428例鼻咽癌患者頸部及Ⅴ區(qū)后緣轉移淋巴結位置分布規(guī)律研究*

蔣朝陽張濤高輝張伶

·臨床研究與應用·

428例鼻咽癌患者頸部及Ⅴ區(qū)后緣轉移淋巴結位置分布規(guī)律研究*

蔣朝陽①②張濤①②高輝②張伶②

目的：分析鼻咽癌患者頸部及Ⅴ區(qū)后緣淋巴結的轉移規(guī)律，指導鼻咽癌頸部放療靶區(qū)的勾畫。方法：回顧性分析2013年2月至2016年4月就診于成都軍區(qū)總醫(yī)院428例經病理確診為鼻咽癌的患者，所有患者均行顱底至鎖骨下緣的增強CT模擬掃描。淋巴結分區(qū)采用RTOG等推薦的分區(qū)指南（2013版），由兩位醫(yī)師共同閱片對頸部及Ⅴ區(qū)后緣的轉移淋巴結進行分析，并選取1例N0期的鼻咽癌患者作為標準，參照Ⅴ區(qū)后緣正常解剖結構位置及比例，將428例患者中有Ⅴ區(qū)后緣轉移淋巴結的中心點勾畫于標準病例的定位CT圖像上，采用SPSS 19.0軟件分析Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移與其余各區(qū)淋巴結之間的相關性，并分析Ⅴ區(qū)后緣轉移淋巴結的位置及特點。結果：428例患者中381例（89.0%）出現淋巴結轉移，轉移概率最高的前4位淋巴結區(qū)依次為Ⅱb（75.2%）、Ⅶa（60.3%）、Ⅱa（59.6%）、Ⅲ（42.0%）；21例（4.9%）出現Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移，共統(tǒng)計Ⅴ區(qū)后緣轉移淋巴結32枚，各枚淋巴結中心點在標準患者上距斜方肌前緣的垂直距離均值為16 mm。相關性分析提示Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移與同側Ⅴa區(qū)相關（P=0.001）。結論：鼻咽癌頸部淋巴結按照從上到下，由近及遠的順序轉移，跳躍性轉移的發(fā)生率低；Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移與同側Va區(qū)陽性相關；Va區(qū)淋巴結轉移時，同側V區(qū)后界的勾畫應適當后移至斜方肌前緣后25 mm。

鼻咽癌淋巴結轉移Ⅴ區(qū)后緣放射治療

鼻咽癌頸部淋巴結轉移率可高達70%以上，不僅影響鼻咽癌臨床分期及治療計劃，也是預后的主要影響因素之一［1-2］。放療是鼻咽癌的主要治療手段，鼻咽癌放療失敗的主要原因是局部復發(fā)和遠處轉移，遠處轉移約占放療后5年內死亡率的一半［3］。2013年歐洲新版《頭頸部腫瘤頸部淋巴結分區(qū)指南》［4］（簡稱2013分區(qū)），不僅對各區(qū)的邊界做出詳細的闡述，也對進一步規(guī)范頭頸部放療靶區(qū)的勾畫具有重要意義。2013分區(qū)標準中的Ⅴ區(qū)被細化為Ⅴa、Ⅴb及Ⅴc組。Ⅴa及Ⅴb的后界、Ⅴc組上份后界均定義為斜方肌的前緣，而Ⅴc下份后界則定義為前鋸肌前10 mm。2013分區(qū)未對Ⅴ區(qū)后緣的間隙（斜方肌與肩胛提肌間的間隙）做任何描述，但本課題組在臨床工作中卻常見到此間隙內出現淋巴結轉移（圖1A、B）。本研究通過回顧性分析2013年2月至2016年4月就診于成都軍區(qū)總醫(yī)院428例患者的影像學資料，分析鼻咽癌頸部各區(qū)淋巴結轉移規(guī)律，尤其是Ⅴ區(qū)后緣的淋巴結轉移情況，同時也為鼻咽癌臨床放療中頸部靶區(qū)的勾畫提供參考。

