濕地水鳥棲息對土壤磷和植物群落特征的影響

王丹楓, 孫當(dāng)歌, 朱韋光, 曹洪麟

濕地水鳥棲息對土壤磷和植物群落特征的影響

王丹楓, 孫當(dāng)歌, 朱韋光, 曹洪麟*

(中國科學(xué)院華南植物園，廣州 510650)

為了探究水鳥棲息對土壤磷和植物群落特征的影響，分別在廣東順德水鳥天堂、廣東星湖濕地及江門小鳥天堂3地的水鳥棲息區(qū)(水鳥區(qū))和非水鳥棲息區(qū)(對照區(qū))進(jìn)行了植物群落調(diào)查和土壤理化性質(zhì)檢測。結(jié)果表明，水鳥活動提高了各棲息地土壤的總磷、有效磷和無機(jī)磷，而在順德、星湖兩地水鳥區(qū)土壤有機(jī)磷含量亦顯著高于對照區(qū)。各棲息地植物物種豐富度和shannon多樣性指數(shù)均顯著小于對照區(qū)。土壤pH、容重、有機(jī)質(zhì)和有效磷4種環(huán)境因子對植物群落變異影響的總解釋率為46% (<0.05)，其中有效磷是最大影響因子。這說明水鳥活動顯著提高了土壤中各種磷組分的含量，降低了植物的多樣性。

土壤磷；植物多樣性；水鳥；濕地

濕地是全世界生產(chǎn)力最高的生態(tài)系統(tǒng)之一，由于其具有廣泛的環(huán)境功能和生態(tài)效益而被描述為地球的腎臟[1]。自然條件下磷循環(huán)為不完全循環(huán), 導(dǎo)致陸地生態(tài)系統(tǒng)的磷含量逐漸減少[2]。全球大約43%的自然土地處于磷限制狀態(tài)[3]，磷缺乏問題幾乎發(fā)生在所有陸地生態(tài)系統(tǒng)中。而鳥類棲息地土壤養(yǎng)分卻顯著區(qū)別于其它陸地生態(tài)系統(tǒng)，劭學(xué)新等[4]報道鷺鳥棲息地出現(xiàn)土壤養(yǎng)分富集現(xiàn)象，這主要與鳥糞輸入有關(guān)。研究表明，海鳥能夠通過捕食、繁殖等生命活動將大量氮、磷等營養(yǎng)元素從海洋傳輸?shù)疥懙貤⒌?，顯著提高了棲息地土壤[5]及沉積物中的磷含量[6]，進(jìn)而改變棲息地植被群落及物種豐富度[7]。相比于氮，來源于鳥糞中的磷形態(tài)相對穩(wěn)定、滯留能力較強(qiáng)，能夠在棲息地土壤中長期積累[8]，使海鳥棲息地土壤中全磷及土壤有效磷含量長期處于較高水平[9]。

鳥糞衍生的氮、磷等營養(yǎng)元素可以促進(jìn)植物生長、改變植物群落結(jié)構(gòu)[10–11]。研究表明，不同鳥類棲息地植物群落結(jié)構(gòu)差異主要與棲息地土壤磷酸鹽含量有關(guān)，且食性不同的鳥類會以更復(fù)雜的方式影響北極高等植被[12]。在海鳥密度較高的島嶼，島上植被以生長迅速的禾本科植物為主, 而海鳥較少的區(qū)域則以生長緩慢的低矮灌木為主[13]。與無海鳥棲息區(qū)域相比，海鳥棲息區(qū)域受鳥糞影響植物豐度更高[14]。而在森林生態(tài)系統(tǒng)研究中發(fā)現(xiàn)，物種豐富度隨著磷有效性的提高而下降[15–16]。

退化濕地生態(tài)系統(tǒng)特別是水鳥棲息地退化生態(tài)系統(tǒng)的修復(fù)是濕地修復(fù)的主要任務(wù)之一。水鳥依據(jù)營巢地不同可分為樹巢類和蘆巢類，其中白鷺屬主要于喬木、灌木、竹林中營巢，夜鷺屬主要于喬木上營巢[17]。生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能退化的單一生境不利于水鳥棲息繁殖[18]，因此如何在保護(hù)水鳥正常棲息繁衍的同時，構(gòu)建喬、灌、草物種組成和結(jié)構(gòu)完整的水鳥棲息地森林生態(tài)系統(tǒng)，保障濕地生態(tài)系統(tǒng)的自然屬性不受破壞是水鳥棲息地修復(fù)的關(guān)鍵。

