丹東鴨綠江口濕地春季5種遷徙鷸類的食物組成

馮晨晨，張守棟，劉文亮，趙天天，曹一迪，向余勁攻，馬志軍

(1.復(fù)旦大學(xué) 生物多樣性與生態(tài)工程教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海崇明東灘濕地生態(tài)系統(tǒng)國家定位觀測研究站，上海 200433; 2.上海崇明生態(tài)研究院，上海 202162; 3.華東師范大學(xué) 生態(tài)與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，長江口濕地生態(tài)系統(tǒng)野外監(jiān)測研究站，上海 200241)

生態(tài)位理論認(rèn)為: 在一個(gè)穩(wěn)定的環(huán)境中，潛在競爭者可以通過共享豐富的食物或者通過食物生態(tài)位分化以實(shí)現(xiàn)共存[1].同一物種的個(gè)體之間可能會(huì)由于性別或年齡的差異而發(fā)生食物實(shí)態(tài)位分化[2]，群落中的不同物種可能通過選擇不同種類的食物或同一種類但不同大小的食物，減少食譜的重疊度[1]，以實(shí)現(xiàn)物種共存.例如，常綠闊葉林中的不同鳥類通過取食不同位置的食物實(shí)現(xiàn)生態(tài)位分離，從而達(dá)到共存[3].在澳大利亞東南部的森林中，金嘯鹟(Pachycephalapectoralis)、棕嘯鹟(Pachycephalarufiventris)和瑰色鴝鹟(Petroicarosea)形態(tài)及食物組成非常相似的三種鹟類通過在森林的不同高度覓食，形成取食空間生態(tài)位的分離以實(shí)現(xiàn)共存[4].在阿特列克河三角洲等地區(qū)，黃喉蜂虎(Meropsapiaster)和藍(lán)頰蜂虎(Meropspersicus)雖都以昆蟲為食，但是分別取食不同的昆蟲種類，從而可以共存[5].

鸻鷸類候鳥在非繁殖期經(jīng)常集大群混群覓食[6].特別在遷徙停歇期，不同種類的鸻鷸類在遷徙停歇地可形成上千只甚至上萬只的高密度的多物種集群，它們需要在較短的時(shí)間內(nèi)快速積累大量的能量用于下一階段的遷徙飛行.因此，快速攝取食物對(duì)于鸻鷸類的能量補(bǔ)給起著關(guān)鍵作用.鸻鷸類在非繁殖期以灘涂上的底棲動(dòng)物為主要食物，通過直接觀察它們的覓食行為或糞便分析可以定量地分析它們的食物組成[1].因此，鸻鷸類是檢驗(yàn)同域分布的物種是否通過食物生態(tài)位分化達(dá)到共存的理想類群.

已經(jīng)有一些研究證明鸻鷸類對(duì)食物種類和大小有偏好，但相關(guān)研究往往只關(guān)注單個(gè)物種[7-10]，忽略了形態(tài)高度相似的不同物種在群落中如何與其他覓食者共存[11-12].關(guān)于鸻鷸類在遷徙停歇地是否通過食物生態(tài)位分化而共存，在不同地區(qū)的研究曾得出不同的結(jié)論[13-14].例如，在挪威[15]和澳大利亞[16]，非繁殖期的不同鷸類利用不同的食物種類或同種食物不同大小而共同利用同一覓食地.在食物充足的年份，大濱鷸(Calidristenuirostris)和斑尾塍鷸(Limosalapponica)共存依賴于充足的雙殼類食物，而不發(fā)生食物生態(tài)位分化[1].大量研究表明，種間食物組成的差異與捕食者的體形或覓食器官的形態(tài)差異有關(guān)，較大的水鳥通常攝取較大的底棲動(dòng)物，而這些底棲動(dòng)物通常埋藏在灘涂的較深處.然而在東亞-澳大利西亞候鳥遷飛路線上的遷徙停歇地，關(guān)于鸻鷸類的覓食生態(tài)學(xué)和種間食物生態(tài)位分化的研究仍然相當(dāng)匱乏.