1 材料與方法

1.1病例資料

回顧性分析2013年2月至2016年4月就診于成都軍區(qū)總醫(yī)院428例經病理確診為鼻咽癌患者的資料，男性315例，女性113例，男女比例為2.8：1。患者的中位年齡為48（12～81）歲，病理類型依照WHO腫瘤分型標準，97.6%為Ⅱ～Ⅲ型，1.8%為Ⅰ型，其余為其他病理類型。按照鼻咽癌2008年分期，T1、T2、T3、T4分別為29.2%、27.1%、25.7%、18.0%；N0、N1、N2、N3分別為11.0%、32.2%、41.3%、15.4%。Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳa和Ⅳb期分別為4.7%、21.0%、42.7%、27.1%和4.4%。所有患者治療前模擬放療體位進行CT橫斷面增強掃描，掃描范圍為顱底至鎖骨下緣，層厚5 mm。

1.2方法

1.2.1頸部淋巴結分區(qū)標準采用2013年DAHANCA、EORTC、NCIC、NCRI和RTOG等推薦的頸部淋巴結分區(qū)標準。

1.2.2淋巴結轉移的診斷標準頸部淋巴結轉移的診斷標準如下［5］：1）最大橫斷面圖像上淋巴結最小徑≥10 mm；2）中央壞死或環(huán)形強化；3）同一高危區(qū)域淋巴結≥3枚，其中1枚最大橫斷面的最小徑≥8 mm；4）淋巴結包膜外侵犯，其征象包括淋巴結邊緣不規(guī)則強化；周圍脂肪間隙部分或全部消失；淋巴結相互融合；5）咽后淋巴結：最大橫斷面的最小徑≥5 mm。為減小誤差，本研究所統(tǒng)計的Ⅴ區(qū)后緣淋巴結在滿足上述診斷標準的前提下，其最大橫斷面圖像上的最小徑≥10 mm。

1.2.3Ⅴ區(qū)后緣淋巴結中心點勾畫及垂直距離測算選取1例N0期的鼻咽癌患者作為標準進行CT模擬掃描，仰臥位，雙手置于體側。并將428例患者中有Ⅴ區(qū)后緣轉移淋巴結的中心點根據解剖結構及比例勾畫到標準病例相應定位CT圖像層面上，中心點定義為最大橫斷面圖像上最小徑≥10 mm淋巴結的各自幾何中心。當出現淋巴結融合無法分辨時則勾畫共同幾何中心，畫筆直徑為5 mm。在標準患者的斜方肌前緣作一條水平線（圖1C），并統(tǒng)計各中心點與該水平線的垂直距離。Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移界定為其中心點位于該水平線后方，融合淋巴結仍以共同幾何中心界定。

1.3統(tǒng)計學分析

應用SPSS 19.0軟件進行統(tǒng)計學分析，采用Logistic回歸分析頸部不同淋巴結分區(qū)轉移與Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移的相關性，以P＜0.05為差異具有統(tǒng)計學意義。

2 結果

2.1頸部淋巴結轉移情況

428例患者中381例（89.0%）伴頸部淋巴結轉移，其中淋巴結轉移最常見的前6位依次為Ⅱb（75.2%）、Ⅶa（60.3%）、Ⅱa（59.6%）、Ⅲ（42.0%）、Ⅴa（22.9%）、Ⅳa（13.3%）；淋巴結轉移概率低于5%的依次為Ⅴb（4.9%）、Ⅰb（4.2%）、Ⅳb（2.1%）、Ⅴc（1.6%）、Ⅶb（0.7%）、Ⅷ（0.5%），而Ⅰa、Ⅵ、Ⅸ及Ⅹ區(qū)均未見淋巴結轉移（表1）。2013分區(qū)中新增的Ⅳb區(qū)有9例患者出現轉移，而這9例患者均伴有Ⅳa區(qū)的淋巴結轉移；Ⅴc區(qū)出現轉移的患者為7例，這些患者又均同時伴有Ⅴb區(qū)淋巴結轉移；Ⅶb區(qū)陽性患者為3例且均伴有咽后淋巴結受累；Ⅷ區(qū)（腮腺淋巴結）陽性的2例患者均伴有Ⅱ及Ⅲ區(qū)的淋巴結轉移，且1例Ⅱ區(qū)淋巴結表現為局部壞死及融合現象。

