多參數(shù)MRI紋理分析預(yù)測(cè)小病灶乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移

[摘要]"目的"探討基于磁共振T2加權(quán)像（T2"weighted"image，T2WI），質(zhì)子密度加權(quán)像（diffusion"weighted"imaging，DWI）及動(dòng)態(tài)增強(qiáng)磁共振成像（dynamic"contrast"enhanced-magnetic"resonance"imaging，DCE-MRI）的多參數(shù)磁共振成像（magnetic"resonance"imaging，MRI）紋理分析在小病灶乳腺浸潤(rùn)性導(dǎo)管癌腋窩淋巴結(jié)狀態(tài)預(yù)測(cè)中的價(jià)值。方法"回顧性分析2018年1月至2023年6月于臺(tái)州市中心醫(yī)院收治的139例初診浸潤(rùn)性導(dǎo)管癌患者病歷資料。根據(jù)術(shù)后病理結(jié)果分為無(wú)腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組85例及腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組54例。所有患者行術(shù)前MRI檢查，包括T2WI，DWI及DCE-MRI等序列。于各序列腫瘤最大徑層面繪制感興趣區(qū)后利用Firevoxel軟件進(jìn)行紋理分析，得出了包括均值、標(biāo)準(zhǔn)差、偏度、峰度和熵在內(nèi)的5個(gè)主要參數(shù)。運(yùn)用單因素分析評(píng)估各參數(shù)特征值在鑒別腋窩淋巴結(jié)狀態(tài)之間的有效性，將單因素分析有意義的變量采用二元Logistic回歸分析以探討特征值與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)之間的關(guān)聯(lián)，并繪制受試者操作特征（receiver"operating"characteristic，ROC）曲線，計(jì)算ROC曲線下的面積（area"under"curve，AUC）。結(jié)果"紋理參數(shù)中DCE-MRI序列所繪感興趣區(qū)得到的熵值及平均值，T2WI的偏度值在兩組間差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（Plt;0.001）。其中DCE-MRI的熵值在單因素分析中AUC值最高為0.719，對(duì)所選的參數(shù)行多因素分析獲得了最佳診斷模型，在鑒別淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組中AUC為0.769。結(jié)論"基于多參數(shù)MRI的小病灶乳腺癌紋理分析可以較好地預(yù)測(cè)術(shù)前乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)。

[關(guān)鍵詞]"多參數(shù)磁共振成像；腋窩淋巴結(jié)；浸潤(rùn)性導(dǎo)管癌；紋理分析

[中圖分類(lèi)號(hào)]"R445.2""""""[文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼]"A""""""[DOI]"10.3969/j.issn.1673-9701.2024.23.005

Value"of"multiparametric"MRI"texture"analysis"in"predicting"axillary"lymph"node"metastasis"of"small-sized"breast"cancer

HE"Xiaxia，"CHEN"Chao，"YANG"Xiaoping，nbsp;WANG"Guoyu

Department"of"Radiology，"Taizhou"Central"Hospital"（Affiliated"Hospital"of"Taizhou"University），"Taizhou"318000，"Zhejiang，"China

