農(nóng)業(yè)害蟲對螺蟲乙酯抗性的研究進展

錢雨農(nóng)，葉 鑫，王圣印

(浙江農(nóng)林大學農(nóng)業(yè)與食品科學學院，浙江杭州 311300)

螺蟲乙酯(spirotetramat)是由拜耳公司(Bayer)開發(fā)的一類新型內(nèi)吸性殺蟲、殺螨劑[1]，于2011年在大陸地區(qū)取得正式登記，與螺螨酯(spirodiclofen)及螺甲螨酯(spiromesifen)同屬季酮酸類化合物[2-3]，與之具有相似的化學結(jié)構(gòu)和作用機制[4]，對粉蚧、蚜蟲、飛虱等刺吸式口器害蟲也具有良好的藥效[5-6]，并且適用于包括棉花、大豆、柑橘、果樹、馬鈴薯、蔬菜等在內(nèi)的多種作物[7]。螺蟲乙酯在進入植物體內(nèi)后，會迅速水解成螺蟲乙酯烯醇(spirotetramat-enol)[1]，其結(jié)構(gòu)式見圖1，該化合物具有雙向傳導能力，能同時保護植株新生葉片及其根系。

圖1 螺蟲乙酯及螺蟲乙酯-烯醇結(jié)構(gòu)式[13]Fig.1 Structures of spirotetramat and spirotetramat-enol

螺蟲乙酯作為乙酰輔酶A羧化酶的抑制劑(Acetyl CoA carboxylase，ACC)，能通過抑制ACC活性，干擾生物的脂肪酸生物合成，達到殺滅害蟲的目的。在昆蟲及螨中，ACC為單基因編碼的多結(jié)構(gòu)域酶[8-9]，是脂肪酸生物合成的關(guān)鍵酶及限速酶，催化乙酰輔酶A(acetyl-CoA)形成丙二酸單酰輔酶A(malonyl-CoA)[10]。ACC作為農(nóng)藥的作用靶標，最初用于雜草的防治[11-12]。螺蟲乙酯與這一類除草劑具有相似的作用位點與方式，能通過作用于ACC的羧基轉(zhuǎn)移功能域(carboxyl transferase domain)，從而抑制ACC的催化活性[13]。筆者主要介紹了目前田間害蟲對螺蟲乙酯抗性的研究進展。

1 抗性監(jiān)測

自螺蟲乙酯登記使用以來，在田間多用于防治粉蚧、粉虱、紅蜘蛛等農(nóng)業(yè)害蟲，國內(nèi)外針對藥劑靶標害蟲開展了一系列抗性監(jiān)測研究。

Ouyang等[14]研究發(fā)現(xiàn)加利福尼亞州的圣華金河谷地區(qū)柑橘全爪螨(Panonchuscitri)卵及若蟲對螺蟲乙酯還未表現(xiàn)出抗性。王然等[15]監(jiān)測了湖北煙粉虱(Bemisiatabaci)種群對螺蟲乙酯的抗藥性，發(fā)現(xiàn)田間種群均已出現(xiàn)了低水平的抗性，認為褐飛虱在連續(xù)藥劑壓力作用下有產(chǎn)生抗性的潛在風險。Peng等[16]對中國多地不同寄主上的Q型煙粉虱進行取樣，發(fā)現(xiàn)從2012年開始煙粉虱卵及若蟲已逐漸產(chǎn)生對螺蟲乙酯的抗性，到2016年抗性達到中等至極高水平。De等[17]分析了澳大利亞多個地區(qū)桃蚜(Myzuspersicae)對螺蟲乙酯抗藥性，測定的品系中未發(fā)現(xiàn)對該藥劑敏感性的變化。Voudouris 等[18]調(diào)查發(fā)現(xiàn)，希臘中部及北部桃園中桃蚜也未對螺蟲乙酯產(chǎn)生抗性?？梢?，螺蟲乙酯在多數(shù)地區(qū)仍對害蟲有效，但具有抗性發(fā)生的風險。雖然在螺蟲乙酯抗性未發(fā)展的地區(qū)，利用該藥劑代替敏感性較差的其他類藥劑進行害蟲防治是一種比較可行的方法，但鑒于目前已有螺蟲乙酯抗耐藥性且田間害蟲抗藥性逐漸加重的報道，因此急需對該藥劑的使用進行規(guī)范嚴格管理，以延緩抗藥性的產(chǎn)生。