2.2淋巴結跳躍性轉移情況

381例淋巴結轉移的患者中，7例（1.8%）無Ⅱ區(qū)轉移的患者出現Ⅲ區(qū)轉移；5例（1.3%）無Ⅲ區(qū)轉移的患者出現Ⅳ區(qū)轉移，但這5例均伴有Ⅱ區(qū)淋巴結轉移；同時1例（0.3%）無Ⅱ區(qū)轉移的患者出現Ⅴ區(qū)轉移，但這例患者伴有Ⅲ區(qū)轉移。1例（0.3%）無Ⅴa區(qū)轉移的患者出現Ⅴb區(qū)轉移，跳躍性轉移的概率低于2.0%。

2.3Ⅴ區(qū)后緣轉移淋巴結分布特點

全組428例患者中出現Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移者21例（表2），共檢出最大橫截面最短徑≥10 mm的轉移淋巴結32枚（短徑10～30 mm），左側頸15枚，右側頸17枚，兩側頸同時出現Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移者1例。短徑為10 mm的淋巴結共計13枚，短徑為11～20 mm的淋巴結為17枚，短徑為21～30 mm的淋巴結為2枚。各枚淋巴結中心點在標準患者上距斜方肌前緣的垂直距離均值為16（8～37）mm。距離為8～10 mm的淋巴結為15枚；距離為11～20 mm的淋巴結為9枚；距離為21～30 mm的淋巴結為5枚；距離≥31 mm的淋巴結為3枚。Ⅴ區(qū)后緣90.6%（29/32）的轉移淋巴結中心點位于距離斜方肌前緣25 mm的區(qū)域內。相關性分析顯示Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移與同側Ⅴa區(qū)淋巴結轉移相關（P=0.001）。Ⅴ區(qū)后緣淋巴結分布情況（表3），部分淋巴結中心點勾畫到標準鼻咽癌患者相應CT層面位置（圖1D～F）。

表1　鼻咽癌頸部淋巴結轉移規(guī)律Table 1Patterns of cervical nodal metastasis of nasopharyngeal carcinoma

表2　Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移患者基線數據Table 2Baseline characteristics of patients with metastasis of posterior to level V

表3?、鯀^(qū)后緣淋巴結分布情況Table 3Distribution of cervical nodal metastasis of posterior to level V

圖1?、鯀^(qū)后緣間隙及部分淋巴結分布Figure 1Fat gap and some lymph nodes of posterior to level V