丹東鴨綠江口濕地是東亞-澳大利西亞候鳥遷飛路線上鸻鷸類的重要遷徙停歇地，歷史上春季曾記錄到25萬只的鸻鷸類在此停歇并進(jìn)行能量補(bǔ)充[17]，超過遷徙路線1%種群數(shù)量標(biāo)準(zhǔn)的鸻鷸類有17種，主要有斑尾塍鷸、大濱鷸、蠣鷸(Haematopusostralegusosculans)、大杓鷸(Numeniusmadagascariensis)、白腰杓鷸(Numeniusarquata)等[18].因此，在關(guān)鍵遷徙停歇地開展其食物組成的研究，可為關(guān)鍵鳥類類群的保護(hù)提供依據(jù).

本研究以鴨綠江口春季在此進(jìn)行能量補(bǔ)充的5種鷸類為研究對(duì)象，通過錄制并分析視頻確定5種鸻鷸類的食物種類組成，通過調(diào)查底棲動(dòng)物獲取不同食物類群的有機(jī)物含量，以確定5種鷸類食物中各類群有機(jī)物組成，并計(jì)算各物種的食物生態(tài)位寬度及物種間的食物重疊度，探究在遷徙停歇地鸻鷸類是否通過食物生態(tài)位分化以達(dá)到共存.

1 材料與方法

1.1 研究地點(diǎn)

丹東鴨綠江口濕地(123°34′～124°07′E，39°40′～39°58′N)位于遼寧東港市境內(nèi)，地處黃海北部、鴨綠江入海口西側(cè)，中國海岸線的最北端.鴨綠江口濕地沿岸海域?yàn)檎?guī)半日潮，平均潮高4.5m，最高潮位6.9m[19].該地屬北溫帶大陸性季風(fēng)濕潤氣候.年均氣溫9.8℃，歷年最低氣溫-28.2℃，最高氣溫33.9℃.年均降水量680～1200mm，最大降水量1321mm.全年盛行東北風(fēng)，最大風(fēng)速4.4m/s.

研究區(qū)域內(nèi)生態(tài)系統(tǒng)類型多樣，包括鴨綠江入?？谖鱾?cè)60km長的潮間帶濕地及堤內(nèi)的人工養(yǎng)殖塘、稻田、蘆葦?shù)丶安糠盅睾：Ｓ颍偯娣e10.1萬hm2.區(qū)域內(nèi)，鴨綠江口廣袤的潮間帶灘涂，為東亞-澳大利西亞候鳥遷飛路線上的鸻鷸類北遷提供了重要的能量補(bǔ)給地[17,20-22].

1.2 底棲動(dòng)物采集

2017年3月、4月每個(gè)月的19—24日這一輪大潮期間在灘涂上104個(gè)采樣位點(diǎn)開展一次大型底棲動(dòng)物采樣.其中3月19-24日采集的底棲動(dòng)物作為3月24日至4月12日鸻鷸類潛在的食物資源，4月19-24日采集的底棲動(dòng)物作為4月13日至5月12日鸻鷸類潛在的食物資源.在每一個(gè)采樣點(diǎn)，用采樣器(直徑15.5cm)采集20cm泥樣，將其分成上層5cm和下層15cm的兩部分，用0.5mm孔徑的篩子篩洗出大型底棲動(dòng)物.蠕蟲類、蝦類和小于10mm雙殼類及蟹類，用5%的福爾馬林溶液浸泡至少72h，再轉(zhuǎn)移到70%的酒精溶液中保存.其他軟體動(dòng)物和大型蟹類置于塑料自封袋中于-20℃冰箱中冷凍保存.所有樣本運(yùn)回實(shí)驗(yàn)室后做進(jìn)一步分析.