2 交互抗性

ACC作為螺蟲乙酯的作用靶標，與傳統(tǒng)的殺蟲劑具有靶標的異質(zhì)性，因此具有較低的交互抗性風險。Guillén等[19]對柑橘全爪螨的研究表明，螺蟲乙酯對氟丙菊酯、甲硫威、伐蟲脒、多殺菌素均無交互抗性。Hu等[20]研究發(fā)現(xiàn)，福州、重慶等地柑橘園內(nèi)柑橘全爪螨從2006年開始逐漸出現(xiàn)對季酮酸類藥劑螺螨酯的抗藥性，并且對螺蟲乙酯表現(xiàn)出低水平抗性。由于上述試驗樣本的收集早于螺蟲乙酯在田間投入使用的時間，該抗性的產(chǎn)生表明螺蟲乙酯與螺螨酯之間很可能存在交互抗性[20]。Yu等[21]、Demaeght等[9]通過抗性篩選，同樣證明了螺蟲乙酯與另一類季酮酸類藥劑螺甲螨酯存在交互抗性。上述結(jié)果表明，螺蟲乙酯與同屬季酮酸類的其他殺蟲劑由于具有相似的作用位點，存在交互抗性風險較大。除此之外，螺蟲乙酯與田間常用于防治煙粉虱與扶桑綿粉蚧(Phenacoccussolenopsis)的多種藥劑(如吡蟲啉、氟啶蟲胺腈、滅多威、乙酰甲胺磷、氟氯氰菊酯、氰戊菊酯、毒死蜱、丙溴磷及聯(lián)苯菊酯)均存在中低水平的交互抗性風險[15]，而對氰戊菊酯、聯(lián)苯菊酯及阿維菌素具有高水平的交互抗性[22-23]。螺蟲乙酯最初的抗性報道來自于害螨對該藥劑的抗藥性，螨類是季酮酸類另外2種殺螨劑螺螨酯及螺甲螨酯的主要防治對象，而這2類藥劑在田間的使用時間均早于螺蟲乙酯，因此害蟲對螺蟲乙酯最初的抗性可能與這2種藥劑及其他常用殺蟲劑之間的交互抗性有關(guān)。

交互抗性風險涉及田間藥劑的合理規(guī)劃與使用，是必須考慮的重要因素之一，也能為農(nóng)業(yè)害蟲對螺蟲乙酯的抗性機制研究以及抗性治理提供理論依據(jù)。由于螺蟲乙酯靶標的獨特性，其與多種田間常用殺蟲劑并未表現(xiàn)出交互抗性風險，可作為該類殺蟲劑的代替藥劑，但與同屬季酮酸類殺蟲劑螺螨酯、螺甲螨酯具有交互抗性風險，因此在田間使用時應注意避免連續(xù)使用該類殺蟲劑。

3 抗性機制

昆蟲抗藥性發(fā)生的主要原因是田間殺蟲劑的連續(xù)使用所產(chǎn)生的選擇壓力，抗性來源包括靶標抗性、代謝抗性，昆蟲對螺蟲乙酯的抗性機制研究也主要集中在這2個方面。

3.1靶標抗性靶標抗性是指昆蟲體內(nèi)殺蟲劑靶標發(fā)生特異性改變，導致其對有毒物質(zhì)敏感性下降所產(chǎn)生的抗性。Karatolos等[24]報道了溫室白粉虱(Trialeurodesvaporariorum)ACC 645號位點上谷氨酸突變?yōu)橘嚢彼崾蛊洚a(chǎn)生對螺甲螨酯的抗藥性。如上文所述，螺蟲乙酯作用于昆蟲ACC中的CT功能域，但該報道中的突變位點存在于BC功能域，不涉及藥劑與蛋白結(jié)合位點，可能通過變構(gòu)交互作用影響了藥劑與靶標的結(jié)合。Lümmen等[13]基于大穗看麥娘(Alopecurusmyosuroides)對環(huán)己二酮類與芳氧苯氧丙酸酯類除草劑靶標抗性機制對比，發(fā)現(xiàn)害螨ACC 羧基轉(zhuǎn)移酶功能域上L1736I、L1736A、A1739V和A1739S這4個對應突變位點均能輕微影響ACC的活性，但是所有突變對藥劑依然敏感，表明該突變不涉及二斑葉螨對螺蟲乙酯的抗性。而Pan等[25]對抗螺蟲乙酯棉蚜(Aphisgossypii)品系進行ACC基因序列測定，發(fā)現(xiàn)了14個與抗性可能相關(guān)的非同義氨基酸殘基堿基位點突變，其中5個位點定位到生物素羧化酶功能域，9個位點定位到羧基轉(zhuǎn)移酶功能域，認為ACC氨基酸殘基改變所導致其構(gòu)象發(fā)生變化，可能影響了螺蟲乙酯與其作用靶標的結(jié)合。綜上所述，昆蟲體內(nèi)ACC突變所導致的對藥劑敏感性下降可能是害蟲抗藥性發(fā)生的原因之一。