3 討論

鼻咽癌較易出現早期淋巴結轉移。有文獻報道約40%鼻咽癌患者首發(fā)癥狀為頸部淋巴結腫大，初診患者中的60%～90%存在淋巴結轉移［3，6］。Ho等［7］對411篇關于鼻咽癌頸部淋巴結轉移的文獻進行薈萃分析顯示，最常見的淋巴轉移區(qū)為咽后淋巴結區(qū)Ⅶa（69.4%）和Ⅱ區(qū)（70.4%），其次為Ⅲ、Ⅴ和Ⅳ區(qū)（44.9%、26.7%和11.2%），Ⅰa、Ⅰb、Ⅵ、鎖骨上窩和腮腺區(qū)轉移的概率合計8.8%。本研究同樣發(fā)現最常見的頸部淋巴結轉移區(qū)分別為Ⅱb、Ⅶa、Ⅱa，相對于Ⅶa區(qū)和Ⅱ區(qū)，Ⅲ、Va、Ⅳa的轉移風險亦相對較高，而Ⅴb、Ⅰb、Ⅳb、Ⅴc、Ⅶb、Ⅷ的淋巴結轉移概率均低于5.0%。本研究結果也與Yue等［8］和王孝深等［9］的研究一致。孫穎等［10］對512例鼻咽癌患者的頸部淋巴結轉移規(guī)律分析顯示跳躍性轉移率僅為4.6%～6.5%，陳奇松等［11］的研究結果顯示跳躍性淋巴結轉移率為1.0%，本研究發(fā)現鼻咽癌頸部淋巴結跳躍性轉移的概率低于2.0%，與上述研究結果基本一致。Wang等［12］研究顯示3 100例鼻咽癌患者中35例（1.1%）發(fā)生Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移，并認為2013分區(qū)中的Ⅴ區(qū)后界不能足夠的覆蓋鼻咽癌患者的Ⅴ區(qū)淋巴結，且Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移多伴有Ⅴa及Ⅴb組淋巴結的出現。丁忠祥等［13］的研究顯示254例鼻咽癌患者出現Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移者6例（2.4%）。孫穎等［10］對512例鼻咽癌患者的研究發(fā)現13例（2.5%）出現Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移，并建議當Ⅱ區(qū)出現淋巴結轉移時Ⅴ區(qū)的后界勾畫應當相應后移。本研究發(fā)現428例患者中出現Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移者21例，其轉移率為4.9%，略高于上述的轉移率，這可能與西部地區(qū)腫瘤患者對疾病的認識程度相對較低有關。本研究共統(tǒng)計出Ⅴ區(qū)后緣最大橫截面最短徑≥10 mm的轉移淋巴結32枚，Ⅴ區(qū)后緣90.0%轉移淋巴結的中心點位于距離斜方肌前緣25 mm的區(qū)域內，且均位于斜方肌與肩胛提肌的間隙內。進一步分析顯示428例患者中有98例出現Ⅴa區(qū)淋巴結轉移，而21例Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移者均來自這98例患者。同時本研究也發(fā)現所有的Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移均發(fā)生在同側Ⅴa區(qū)出現淋巴結轉移的情況下，無1例患者在Ⅴa區(qū)出現淋巴結轉移時發(fā)生對側Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移的情況。相關性分析提示Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移與Ⅴa區(qū)淋巴結轉移相關。因此當鼻咽癌患者出現Ⅴa區(qū)淋巴結轉移而無Ⅴ區(qū)后緣淋巴結侵犯時，建議同側Ⅴ區(qū)后界的勾畫應該適當后移至斜方肌前緣后25 mm的位置，以預防斜方肌與肩胛提肌間隙內出現淋巴結轉移，當不伴有Ⅴa區(qū)淋巴結轉移時則Ⅴ區(qū)后界勾畫至斜方肌前緣即可。

本研究的不足之處為：1）陽性淋巴結的界定缺乏病理診斷，尤其是Ⅴ區(qū)后緣淋巴結所處位置在斜方肌與肩胛提肌間較深的脂肪間隙內，獲取病理的難度大，另一方面也是由于鼻咽癌的腫瘤特性所決定；2）垂直距離的測算是在標準患者上進行，不同患者因體質量、年齡、發(fā)育等情況的影響，其斜方肌前緣位置可能存在差異，為便于統(tǒng)一將各枚轉移淋巴結的中心點勾畫于同一標準患者上進行測算，這種測算方法可能因患者的不同及人為因素而出現偏差。為減小偏差，本研究盡量在標準患者的CT圖像上真實還原各枚淋巴結的中心點位置；3）不同患者斜方肌與肩胛提肌間的脂肪間隙存在差異，體質量較大者其間隙可能較寬，而體質量較輕者其間隙則可能較窄，為了能清楚顯示斜方肌與肩胛提肌間的脂肪間隙，本研究選取較寬間隙者作為標準患者；4）全組患者陽性淋巴結的統(tǒng)計均基于增強CT完成，孫穎等［14］的研究認為MRI對于診斷鼻咽癌的咽后淋巴結轉移要明顯優(yōu)于CT，而在頸部淋巴結轉移的檢出方面與CT結果一致，因此本組研究可能導致咽后淋巴結的檢出率降低。