[Abstract]"Objective"To"investigate"the"value"of"multiparametric"magnetic"resonance"imaging（MRI）"texture"analysis"based"on"T2"weighted"image（T2WI），"diffusion"weighted"imaging（DWI），"and"dynamic"contrast"enhanced-MRI（DCE-MRI）"in"predicting"the"axillary"lymph"node"status"of"small-sized"invasive"ductal"carcinoma"（IDC）"of"the"breast."Methods"A"retrospective"analysis"was"conducted"on"the"medical"records"of"139"patients"with"newly"diagnosed"IDC，"who"were"treated"at"Taizhou"Central"Hospital"from"January"2018"to"June"2023."Based"on"the"postoperative"pathological"results，"the"patients"were"divided"into"two"groups："85"cases"without"axillary"lymph"node"metastasis"and"54"cases"with"axillary"lymph"node"metastasis."All"patients"underwent"preoperative"MRI"examination，"including"sequences"such"as"T2WI，"DWI，"and"DCE-MRI."After"delineating"the"region"of"interest"（ROI）"on"the"slice"with"the"largest"tumor"diameter"in"each"sequence，"texture"analysis"was"performed"using"Firevoxel"software，"which"yielded"five"major"parameters，"including"mean，"standard"deviation，"skewness，"kurtosis，"and"entropy."Univariate"analysis"was"employed"to"evaluate"the"effectiveness"of"each"parameter"in"distinguishing"the"axillary"lymph"node"status."Variables"that"showed"significant"results"in"the"univariate"analysis"were"then"included"in"binary"Logistic"regression"analysis"to"explore"the"relationship"between"these"parameters"and"lymph"node"metastasis"status."Receiver"operating"characteristic"（ROC）"curves"were"plotted，"and"the"area"under"the"curve"（AUC）"was"calculated."Results"Significant"differences"were"observed"between"the"two"groups"in"the"entropy"and"mean"values"of"the"ROI"delineated"on"the"DCE-MRI"sequence，"as"well"as"the"skewness"of"the"T2WI"（Plt;0.001）."Among"these"texture"parameters，"the"entropy"of"the"DCE-MRI"sequence"showed"the"highest"AUC"value"of"0.719"in"the"univariate"analysis."Multivariate"analysis"of"the"selected"parameters"yielded"an"optimal"diagnostic"model，"with"an"AUC"of"0.769"in"differentiating"lymph"node"metastasis"from"non-metastasis."Conclusion"Texture"analysis"of"small-sized"breast"cancer"based"on"multiparametric"MRI"can"effectively"predict"the"preoperative"axillary"lymph"node"status"of"breast"cancer.

[Key"words]"Multiparametric"magnetic"resonance"imaging"（MRI）;"Axillary"lymph"nodes;"Invasive"ductal"carcinoma;"Texture"analysis

乳腺癌在女性惡性腫瘤中發(fā)病率居首位，約占新發(fā)癌癥病例的30%[1]，而浸潤(rùn)性導(dǎo)管癌（invasive"ductal"carcinoma，IDC）是其中最常見(jiàn)的類(lèi)型，約占所有類(lèi)型的75%[2]。準(zhǔn)確評(píng)估乳腺癌患者的腋窩淋巴結(jié)（axillary"lymph"nodes，ALN）狀態(tài)對(duì)于確定最佳治療方案和改善預(yù)后至關(guān)重要[3-4]。目前，雖然前哨淋巴結(jié)活檢是檢測(cè)ALN狀態(tài)的金標(biāo)準(zhǔn)，但并非適用于所有患者。前哨淋巴結(jié)活檢可能引起肩關(guān)節(jié)功能障礙、神經(jīng)損傷、麻木和淋巴水腫等并發(fā)癥[5]。醫(yī)學(xué)成像是一種非侵入性方法，比單個(gè)組織樣本捕獲的腫瘤異質(zhì)性范圍更大。紋理分析（texture"analysis，TA）用于描述圖像中灰度級(jí)強(qiáng)度的空間分布，用于捕獲人眼通常無(wú)法識(shí)別或無(wú)法區(qū)分的圖像模式，在醫(yī)學(xué)影像研究中顯示出十分廣闊的應(yīng)用前景，一直有研究在探索TA和乳腺癌ALN轉(zhuǎn)移之間的相關(guān)聯(lián)系[6]。隨著醫(yī)療技術(shù)的進(jìn)步和人們對(duì)早期疾病篩查意識(shí)的提高，越來(lái)越多的乳腺癌在早期階段被發(fā)現(xiàn)。然而，在現(xiàn)階段的研究中，聚焦TA在小病灶乳腺癌（lt;2"cm）ALN轉(zhuǎn)移預(yù)測(cè)的應(yīng)用有限。

因此，本研究使用基于多參數(shù)MRI，包括磁共振T2加權(quán)像（T2"weighted"image，T2WI），質(zhì)子密度加權(quán)像（diffusion"weighted"imaging，DWI）及動(dòng)態(tài)增強(qiáng)磁共振成像（dynamic"contrast"enhanced-magnetic"resonance"imaging，DCE-MRI）及其組合，探討TA在預(yù)測(cè)小病灶I(lǐng)DC患者ALN狀態(tài)中的價(jià)值。