為了探究水鳥活動對于人工濕地植物群落結(jié)構(gòu)和土壤磷分含量的影響，并降低研究地點差異對于結(jié)果的可能影響，增強(qiáng)結(jié)論在廣東地區(qū)的普適性，本研究選擇廣東省內(nèi)類型相同且水鳥入園時間相近的順德水鳥天堂(順德)、廣東星湖國家濕地公園(星湖)及江門小鳥天堂國家濕地公園(江門) 3個人工濕地中分別設(shè)立水鳥區(qū)和對照區(qū)樣地，并提出以下假設(shè)：(1) 水鳥繁殖、覓食等活動能夠影響棲息地土壤理化性質(zhì)，使棲息地出現(xiàn)土壤養(yǎng)分(主要為磷素)富集現(xiàn)象；(2) 水鳥棲息能夠影響棲息地植物群落組成，降低棲息地植物物種多樣性，導(dǎo)致棲息地退化。

1 材料和方法

1.1 研究區(qū)概況

本研究區(qū)域分別位于廣東省佛山市順德區(qū)、肇慶市及江門市，屬于南亞熱帶，是全國光、熱、水資源最豐富的地區(qū)之一。本研究區(qū)域全年氣溫較高，年平均氣溫21.8 ℃，年均降雨量約為1 777 mm。

順德水鳥天堂(22°50′37.78″ N，113°17′22.72″ E)位于廣東省佛山市順德區(qū)，為人工濕地，占地面積約11.3 hm2。該濕地以麻竹()、簕竹()和撐篙竹()等形成的竹林為主要植被類型，部分區(qū)域種有榕樹()。濕地位于公路旁，部分區(qū)域原為農(nóng)田及魚塘，距離人類生活區(qū)較近，受人類活動干擾較嚴(yán)重。水鳥于1999年夏季入園，濕地內(nèi)棲息水鳥主要為白鷺()、夜鷺()等。

廣東星湖國家濕地公園(23°03′26″ N, 112°26′ 36″ E)位于廣東省肇慶市端州區(qū)星湖景區(qū)內(nèi)，占地面積約677 hm2。據(jù)管理處記錄，該區(qū)域水鳥于2012年由七星巖景區(qū)落羽杉林遷至星湖濕地南方鳥島。水鳥種類主要為蒼鷺()、白鷺、池鷺()、綠鷺()、夜鷺等。水鳥棲息區(qū)域植被類型以草本為主。該濕地公園水鳥棲息區(qū)域保護(hù)良好，受人類活動干擾程度較輕。

江門小鳥天堂國家濕地公園(22°27′48.23″ N, 113°02′54.53″ E)位于廣東省江門市新會城區(qū)以南10 km的天馬村，于2002年在原有古榕島的基礎(chǔ)上規(guī)劃擴(kuò)建，建成占地0.4 hm2的人工濕地，以竹林為主要植被類型，郁閉度較高。據(jù)記載該濕地公園的水鳥于2012年自古榕島遷入相鄰的竹島，竹島棲息水鳥種類主要為蒼鷺、白鷺、綠鷺、池鷺、牛背鷺()、大白鷺()等，水鳥棲息地保護(hù)情況較好。

1.2 樣地設(shè)置和調(diào)查方法

于2021年9—10月，在順德、星湖及江門的水鳥棲息區(qū)域(水鳥區(qū))及無水鳥棲息區(qū)域(對照)各設(shè)置1條10 m×40 m的樣帶，每條樣帶分成4個10 m×10 m的樣方。為了減少土壤空間異質(zhì)性的影響，所選對照區(qū)樣帶與水鳥區(qū)盡量靠近且林齡和植被類型相似。星湖對照區(qū)距離水鳥區(qū)直線距離約655 m；江門對照區(qū)距離水鳥區(qū)直線距離約190 m; 順德對照區(qū)距離水鳥區(qū)直線距離約200 m。順德、星湖及江門的水鳥區(qū)和對照區(qū)均為人工濕地，且均高于湖堤，因此土壤是恒干的。對每個樣方中胸徑≥1 cm的喬木進(jìn)行每木檢尺，并記錄種名、樹高、胸徑等信息。在每個樣方中隨機(jī)設(shè)立1個5 m×5 m的灌木層樣方和1個2 m×2 m的草本層樣方，調(diào)查并記錄灌木層內(nèi)胸徑<1 cm且樹高>50 cm的灌木和草本層樣方中所有草本植物的種類、高度、冠幅或蓋度等信息。

