiáng)度可能因物種生境差異和物種組成而有所不同[44-45]。在淡水恢復(fù)區(qū)域中,共記錄到62個稀有類群,其中鞘翅目、雙翅目、蜻蜓目、蜉蝣目和毛翅目等水生昆蟲占稀有類群的45%。與優(yōu)勢類群和常見類群相比,稀有類群的分布更依賴于棲息地生境[5,46-47],因此在淡水恢復(fù)區(qū)域中的底棲動物群落可能與環(huán)境變化的關(guān)系更為密切。另外,黃河三角洲濕地生態(tài)恢復(fù)保護(hù)工程導(dǎo)致恢復(fù)濕地向海連通性遭到嚴(yán)重破壞。與空間更為開放的沿海水域不同,在連通性被阻隔的水生系統(tǒng)中,環(huán)境過濾作用對底棲動物群落的調(diào)控更為重要[48]。

空間因子對自然濕地底棲動物群落具有主要的調(diào)控作用。這與在淺灘[48]、潮間帶區(qū)域[49- 50]和潮下帶區(qū)域[4]等水生系統(tǒng)對底棲動物群落的研究結(jié)果基本一致。與淡水恢復(fù)濕地不同,自然濕地與海洋連接,水文連通性良好,因此空間因素對底棲動物群落的調(diào)控作用更為重要。然而,環(huán)境和空間因子共同部分的解釋率(25.6%)比純空間因素(17.7%)略高,說明環(huán)境和空間因子的相互作用在決定底棲動物群落結(jié)構(gòu)中也起著至關(guān)重要的作用[51-52]。此外,底棲動物群落的調(diào)控機(jī)制也可能是由棲息地的水文連通性和擴(kuò)散潛力相互作用的結(jié)果[53]。由于恢復(fù)濕地被堤壩阻隔,在低水文連通性的生境中,物種通常擴(kuò)散能力較弱。相反,在自然濕地中物種往往具有較強(qiáng)的擴(kuò)散能力,但與環(huán)境變異相關(guān)性較弱。水文條件也是決定底棲動物群落結(jié)構(gòu)的重要因素[54]。淡水恢復(fù)濕地與自然濕地的底棲動物群落結(jié)構(gòu)不相似也可能是由于水動力條件不同導(dǎo)致的。鑒于水文連通性是驅(qū)動群落在生境間的定殖與擴(kuò)散的主導(dǎo)因子[55],關(guān)于補(bǔ)水后連通性的變化對底棲動物群落構(gòu)建機(jī)制的影響有待進(jìn)一步的研究。