1""資料與方法

1.1""一般資料

回顧性分析2018年1月至2023年6月于臺(tái)州市中心醫(yī)院收治的139例初診IDC的患者病歷資料。納入標(biāo)準(zhǔn)：①術(shù)前行乳腺M(fèi)RI檢查并在筆者醫(yī)院行規(guī)范手術(shù)切除；②MRI檢查距手術(shù)時(shí)間lt;1個(gè)月；③組織學(xué)確診為原發(fā)性IDC；④有完整的乳腺腫瘤和ALN清掃術(shù)后病理結(jié)果。排除標(biāo)準(zhǔn)：①術(shù)前接受過(guò)化療、放療、內(nèi)分泌治療者；②臨床或病理資料不完整；③有其他惡性腫瘤病史；④磁共振圖像脂肪抑制差或運(yùn)動(dòng)偽影；⑤病灶最大徑gt;2cm。由于本研究為回顧性研究，經(jīng)筆者醫(yī)院醫(yī)學(xué)倫理委員會(huì)審核批準(zhǔn)（倫理審批號(hào)：2023L-06-09）并免除了知情同意的要求。

1.2""多參數(shù)MRI采集

所有患者均在檢查醫(yī)生指導(dǎo)下采用俯臥位和足部推進(jìn)模式行乳腺M(fèi)RI檢查，雙側(cè)乳房呈凹槽自然下行。使用2種不同的8通道乳腺表面線圈（1.5"T"通用電氣醫(yī)療系統(tǒng)，美國(guó)威斯康辛州密爾沃基公司；3-T西門(mén)子醫(yī)療保健，德國(guó)埃爾蘭根公司）。月經(jīng)第2周是減少激素對(duì)背景實(shí)質(zhì)增強(qiáng)影響的最佳時(shí)間。采用以下序列：①軸位T2WI；②軸位DWI；③軸位DCE-MRI。對(duì)比劑（慶大霉素葡胺，0.1mmol/kg，"拜耳先靈制藥公司）以2.5ml/s的速度靜脈注射，隨后注入20ml生理鹽水沖洗殘余造影劑。DCE-MRI序列包括9個(gè)時(shí)相，注射對(duì)比劑前1個(gè)時(shí)相和注射對(duì)比劑后8個(gè)時(shí)相，每個(gè)時(shí)相持續(xù)約60s。

1.3""患者臨床病理資料

臨床病理資料包括：年齡、腫瘤最大徑、絕經(jīng)情況、組織學(xué)分級(jí)、雌激素受體、孕激素受體及人表皮生長(zhǎng)因子受體-2狀態(tài)。1名病理醫(yī)生（gt;12年經(jīng)驗(yàn)）分析了術(shù)后乳腺組織標(biāo)本。根據(jù)世界衛(wèi)生組織分類(lèi)進(jìn)行組織學(xué)診斷[1]。ALN轉(zhuǎn)移根據(jù)病理組織學(xué)陽(yáng)性定義為淋巴結(jié)宏轉(zhuǎn)移或微轉(zhuǎn)移，根據(jù)Nottingham分級(jí)評(píng)分進(jìn)行評(píng)估，3～5分對(duì)應(yīng)1級(jí)，6～7分對(duì)應(yīng)2級(jí)，8～9分對(duì)應(yīng)3級(jí)。

雌激素受體和孕激素受體陽(yáng)性定義為大于免疫組織化學(xué)染色陽(yáng)性占所有癌細(xì)胞的1%，染色細(xì)胞中g(shù)t;1%為陽(yáng)性，lt;1%為陰性。人表皮生長(zhǎng)因子受體-2免疫組織化學(xué)染色+++，其中++病例需熒光原位雜交進(jìn)一步證實(shí)。