1.3 土壤樣品的采集和測定

2021年9—10月，植物調(diào)查時進(jìn)行土壤樣品采集。在每條樣帶中隨機(jī)選擇8個采樣點，除去采樣點表面凋落物后使用不銹鋼土鉆采集0～10 cm的土壤，混合。土壤樣品自然風(fēng)干后，過2 mm篩去除植物細(xì)根及石礫，用于測量土壤pH、容重、有機(jī)質(zhì)、全氮、全磷、有效磷、有機(jī)磷及無機(jī)磷。

土壤pH采用pH計(Starter2100, Ohaus, USA)測定(土:水=1:2.5,/), 土壤容重采用環(huán)刀法測定[19], 有機(jī)質(zhì)采用TOC分析儀測定[20]，全氮參照《HJ 717—2014土壤質(zhì)量全氮的測定凱氏法》測定，有效氮采用堿解擴(kuò)散法測定[21]，全磷采用《HJ 632—2011 土壤總磷的測定堿熔-鉬銻抗分光光度法》測定，有效磷采用雙酸(HCL-H2SO4)浸提-鉬銻抗比色法測定[22]，有機(jī)磷及無機(jī)磷采用硫酸與氫氧化鈉浸提法測定。

1.4 數(shù)據(jù)分析

生物多樣性分析采用物種的豐富度指數(shù)、多樣性指數(shù)和均勻度指數(shù)。豐富度指數(shù)Richness=; Shannon-Wiener指數(shù)=-ΣPlnP；Pielou指數(shù)=/log2，式中,為樣方的植物種數(shù)；P為種的個體數(shù)占總個體數(shù)的比率。

使用R4.1.2進(jìn)行數(shù)據(jù)分析，采用檢驗或Kruskal- Wallis檢驗對比同一地點對照區(qū)與水鳥棲息地土壤理化性質(zhì)、植物物種多樣性指數(shù)差異。采用基于轉(zhuǎn)化的冗余分析(tb-RDA)分析群落物種組成受環(huán)境變量約束的關(guān)系，顯著性水平設(shè)置為<0.05。

2 結(jié)果和分析

2.1 土壤理化性質(zhì)

順德、江門、星湖的土壤為酸性土壤，對照區(qū)土壤pH值顯著高于水鳥區(qū)，說明鳥糞輸入顯著降低了土壤pH值。星湖水鳥區(qū)土壤有機(jī)質(zhì)含量(71.7 g/kg)與對照區(qū)(50.2 g/kg)存在顯著差異，而順德和江門的水鳥區(qū)與對照區(qū)的土壤有機(jī)質(zhì)含量差異并不顯著。由表1可見，土壤全氮含量的變化趨勢與土壤有機(jī)質(zhì)基本一致，除星湖水鳥區(qū)比對照區(qū)的含量高1.4 g/kg外，其余2個地區(qū)的水鳥區(qū)與對照區(qū)差異不顯著。

3個地區(qū)的土壤全磷含量變化趨勢與土壤有機(jī)質(zhì)、全氮不同。水鳥區(qū)土壤全磷含量為星湖(6.4 g/kg)>順德(2.9 g/kg)>江門(1.7 g/kg)，對照區(qū)土壤全磷含量顯著低于水鳥區(qū)(<0.05)。同為水鳥區(qū), 星湖的土壤有效磷含量最高，約為順德的3.9倍，江門的最小。而對照區(qū)，土壤有效磷含量最高為江門，其次為星湖、順德。水鳥區(qū)與對照區(qū)的土壤全磷、有效磷含量差異顯著，說明水鳥活動提高了棲息地土壤全磷、有效磷含量。