除了ACC氨基酸突變導致的抗藥性產(chǎn)生之外，昆蟲體內(nèi)ACC基因表達量的改變也與抗性有關(guān)。Wei等[26]研究發(fā)現(xiàn)，抗性棉蚜品系中ACC基因表達量顯著高于敏感品系，并且利用雙鏈RNA干擾抗性品系中ACC基因的表達能顯著增加其在螺蟲乙酯處理后的死亡率。這表明棉蚜抗性品系通過ACC基因的過量表達，獲得一部分對螺蟲乙酯的抗性。

3.2代謝抗性代謝抗性是指昆蟲體內(nèi)代謝解毒酶對外源性的有害物質(zhì)進行代謝，減少對昆蟲造成的危害。一些學者對同屬季酮酸類殺螨劑螺甲螨酯代謝抗性機制的研究，發(fā)現(xiàn)P450酶系相關(guān)基因的表達與昆蟲對該種藥劑的抗藥性有關(guān)，Demaeght等[9]發(fā)現(xiàn)抗性二斑葉螨品系CYP392E10受到螺甲螨酯誘導高表達，并通過LC-MS/MS分析證明了該基因所調(diào)控的蛋白能通過羥基化代謝螺螨酯與螺甲螨酯，但該蛋白不能代謝螺蟲乙酯，楊順義等[27]也通過基因表達量的探究佐證了這一結(jié)果。

Pan等[28]對棉蚜抗性和敏感品系進行轉(zhuǎn)錄組測序，并分析比較了差異基因表達量，發(fā)現(xiàn)抗性品系中多條UDP-葡萄糖醛酸轉(zhuǎn)移酶基因、細胞色素P450單加氧酶基因、熱激蛋白基因顯著上調(diào)，表明這些解毒酶基因所調(diào)控的蛋白可能與棉蚜對螺蟲乙酯的抗性有關(guān)。此后，Peng等[22]進一步研究轉(zhuǎn)錄組結(jié)果發(fā)現(xiàn)，CYP6A2在抗性棉蚜成蟲、若蟲中均過量表達，與之前轉(zhuǎn)錄組結(jié)果一致；增效劑胡椒基丁醚能顯著提升螺蟲乙酯對棉蚜抗性品系的毒力，而抑制抗性品系蚜蟲該基因表達后，對螺蟲乙酯敏感性顯著上升，表明蚜蟲很可能是通過P450酶系及羧酸酯酶對螺蟲乙酯進行代謝。楊順義等[27]研究發(fā)現(xiàn)，CYP392E1和CYP392E9在二斑葉螨抗螺蟲乙酯品系中顯著下調(diào)，P450酶系相關(guān)基因表達量在昆蟲體內(nèi)處于一種動態(tài)平衡狀態(tài)，該表達模式的改變可能涉及二斑葉螨對螺蟲乙酯的抗性。Gong等[29]研究表明，在高濃度(LC75)螺蟲乙酯壓力下，棉蚜羧酸酯酶活性及其調(diào)控基因CarE-YS1表達量上升，表明棉蚜能通過高表達CarE對螺蟲乙酯進行代謝。

對螺蟲乙酯代謝抗性的研究表明，昆蟲可以通過其體內(nèi)代謝解毒酶對藥劑進行代謝，但其代謝途徑與其他季酮酸類殺蟲劑具有差異，目前發(fā)現(xiàn)P450酶系及羧酸酯酶參與該代謝過程。該類研究為螺蟲乙酯制劑中增效劑的添加提供了基礎，另外，對于藥劑的混用及輪用也具有指導意義。