1.4""圖像后處理

由1名高年資放射科醫(yī)生對(duì)MRI圖像進(jìn)行閱片。并分別在T2WI、DWI及DCE-MRI序列（注射對(duì)比劑后第二階段，即60～120s）繪制感興趣區(qū)（region"of"interest，ROI），所有的磁共振圖像均被匿名化并脫機(jī)導(dǎo)出以執(zhí)行TA。使用FireVoxel（紐約大學(xué)醫(yī)學(xué)院先進(jìn)成像創(chuàng)新與研究中心）進(jìn)行紋理分析。放射科醫(yī)生對(duì)臨床病理的數(shù)據(jù)均不了解。最后得出了包括平均值、標(biāo)準(zhǔn)差、偏度峰度和熵在內(nèi)的主要參數(shù)。

1.5""統(tǒng)計(jì)學(xué)方法

采用SPSS"26.0統(tǒng)計(jì)學(xué)軟件對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行處理分析，作圖軟件采用GraphPad"Prism"8.0。符合正態(tài)分布的計(jì)量資料以均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差（）表示，采用t檢驗(yàn)。不符合正態(tài)分布的數(shù)據(jù)以中位數(shù)（四分位間距）[M（Q1，Q3）]表示，采用Mann-Whitney"U檢驗(yàn)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)分析。計(jì)數(shù)資料用例數(shù)（百分率）[n（%）]表示，采用χ2檢驗(yàn)。在MRI各序列得到的紋理參數(shù)行單因素分析，將單因素分析有意義的變量進(jìn)二元Logistic回歸分析以探討特征值與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)之間的關(guān)聯(lián)，并繪制受試者操作特征（receiver"operating"characteristic，ROC）曲線，計(jì)算ROC曲線下面積（area"under"curve，AUC），Plt;0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2""結(jié)果

2.1""一般資料比較

入組的IDC患者共139例，其中85例無(wú)ALN轉(zhuǎn)移。54例ALN轉(zhuǎn)移?；颊叩呐R床病理特征及其與ALN狀態(tài)的關(guān)系見(jiàn)表1。兩組患者年齡、腫瘤最大徑、是否絕經(jīng)、病理等級(jí)、雌激素狀態(tài)、孕激素狀態(tài)及人表皮生長(zhǎng)因子受體-2狀態(tài)比較，差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（Pgt;0.05）。

2.2""紋理參數(shù)單因素分析

單因素分析中，在T2WI所繪制ROI得到的偏度、DCE-MRI序列得到的均值以及熵值在小病灶乳腺癌ALN狀態(tài)間差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P均lt;0.001），見(jiàn)表2及圖1。

2.3""多因素分析及ROC曲線分析

對(duì)篩選的參數(shù)進(jìn)行多因素分析，T2WI偏度P值=0.004，比值比（odd"ratio，OR）為1.859，95%CI：0.819～"0.918；DCE-MRI熵值P=0.001，OR=2.940，95%CI：1.560～4.923。多因素分析后，取T2WI偏度及DCE-MRI熵值組合獲得最佳預(yù)測(cè)模型，AUC值約為0.769。ROC曲線分析結(jié)果見(jiàn)圖2。

3""討論

本研究基于多參數(shù)MRI圖像利用TA來(lái)預(yù)測(cè)小病灶I(lǐng)DC腋窩淋巴結(jié)狀態(tài)。結(jié)果表明，DCE-MRI序列（注射對(duì)比劑后第二階段）所繪ROI得到的熵值及平均值，T2WI序列得到的偏度在無(wú)ALN轉(zhuǎn)移組及ALN轉(zhuǎn)移組之間差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，相較而言DCE-MRI序列所得熵值預(yù)測(cè)效果優(yōu)于其他參數(shù)。

在最近的乳腺腫瘤病灶紋理分析研究中，熵是最常用和最有效的紋理特征之一，可以幫助預(yù)測(cè)分子亞型及ki-67狀態(tài)，并且評(píng)估治療反應(yīng)[7-9]。本研究從病灶DCE-MRI序列獲得的熵值可以較好預(yù)測(cè)腫瘤ALN的狀態(tài)，這一結(jié)果與之前的研究相符[10-11]。雖然DCE-MRI有多個(gè)掃描時(shí)相，但其預(yù)測(cè)性能的最佳增強(qiáng)時(shí)期選擇仍不明確。與Song等[12]和Zhu等[13]的研究相似，本研究選擇DCE-MRI的第2期（60～120"s），以更好地捕捉腫瘤異質(zhì)性、侵襲性[14]，并可視化病變邊界[14-15]。由于IDC通常由多種成分組成，如癌巢、間質(zhì)、腫瘤間纖維化或壞死、導(dǎo)管內(nèi)成分等，因此存在放射學(xué)異質(zhì)性[6]。ROI內(nèi)的熵值可以量化圖像的復(fù)雜性，熵值越高提示病灶內(nèi)的異質(zhì)性越強(qiáng)，更易發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。