土壤有機(jī)磷主要包括核蛋白、核酸、磷脂等, 在微生物的礦化作用下，土壤有機(jī)磷可以轉(zhuǎn)化為無機(jī)磷酸鹽并被植物吸收利用。順德、星湖水鳥區(qū)的土壤有機(jī)質(zhì)均顯著高于對照區(qū)。水鳥區(qū)中, 星湖的土壤有機(jī)質(zhì)含量最高，其次為順德，江門土壤有機(jī)質(zhì)含量最少。而對照區(qū)中，江門土壤有機(jī)質(zhì)含量分別比順德、星湖高178.6%和61.6%。順德、江門、星湖的水鳥區(qū)土壤有機(jī)磷含量均顯著高于對照區(qū)。在順德、江門和星湖的水鳥棲息區(qū)域中，星湖的土壤有機(jī)磷含量最高，分別是順德、江門的2.6、3.5倍。

表1 土壤理化性質(zhì)

同列數(shù)據(jù)后不同字母表示差異顯著(<0.05)。下同

Data followed different letters within column indicate significant difference at 0.05 level. The same below

由表2可知，順德、江門的水鳥區(qū)與對照區(qū)土壤的C:N存在顯著差異，且對照區(qū)均高于水鳥區(qū)。順德、星湖水鳥區(qū)與對照區(qū)的土壤C:P、C:N均存在顯著差異，均以星湖的最大。但江門水鳥區(qū)與對照區(qū)間的土壤C:P和N:P均無顯著差異。

表2 土壤的化學(xué)計量學(xué)

2.2 水鳥棲息區(qū)的植物物種多樣性

江門水鳥區(qū)主要植被類型為人工竹林，郁閉度約80%，喬木層有3種維管束植物，隸屬于2科2屬，樣地內(nèi)未見灌木、草本。對照區(qū)為人工竹木混交林，共有維管束植物22種，隸屬于17科19屬。

順德水鳥區(qū)主要植被類型為人工竹林，林下無灌木，喬木層和草本層共有4種維管束植物，隸屬于4科4屬。對照區(qū)為人工竹木混交林，共有維管束植物17種，隸屬于13科15屬，其中喬木、灌木、草本層物種數(shù)分別占物種總數(shù)的41.2%、29.4%和29.4%。

星湖的水鳥區(qū)為次生林，共有19種維管束植物, 隸屬于14科17屬，草本層植物種類占總種數(shù)的52.6%，喬木層中榕屬植物占該層植物種數(shù)的44.4%，水鳥區(qū)未見灌木，喬木層有大量樹木干枯死亡。對照區(qū)也為次生林，共有24種維管束植物，隸屬于15科18屬，灌木層植物種類最多，占總種數(shù)的45.8%，喬木層占33.3%，草本層占20.9%。

由圖1可知，同一地點的水鳥區(qū)與對照區(qū)物種豐富度差異顯著(<0.05)。星湖對照區(qū)的植物物種豐富度(Richness)、多樣性指數(shù)(Shannon-Wiener指數(shù))及均勻度指數(shù)(Pielou指數(shù))均最高，說明星湖對照區(qū)的植物物種多樣性最高、植被分布最均勻。且星湖對照區(qū)的植物物種豐富度及均勻度指數(shù)均顯著高于水鳥區(qū)，其余兩地也表現(xiàn)出相似的規(guī)律。星湖、順德、江門水鳥區(qū)的植物物種豐富度、多樣性指數(shù)及均勻度指數(shù)依次為星湖>順德>江門，與棲息地土壤有效磷含量變化趨勢一致，說明水鳥向棲息地輸入的磷素對該區(qū)域植物群落造成了一定影響。

2.3 植物群落與環(huán)境因子的冗余分析

從環(huán)境因子數(shù)據(jù)中通過前向選擇方法篩選出土壤pH、容重、土壤有機(jī)質(zhì)及土壤有效磷4種環(huán)境因子，結(jié)合對應(yīng)區(qū)域植物群落數(shù)據(jù)進(jìn)行RDA分析。根據(jù)分析結(jié)果，RDA1、RDA2軸分別解釋了總變異的21.2%、13.2%。所選4個環(huán)境因子對植物群落變異影響的總解釋率為46%，有效磷、土壤有機(jī)質(zhì)、pH及容重與植物群落關(guān)系均達(dá)到顯著水平(<0.05)。環(huán)境因子對植物群落結(jié)構(gòu)的影響順序由大到小排序為有效磷>土壤有機(jī)質(zhì)>容重>pH。由圖2可見，水鳥區(qū)植物群落主要受土壤有效磷及土壤有機(jī)質(zhì)影響更大，對照區(qū)植物群落主要受土壤pH及容重影響。