本研究對(duì)雙殼綱、腹足綱、軟甲綱、珊瑚蟲綱、多毛綱及海豆芽綱等所有大型底棲動(dòng)物的個(gè)體進(jìn)行鑒定和長度測量，其中雙殼綱和腹足類只測量個(gè)體的最長邊.個(gè)別樣品鑒定到科或?qū)?，其余個(gè)體都鑒定到種.所有測量使用游標(biāo)卡尺或在體視顯微鏡(Olympus SZX7，精確到0.01mm)下完成.

為計(jì)算去灰份干重量(AFDM)，在各底棲動(dòng)物類群中選擇不同長度的個(gè)體，將軟體動(dòng)物的肉與殼分離，60℃下烘干至恒重后置于560℃馬弗爐灼燒5h.干重量與灰分重量的差即為去灰份干重量(AFDM)，精確到0.1mg.采用回歸分析得到各類群長度與去灰份干重量的關(guān)系曲線，依據(jù)關(guān)系曲線計(jì)算所有樣品中底棲動(dòng)物的去灰分干重量.

1.3 視頻分析

2017年3月24日至5月14日，當(dāng)退潮后灘涂暴露時(shí)，調(diào)查人員在灘涂上緩慢接近覓食的鳥群，在距離鳥群60～150m時(shí)(大濱鷸、斑尾塍鷸、蠣鷸最佳拍攝距離為60～80m，大杓鷸和白腰杓鷸最佳拍攝距離為80～150m)，隨機(jī)選取一只覓食的個(gè)體(優(yōu)先選擇帶環(huán)志標(biāo)記的個(gè)體)，用施華洛世奇單筒望遠(yuǎn)鏡(STS 85 HD，×20-60)轉(zhuǎn)接奧林巴斯防水相機(jī)(STYLUD TG-4)采用目標(biāo)動(dòng)物觀測法錄制5種鷸類個(gè)體的覓食行為視頻，每段視頻至少連續(xù)錄制5min.用視頻分析軟件BORIS v.5.1.3[23]對(duì)視頻進(jìn)行處理.選取清晰度可以用來鑒別食物類型(能夠準(zhǔn)確鑒定出雙殼類、腹足類、蝦類、蟹類、海豆芽類的種類及多毛類部分科及種類)的高質(zhì)量視頻，將視頻轉(zhuǎn)換為.mov或.mp4格式，導(dǎo)入BORIS v.5.1.3軟件，播放速度放慢到0.1～0.6倍進(jìn)行視頻分析.當(dāng)檢測到取食行為時(shí)，按下熱鍵，軟件便彈出附加的食物條目選項(xiàng)進(jìn)行記錄.個(gè)體間相互作用、取食、理羽、警戒、啄食、飲水、排便、嘔吐、走動(dòng)等相關(guān)信息也同時(shí)進(jìn)行記錄.完成所有行為視頻的分析后，用BORIS軟件導(dǎo)出.csv格式的原始數(shù)據(jù).5種鳥類共分析視頻600個(gè)，每個(gè)視頻隨機(jī)選取5min的記錄進(jìn)行分析，共計(jì)3000min，其中包括斑尾塍鷸289個(gè)、大濱鷸189個(gè)、蠣鷸31個(gè)、大杓鷸33個(gè)和白腰杓鷸58個(gè).

1.4 數(shù)據(jù)處理

1.4.1 食譜分析

記錄每類食物出現(xiàn)的次數(shù)，以出現(xiàn)頻率(frequency of occurrence，記錄到該食物的視頻占所有記錄到攝食行為的視頻的比例)和算術(shù)頻率(numerical frequency，該食物平均占一個(gè)視頻中所有食物的比例)來評(píng)估某類食物的重要性，未識(shí)別的食物種類用未識(shí)別表示.本研究只考慮最大寬度小于23mm[1]的雙殼類、腹足類、蟹類及海豆芽類為大濱鷸及斑尾塍鷸的潛在食物；而采集到的所有底棲動(dòng)物均為蠣鷸、大杓鷸和白腰杓鷸的潛在食物.通過計(jì)算5種鷸類各潛在食物在所采集底棲動(dòng)物樣品中去灰份干重量(AFDM)的平均值為取食該種食物所獲取的平均有機(jī)物含量，以此計(jì)算每個(gè)鷸類個(gè)體取食的不同食物類型所獲取的有機(jī)物含量.將食物劃分為7個(gè)類群(雙殼類、多毛類、海豆芽類、腹足類、蝦類、蟹類及海葵)，計(jì)算某種鷸類的每個(gè)食物類群出現(xiàn)次數(shù)占所有食物類群出現(xiàn)次數(shù)的百分比，以及每個(gè)食物類群的AFDM總和占全部AFDM的百分比.