綜上所述，本研究的Ⅴ區(qū)后緣間隙主要是指斜方肌與肩胛提肌間的間隙，該間隙往下方延續(xù)則斜方肌前緣逐漸后移，肩胛提肌逐漸消失，而鎖骨與前鋸肌逐漸出現形成下方的間隙。國內外文獻罕有關于Ⅴ區(qū)后緣淋巴結轉移情況的詳細報道，本研究首次提出鼻咽癌Ⅴ區(qū)后緣淋巴結的分布及轉移規(guī)律，并對Ⅴ區(qū)后緣淋巴結區(qū)的勾畫給出參考意見。另一方面，2013分區(qū)中Ⅴ區(qū)后界定義為斜方肌的前緣及前鋸肌前10 mm，我國鼻咽癌2008年分期標準中的N分期則是根據頸部淋巴結受侵區(qū)域進行劃分，兩者均未考慮到Ⅴ區(qū)后緣的淋巴結轉移情況。文獻和本研究報道的轉移率為1.1%～4.9%，已接近Ⅰb、Ⅳb、Ⅴb及Ⅴc區(qū)的轉移率。因此，Ⅴ區(qū)后緣是否應該作為一個新的分區(qū)存在或者直接納入Ⅴ區(qū)的范疇，以及鼻咽癌2008年分期系統(tǒng)中的N分期是否也應該考慮將Ⅴ區(qū)后緣淋巴結受侵納入N2或者N3分期內問題需要放療學者更進一步的探討和研究。

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（2016-07-03收稿）

（2016-08-22修回）

蔣朝陽專業(yè)方向為頭頸及胸部腫瘤的放射治療。

E-mail：bvsid125@163.com

Regulation of metastatic cervical lymph nodes in 428 cases of nasopharyngeal carcinoma:metastasis distribution of posterior to level V

Chaoyang JIANG1，2，Tao ZHANG1，2，Hui GAO2，Ling ZHANG2
Correspondence to:Tao ZHANG；E-mail:zhangtaocdjz@163.com

1Department of Oncology，The Affiliated Hospital of Southwest Medical University，Luzhou 646000，China；2Department of Radiation Oncology，Chengdu Military General Hospital of PLA，Chengdu 610083，China

This work was supported by the Science and Technology Program for Public Wellbeing of Chengdu（No.2014-HM01-00087-SF）.

Objective:To retrospectively investigate the regulation of cervical and posterior to level V（PLV）lymph node metastasis on clinical target delineation in radiotherapy for nasopharyngeal carcinoma（NPC）.Methods:A total of 428 NPC cases from February 2013 to April 2016 were subjected to enhanced CT scan from the base of the skull to the clavicle for pathological diagnosis.A deputy chief physician and an attending physician assessed the nodal distribution in each level in accordance with the RTOG guidelines proposed in 2013.The central point of the metastatic lymph nodes of PLV in the patients were recreated proportionally on the CT images of a standard patient with N0NPC in reference to the normal anatomy of the PLV area.SPSS 19.0 was used to analyze the correlation between PLV and the other levels.Moreover，the nodal location and characteristics of PLV were analyzed.Results:Among the 428 patients，381（89.0%）showed nodal involvement.The top four metastatic probabilities were presented as follows:Ⅱb（75.2%），Ⅶa（60.3%），Ⅱa（59.6%），andⅢ（42.0%）.Up to 21（4.9%）patients exhibited nodal involvement of PLV with 32 nodes.The mean vertical distance of all central points of PLV from the anterior border of the trapezius was 16 mm.Correlation analysis indicated the nodal involvement of PLV with the ipsilateral level Va（P=0.001）.Conclusion:NPC showed a high probability of nodal metastasis.Nodes were mostly metastasized from the upper to the lower level，as well as from the proximal to the distal area.The leap metastasis rate was very low.The nodal involvement of PLV correlated with the ipsilateral metastasis of level Va.Thus，the ipsilateral delineation of the posterior border of level V should be contoured to 25 mm far from the anterior surface of the trapezius during the nodal involvement of level Va.

nasopharyngeal carcinoma（NPC），lymph node metastasis，posterior level V，radiotherapy

10.3969/j.issn.1000-8179.2016.19.782

①西南醫(yī)科大學附屬醫(yī)院腫瘤科（四川省瀘州市646000）；②成都軍區(qū)總醫(yī)院放療科

*本文課題受成都市科技惠民技術研發(fā)項目（編號：2014-HM01-00087-SF）資助

張濤zhangtaocdjz@163.com