圖1 植物物種多樣性指數(shù)的變化。*: P<0.05

圖2 植物物種多樣性與環(huán)境因子間的RDA排序

3 結(jié)論和討論

我國土壤表層磷含量為0.2～1.1 g/kg[23]，廣東省2006—2010年間耕地土壤有效磷均值為(41.1± 4.9) mg/kg[24]。江門、順德、星湖水鳥棲息區(qū)土壤全磷含量均高于上述水平，且水鳥棲息區(qū)域的土壤全磷、有效磷均顯著高于對照區(qū)，說明鳥糞顯著提高水鳥棲息區(qū)域土壤肥力，影響了土壤理化性質(zhì), 這與前人研究結(jié)果相符[8,25]。土壤磷素可分為有機(jī)磷及無機(jī)磷，其中土壤無機(jī)磷包括鐵磷、鋁磷、鈣磷和閉蓄態(tài)磷，約占土壤全磷的50%～80%[26–27]。順德、江門及星湖土壤磷素主要以無機(jī)磷形式存在, 水鳥棲息區(qū)域無機(jī)磷占全磷的92%～94%，高于平均水平，可能是由于水鳥通過鳥糞向棲息地輸入磷素的主要形態(tài)為無機(jī)磷[28]，這進(jìn)一步說明水鳥棲息地鳥糞輸入影響了土壤磷素的積累及形態(tài)。

物種多樣性是植物豐富度與其分布均勻性的綜合指標(biāo)，體現(xiàn)了種群及群落的發(fā)展變化[29]。植物群落與土壤理化性質(zhì)密切相關(guān)[30]，土壤有機(jī)質(zhì)及氮素對植物群落多樣性有重要影響[31]，但這并不適用于水鳥棲息地。棲息地喬木和灌木隨著鳥糞沉積、土壤營養(yǎng)物質(zhì)含量增加而減少[32–33]。Zwolicki等[12]報道海鳥棲息地部分喬木和灌木被蕨類、草本和苔蘚取代；Gillham等[34]報道海鳥棲息地植物群落中一年生草本顯著多于對照區(qū)。本研究中，星湖水鳥區(qū)木本植物生長受到明顯抑制，未見灌木，而草本層物種豐富度、蓋度較高，這與前人的研究結(jié)論相似。江門、順德水鳥棲息地主要以竹林為主，未見灌木，但林下草本數(shù)量極少，其可能原因是竹林林分郁閉度較高，林下沒有充足的光照條件導(dǎo)致物種豐富度降低[35]。

本研究結(jié)果表明，土壤有效磷及土壤有機(jī)質(zhì)為水鳥棲息地植物物種多樣性的主要影響因子，土壤磷含量與植物群落多樣性存在明顯相關(guān)性[36]。這與前人[13–14]研究結(jié)果不同，可能是由于本研究中3處水鳥棲息地筑巢時間較前人的研究更短，同時也反映出水鳥棲息地生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)差異和空間異質(zhì)性。土壤營養(yǎng)物質(zhì)能夠影響植物物種多樣性，研究表明植物物種多樣性的提高有利于提高植物生產(chǎn)力同時平衡土壤C:N:P[37]。因此保護(hù)水鳥棲息地植物多樣性，修復(fù)棲息地退化的生態(tài)系統(tǒng)對水鳥棲息地長期發(fā)展尤為重要。