同樣是熵值，在T2WI及DWI序列獲得的熵值，兩組差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（Pgt;0.05）。這可能是與ROI的范圍有關(guān)。已有研究表明腫瘤邊緣的新生血管和淋巴管越密集，腫瘤淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移傾向越高，在影像學(xué)研究中表現(xiàn)為瘤周區(qū)域[16-18]。既往研究報(bào)道了乳腺癌瘤周的放射學(xué)特征可以評(píng)價(jià)前哨淋巴結(jié)的狀態(tài)[19]。DWI圖像由于腫瘤邊界不清晰，本研究發(fā)現(xiàn)在DWI圖像上所繪制的ROI相對(duì)較小，這使得在一定程度上沒(méi)有包含腫瘤邊緣及瘤周區(qū)域。T2WI則由于瘤周水腫使得ROI范圍較DCE-MRI偏大，且因?yàn)楸狙芯咳虢M的均為小病灶乳腺癌，病灶直徑本身就偏小，ROI可能會(huì)包含更多的瘤周水腫區(qū)以外的成分從而影響實(shí)驗(yàn)結(jié)果。對(duì)于其他的特征參數(shù)，峰度用來(lái)測(cè)量觀測(cè)值的極端程度，偏度用來(lái)測(cè)量分布的不對(duì)稱(chēng)性。本研究中T2WI的偏度及DCE-MRI的均值同樣有一定的預(yù)測(cè)效能，與之前的研究存在一定的差異，這些差異可能是由于分析方法的不同。

在過(guò)去的十年，基于MRI的腫瘤放射學(xué)分析已經(jīng)能較好的預(yù)測(cè)ALN轉(zhuǎn)移狀態(tài)。然而，大多數(shù)此類(lèi)研究或是對(duì)入組的病灶大小沒(méi)有限制，或是僅僅剔除了個(gè)別相對(duì)較大的病灶，在此基礎(chǔ)上得出預(yù)測(cè)模型。而既往研究結(jié)果一致表明ALN轉(zhuǎn)移與腫瘤直徑存在顯著相關(guān)性[20]。隨著腫瘤直徑從10mm增加到25"mm，"ALN轉(zhuǎn)移的發(fā)生率從11%增加到36%[21-23]。部分較小的乳腺癌病灶可能在單純的影像學(xué)形態(tài)上未展現(xiàn)其明顯的侵襲性，從而影響臨床對(duì)其治療及預(yù)后的準(zhǔn)確判斷。因此更需要對(duì)該類(lèi)患者借助圖像處理技術(shù)，將醫(yī)學(xué)圖像的灰度轉(zhuǎn)換成圖像紋理信息進(jìn)行表達(dá)，發(fā)現(xiàn)更多潛在有用的信息，對(duì)臨床診療提供參考。

本研究存在一些局限性，首先，本研究為單個(gè)中心回顧性研究，患者總數(shù)相對(duì)較少，可能會(huì)產(chǎn)生一定的選擇偏差。其次，本研究提取的特征是在層切片上，用該值代表整個(gè)病灶，而真正的紋理分析依賴(lài)于三維各向同性圖像采集，所以本研究的結(jié)果值得做進(jìn)一步的比較。此外，本研究發(fā)現(xiàn)小病灶乳腺癌在一定程度上也在預(yù)測(cè)中表現(xiàn)出較好的性能，還需要對(duì)大樣本量進(jìn)行進(jìn)一步的證實(shí)。

利益沖突：所有作者均聲明不存在利益沖突。

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（收稿日期：2024–04–15）

（修回日期：2024–06–12）