4 抗藥性的治理

害蟲的抗藥性治理是在將農(nóng)業(yè)害蟲控制在經(jīng)濟閾值以下的基礎上，預防或減緩潛在的農(nóng)業(yè)害蟲抗藥性發(fā)生。抗性治理在抗性水平較低時開展較為有效，隨著害蟲抗藥性的增加，治理效果越來越差、治理成本越來越高[30]?？紤]到螺蟲乙酯作為一種在田間應用時間較短、使用量較小的新型殺蟲劑，害蟲對其抗性發(fā)生并不嚴重，因此需要及時地對該藥劑進行抗藥性治理。目前對螺蟲乙酯的抗性治理研究主要集中在以下2個方面。

(1)將螺蟲乙酯與其他田間常用的殺蟲劑進行混用，當同時使用作用方式不同的殺蟲劑時，能有效降低藥劑對害蟲的選擇壓力，從而達到減緩抗藥性產(chǎn)生的目的。國內(nèi)通過大量大田試驗，篩選出多種對刺吸式口器節(jié)肢動物具有良好防效的螺蟲乙酯復配藥劑。如螺蟲乙酯150 OD與1.8%阿維菌素EC復配后，對煙粉虱各個蟲態(tài)都具有良好的藥效，并且持效期長達21 d，顯著高于對照藥劑[31]。螺蟲乙酯與新煙堿類藥劑復配后，對田間取食不同寄主的煙粉虱具有良好的防效，并且能改善螺蟲乙酯單劑在田間速效性差的缺點，同時仍具備較好的持效性[32-36]。螺蟲乙酯用于防治害螨時，表現(xiàn)出良好的速效性，與防治有害昆蟲有所區(qū)別。而將螺蟲乙酯與乙螨唑混配后，對柑橘全爪螨及蘋果全爪螨具有顯著增效作用，并能改善乙螨唑在田間速效性差的缺點，且還能提高2種藥劑的持效性[37-38]。此外，螺蟲乙酯與殺菌劑的混用能同時防治植物上發(fā)生的病害與蟲害，24%螺蟲乙酯SC與25%溴菌腈WP及2.5%適樂時FS復配后，對棉花田常見的炭疽病、紅腐病和立枯病均有良好的防效，并且能有效控制棉花田害蟲綠盲蝽(Apolyguslucorum)和棉蚜的發(fā)生[39]。以上復配研究擴大了螺蟲乙酯的適用范圍，當該藥劑與其他類殺蟲劑混用后，不僅能減少用藥量、減緩抗藥性的發(fā)生，更能擴大殺蟲譜、提高速效性，是一種值得在田間推廣應用的施藥方式之一。

(2)抑制昆蟲對螺蟲乙酯的代謝能力，從而提升藥劑的藥效。綜上所述，害蟲能通過多P450酶系相關(guān)蛋白及羧酸酯酶對螺蟲乙酯進行代謝，而胡椒基丁醚作為該類代謝解毒酶的抑制劑，其在殺蟲劑制劑中的添加能有效提高藥效，從而減少殺蟲劑的使用量，提升對田間害蟲品系抗性雜合子的殺滅率，使種群中抗性基因頻率長期保持在較低水平，以延緩種群抗藥性的發(fā)生。若田間害蟲種群已出現(xiàn)較低水平的抗藥性，此種方法能在一定程度上緩解進一步抗藥性的發(fā)生與增強。

5 展望

近年來，市場對殺蟲劑的安全性、環(huán)境相容性具有更高的要求，其中越來越多的新型殺蟲劑以其高效性、安全性受到廣泛選擇，由此可見，能夠有效延緩抗藥性發(fā)生的、具有新型作用靶標的殺蟲劑仍然是市場所需。目前，田間害蟲種群對螺蟲乙酯的抗藥性依然處于較低水平，螺蟲乙酯作為一種新型殺蟲劑將在農(nóng)業(yè)害蟲防治中發(fā)揮重要作用。但隨著使用量的增加和使用范圍的擴大，農(nóng)業(yè)害蟲對其抗藥性會呈上升趨勢，必須對其進行有效的抗性治理。除了通過控制藥劑的使用量、頻率及與其他靶標相異的殺蟲劑輪用、混用外，還可以通過害蟲新靶標位點的研究，開發(fā)具有全新作用機制的新型殺蟲劑，對于延長現(xiàn)有殺蟲劑的使用壽命以及采取有害生物綜合治理都具有重要的現(xiàn)實意義。

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