一般來說，土壤有機(jī)質(zhì)輸入量主要受有機(jī)殘體歸還量及腐殖化難易程度的影響。土壤有機(jī)質(zhì)包含非腐殖質(zhì)物質(zhì)和腐殖質(zhì)物質(zhì)，其中腐殖質(zhì)物質(zhì)為土壤有機(jī)質(zhì)的主要成分，新鮮動植物殘體進(jìn)入土壤后，經(jīng)微生物分解徹底轉(zhuǎn)化合成腐殖質(zhì)[27]。濕地鳥糞的輸入能夠提高凋落物分解速率，有利于養(yǎng)分釋放[38]。土壤有機(jī)質(zhì)的分解轉(zhuǎn)化主要是在微生物的主導(dǎo)下進(jìn)行的，微生物主要以碳、氮構(gòu)成自身細(xì)胞, 其生命活動最適有機(jī)質(zhì)的C:N約為25:1[27]。當(dāng)C:N< 25:1時，有利于微生物分解有機(jī)質(zhì)，并將多余的氮素釋放進(jìn)土壤成為養(yǎng)分?？梢?，本研究中水鳥棲息地鳥糞輸入、土壤C:N促進(jìn)了枯落物分解轉(zhuǎn)化及土壤有機(jī)質(zhì)分解，改變棲息地植物有效營養(yǎng)物質(zhì)含量[39]，最終影響植物群落物種多樣性。氮、磷是植物生長的主要限制性營養(yǎng)元素，星湖、順德水鳥區(qū)的土壤N:P顯著高于對照區(qū)，這意味著水鳥區(qū)更容易受到氮限制[40]，可能與水鳥向棲息地輸入大量磷素有關(guān)。土壤養(yǎng)分的限制類型可以通過N:P判斷，N:P升高意味著受到的磷限制增強(qiáng)，星湖、順德對照區(qū)土壤N:P顯著高于水鳥區(qū)，星湖N:P高于順德、江門對照區(qū)，表明星湖、順德對照區(qū)植物生長受磷限制且星湖受磷限制作用更強(qiáng)。

綜上，水鳥棲息地土壤全磷、有效磷含量均顯著高于無水鳥棲息區(qū)域。受水鳥活動影響，棲息地植被主要以草本類為主，少見灌木。順德、星湖、江門研究區(qū)域植物群落與環(huán)境因子的冗余分析結(jié)果表明水鳥棲息地植物群落物種多樣性與土壤有效磷、有機(jī)質(zhì)含量有顯著相關(guān)性，無水鳥棲息區(qū)域則與土壤容重、pH值顯著相關(guān)。水鳥棲息會造成棲息地磷素富集，從而可能對適應(yīng)低磷環(huán)境的植物造成脅迫，因此，在恢復(fù)水鳥棲息地植被時建議選擇適應(yīng)高磷脅迫的植物，如榕屬植物、苦楝()、烏桕()、樸樹()、樟樹()等四旁樹種。

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Effects of Soil Phosphorus Content on Plant Communities in Waterfowl Habitats

WANG Danfeng, SUN Dangge, ZHU Weiguang, CAO Honglin*

(South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences,Guangzhou 510650, China)

Waterfowl activities transport nutrients, such as nitrogen and phosphorus, to terrestrial habitats, and cause soil nutrient enrichment, which may change the vegetation communities, and species richness of habitat ecosystems. To investigate the influence of waterfowl inhabitation on soil physicochemical properties and plant community characteristics, the changes in plant community and soil physicochemical property were studied in Shunde Waterbird Paradise, Xinghu Wetland, and Jiangmen Little Bird Paradise of Guangdong Province. The results showed that waterbird activities significantly increased the soil total phosphorus, available phosphorus, and inorganic phosphorus contents. In Shunde and Xinghu, the organic phosphorus content of the inhabited area was significantly higher than that of the control area. The plant richness and Shannon diversity index of inhabited areas were significantly lower than those of the control area. The total explanation rate of four environmental factors, including soil pH, density, organic matter, and available phosphorus, on plant community variation were 46% (<0.05), among which available phosphorus was the most influential factor. Therefore, it was suggested that waterbird activity significantly increases the contents of various phosphorus fractions in the soil and decreases plant diversity.

Soil available phosphorus; Species diversity; Waterfowl; Wetland

10.11926/jtsb.4621

2022-01-27

2022-03-22

2021年度自然資源事務(wù)管理-生態(tài)林業(yè)建設(shè)專項資金項目([2021]15)資助

This work was supported by the Special Project for Natural Resources Affairs Management-Forestry Ecological Construction in 2021 (Grant No. [2015]15).

王丹楓(1993年生), 女，碩士研究生，研究方向為植物生態(tài)學(xué)。E-mail: danfengwdf@foxmail.com

通訊作者 Corresponding author.E-mail: caohl@scib.ac.cn