1.4.2 食物生態(tài)位寬度和食物重疊度分析

本研究采用Levins’ measure (B)計(jì)算食物生態(tài)位寬度，

(1)

該方程計(jì)算了食物資源分布的均勻性[24-25].Pj表示某種食物j的AFDM占某種鳥類所取食的全部食物類群AFDM之和的比例.

為了方便不同物種之間的比較，采用Hurlbert[26]提出的方法對(duì)B進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化.

(2)

Bst為標(biāo)準(zhǔn)化后的B值，n是所有樣本中的食物種類.Bst的取值范圍在0～1之間.

本研究采用Schoener overlap index(D)計(jì)算5種鸻鷸類之間的食物重疊度[27].

(3)

Pxi和Pyi表示某種食物i占物種x和y的AFDM總和的比例.取值范圍是0～1，0表示物種之間食譜完全沒有重疊，1表明兩者的食物完全重疊.一般認(rèn)為大于0.6的重疊度是具有生物學(xué)意義的食物重疊[27-28].

1.4.3 數(shù)據(jù)分析

本研究用Shapiro-Wilks(R)和Levene統(tǒng)計(jì)量(SPSS 20.0)分別檢驗(yàn)所有數(shù)據(jù)的正態(tài)性和方差齊性.以物種為因子的單因素方差分析(one-way ANOVA)比較物種間食物生態(tài)位寬度的差異.數(shù)據(jù)以mean±SE表示，P<0.05為差異顯著.

2 結(jié) 果

圖1 5種鸻鷸類食物中各食物類群的百分比組成Fig.1 The percentage of food groups in each of the five species of shorebirds

2.1 5種鷸類食物種類組成及類群組成百分比

鸻鷸類主要取食雙殼類、多毛類、海豆芽類、腹足類、蝦類、蟹類等底棲動(dòng)物.不同物種主要取食的食物類群和種類不同.斑尾塍鷸主要是以蝦類和多毛類為食，各占43.48%和30.76%，其中東方長眼蝦(Ogyridesorientalis)占43.10%，紅色葉蟄蟲(Amphitriterubra)占19.05%，四角蛤蜊(Mactraveneriformis)占17.91%.大濱鷸主要是以腹足類和雙殼類為食，各占57.95%和32.55%，其中泥螺(Bullactaecarata)占55.31%，四角蛤蜊占24.73%.大杓鷸主要是以蟹類和蝦類為食，各占50.57%和35.63%，其中東方長眼蝦占34.44%，寬身大眼蟹(Macrophthalmusabbreviatus)占37.78%.白腰杓鷸主要是以蝦類和蟹類為食，各占45.62%和26.28%，其中東方長眼蝦占44.53%，寬身大眼蟹占12.04%，三強(qiáng)蟹屬(Tritodynamiasp.)占11.31%.蠣鷸僅以雙殼類為食，其中光滑河藍(lán)蛤(Potamocorbulalaevis)占79.66%，寬身大眼蟹占20.34%(圖1，表1).

表1 5種鸻鷸類各食物類群的出現(xiàn)率組成

(續(xù)表)

2.2 5種鷸類食物種類AFDM組成及類群AFDM組成百分比

圖2 5種鸻鷸類食物中各食物類群的AFDM組成Fig.2 AFDM of food groups in each of five species of shorebirds

斑尾塍鷸獲取的主要有機(jī)物來源是多毛類、蝦類和雙殼類，各占49.36%、26.71%和18.05%，其中紅色葉蟄蟲占43.01%，東方長眼蝦占26.25%，四角蛤蜊占16.17%.大濱鷸主要獲取的主要有機(jī)物來源是雙殼類和腹足類，各占60.88%和30.17%.其中四角蛤蜊占35.34%，泥螺占29.31%，光滑河藍(lán)蛤占24.21%.大杓鷸主要獲取的主要有機(jī)物來源是蟹類，占92.47%.其中寬身大眼蟹占81.04%.白腰杓鷸獲取的主要有機(jī)物來源是蟹類，占84.13%.其中寬身大眼蟹占53.53%，三強(qiáng)蟹屬占16.07%，豆形拳蟹(Philyrapisum)占14.54%.蠣鷸僅以雙殼類為有機(jī)物來源，其中光滑河藍(lán)蛤占50.78%，四角蛤蜊占49.22%(圖2，表2).

表2 5種鸻鷸類各食物類群的AFDM組成

(續(xù)表)

2.3 食物生態(tài)位寬度和食譜重疊度

圖3 5種鸻鷸類的食物生態(tài)位寬度(有相同 字母者無顯著性差異，P>0.05)Fig.3 Diet niche width of five shorebird species (the same superscript letter represents no significant difference, P>0.05)

5種鷸類的食物生態(tài)位寬度都很窄(Bst<0.10)(圖3)，且物種間食物生態(tài)位寬度差異顯著(F=9.520，P<0.001).兩兩分析比較表明，斑尾塍鷸(0.061±0.010)和大濱鷸(0.062±0.011)的食物生態(tài)位寬度顯著大于大杓鷸(0.013±0.004)、白腰杓鷸(0.030±0.011)和蠣鷸(0.005±0.006)(P<0.05).斑尾塍鷸和大濱鷸的食物生態(tài)位寬度沒有顯著性差異(P>0.05)，大杓鷸、白腰杓鷸和蠣鷸間的食物生態(tài)位寬度沒有顯著性差異(P>0.05，圖3).僅有大杓鷸和白腰杓鷸的Dxy值大于0.6(表3)，表示兩者的食譜存在顯著重疊，其他物種間食譜重疊度較低.

表3 5種鸻鷸類的食譜重疊度

3 討 論

同域分布的鸻鷸類通過食物生態(tài)位的分化以減少種間競爭，實(shí)現(xiàn)物種共存[1,13]，本研究結(jié)果也支持這一理論.研究發(fā)現(xiàn)，白腰杓鷸和大杓鷸的食譜存在顯著重疊，兩者食用蟹類的比例雖有不同，但均依靠蟹類作為主要食物.相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)，在歐洲白腰杓鷸以普通濱蟹(Carcinusmaenas)為主要食物[29-30]，在泰國[31]以招潮蟹(Ucaspp.)和圓球股窗蟹(Scopimeraglobosa)為主要食物.在鴨綠江口區(qū)域，白腰杓鷸以寬身大眼蟹為主要食物，這可能表明白腰杓鷸主要取食灘涂上的常見蟹類.在澳大利亞東部的摩頓灣，大杓鷸主要取食蟹類[32]，并取食多毛類和腹足類[33].底棲動(dòng)物在灘涂上呈垂直分布，杓鷸類大部分時(shí)候利用觸覺覓食，將長喙插入灘涂基質(zhì)深處捕捉食物[34].在鴨綠江口，白腰杓鷸和大杓鷸均主要取食寬身大眼蟹和東方長眼蝦，但東方長眼蝦的有機(jī)物含量少，不能作為主要營養(yǎng)和能量來源.大杓鷸和白腰杓鷸食譜重疊度高，這與二者的覓食器官(喙)形態(tài)高度相似，且采用相似的覓食方式有關(guān).根據(jù)觀測數(shù)據(jù)，每年春季鴨綠江口大杓鷸高峰數(shù)量出現(xiàn)的時(shí)間相較于白腰杓鷸約晚兩周，且白腰杓鷸遷徙離開鴨綠江的時(shí)間比大杓鷸約提前兩周(張守棟，觀測數(shù)據(jù)).因此，白腰杓鷸和大杓鷸并不是通過食物生態(tài)位分離，而是通過物種間利用鴨綠江口濕地的時(shí)間生態(tài)位的分離來減少種間的競爭以實(shí)現(xiàn)共存.

在2011與2012年，鴨綠江口濕地的斑尾塍鷸、大濱鷸和蠣鷸均以灘涂上數(shù)量眾多的光滑河藍(lán)蛤?yàn)橹饕澄颷1].但近年來光滑河藍(lán)蛤的數(shù)量急劇下降[35].蠣鷸喙的形態(tài)高度特化，適宜取食雙殼類.盡管雙殼類種群數(shù)量下降，但是蠣鷸的種群數(shù)量較低，集中在雙殼類分布相對(duì)較多的斑塊覓食可以滿足其能量需求.斑尾塍鷸的喙長較長，可以獲取分布在灘涂基質(zhì)深層的多毛類、蟹類及海豆芽類.大濱鷸喙長較短，只能取食分布于灘涂基質(zhì)上層的雙殼類、腹足類等食物[35].斑尾塍鷸、大濱鷸和蠣鷸雖然都取食四角蛤蜊，但四角蛤蜊主要為人工養(yǎng)殖種群，僅分布于灘涂上的有限區(qū)域，自然種群密度不高，并不能成為斑尾塍鷸和大濱鷸的主要食物來源.本研究表明，大濱鷸、斑尾塍鷸及蠣鷸之間食物重疊度很低.因此，三者通過食物生態(tài)位的分化達(dá)到共存.

遷徙停歇地是連接越冬地和繁殖地重要的紐帶.鸻鷸類在遷徙停歇地面臨著巨大的能量需求，必須在有限的時(shí)間內(nèi)補(bǔ)充足夠的能量以完成遷徙[36].由于黃渤海區(qū)域?yàn)┩窟^度圍墾導(dǎo)致鷸類棲息地快速喪失，并且由于人為干擾、環(huán)境污染、生物入侵等原因?qū)е卢F(xiàn)存的棲息地退化[37-38]，鸻鷸類可利用的空間及食物資源急劇萎縮.鸻鷸類通常在遷徙停歇地密度較高且集群覓食[1].棲息地喪失和退化將導(dǎo)致種間競爭加劇，通過食物生態(tài)位的分化降低種間競爭對(duì)物種共存有著重要意義.

東亞-澳大利西亞候鳥遷飛路線是世界上擁有鸻鷸類種類和數(shù)量最多的遷徙路線[18]，同時(shí)也是鸻鷸類數(shù)量下降最快、受脅物種最多的遷徙路線.本研究所涉及的5種鷸類的數(shù)量均呈下降趨勢: 其中大濱鷸和大杓鷸被世界自然保護(hù)聯(lián)盟列為瀕危物種，斑尾塍鷸、蠣鷸和白腰杓鷸被列為近危物種.黃渤海區(qū)域?yàn)闁|亞-澳大利西亞候鳥遷飛路線上的鸻鷸類提供了重要的能量補(bǔ)給地[21].大量研究表明，該遷徙路線上鸻鷸類種群數(shù)量下降主要是由于黃渤海區(qū)域的棲息地喪失和退化所導(dǎo)致的[39-41].然而，關(guān)于鸻鷸類在黃渤海區(qū)域的食物組成、食物生態(tài)位寬度及食物重疊度等覓食生態(tài)學(xué)問題鮮有研究[1].本研究希望為鸻鷸類的遷徙停歇生態(tài)學(xué)研究提供重要依據(jù)，為在遷徙停歇地制定針對(duì)性的保護(hù)對(duì)策提供基礎(chǔ)資料.

致謝:感謝遼寧丹東鴨綠江口濕地國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管理局對(duì)野外工作的支持，感謝David S. Melville、方婧、梁躍瑜等對(duì)野外工作的大力幫助.