天敵互作對(duì)烏桕生長(zhǎng)及生物量的影響

劉亞珍 覃志偉 項(xiàng) 瑤 張 玉 李 忠 莫長(zhǎng)明 李曉瓊 郭文鋒

(1. 廣西大學(xué)林學(xué)院，廣西 南寧 530005； 2. 廣西作物遺傳改良生物技術(shù)重點(diǎn)開(kāi)放實(shí)驗(yàn)室，廣西 南寧 530007)

空間分離的地上和地下天敵通過(guò)共同宿主植物發(fā)生密切的相互作用，并對(duì)植物適合度產(chǎn)生加性效應(yīng)、協(xié)同效應(yīng)或拮抗效應(yīng)[1-2]。天敵互作類(lèi)型及強(qiáng)度變化是植物防御特性進(jìn)化的重要驅(qū)動(dòng)力[3-4]，植物則進(jìn)化出了一系列資源調(diào)配及防御策略 (如直接防御、誘導(dǎo)防御、抗性和耐受性等) 以應(yīng)對(duì)地上、地下天敵脅迫[5]。研究地上、地下天敵互作及其對(duì)植物的影響，能深入了解不同空間天敵間相互作用關(guān)系以及植物在不同天敵互作下的響應(yīng)機(jī)制，豐富植物與天敵互作及協(xié)同進(jìn)化理論。然而大多數(shù)研究都集中在地下天敵對(duì)地上天敵的影響[6-7]，很少關(guān)注地上天敵對(duì)地下天敵的影響或二者間的互作[8]。此外，不同食性(廣食性、專(zhuān)食性)天敵對(duì)植物的生長(zhǎng)和生物量也會(huì)產(chǎn)生不同影響[4,7]。

烏桕 (Sapiumsebiferum) 是大戟科 (Euphorbiaceae) 烏桕屬 (Sapium) 落葉喬木，作為中國(guó)應(yīng)用前景廣泛的能源、觀賞樹(shù)種而被廣泛種植[9]。隨著烏桕的不斷開(kāi)發(fā)利用，其病蟲(chóng)害問(wèn)題也備受關(guān)注[10]。烏桕害蟲(chóng)種類(lèi)繁多[9]，現(xiàn)已知的烏桕害蟲(chóng)有108種，分屬昆蟲(chóng)綱7目38科[11]，其中，危害較為嚴(yán)重的地上天敵有專(zhuān)食性的癩皮夜蛾 (Gadirthainexacta)、烏桕卷象 (Apoderusbicallosicollis)，紅胸律點(diǎn)跳甲 (Aphthonomorphacollaris) 及廣食性的黃刺蛾 (Cnidocampaflauescens)、斜紋夜蛾 (Prodenialitura)、桔蚜 (Toxopteracitricidus)[9-10]等，地下有害生物主要是南方根結(jié)線蟲(chóng) (Meloidogyneincognita)。這些天敵經(jīng)常相伴發(fā)生，共同對(duì)烏桕形成危害。研究烏桕在不同空間天敵互作下的生長(zhǎng)和生物量情況，能深入了解其資源分配策略，為今后更好地開(kāi)發(fā)利用烏桕及其害蟲(chóng)防治提供理論依據(jù)。以往關(guān)于烏桕地上、地下天敵互作的研究較少。Huang等[1]發(fā)現(xiàn)地上紅胸律點(diǎn)跳甲成蟲(chóng)的脅迫能促進(jìn)地下同種幼蟲(chóng)的發(fā)育。而Li等[12]發(fā)現(xiàn)烏桕介導(dǎo)的異種地上、地下天敵間產(chǎn)生拮抗效應(yīng)。因此，本研究通過(guò)比較地上專(zhuān)食性癩皮夜蛾、廣食性斜紋夜蛾與南方根結(jié)線蟲(chóng)互作對(duì)烏桕生長(zhǎng)及其生物量分配的影響，以揭示不同空間天敵種間互作關(guān)系及烏桕的資源分配策略，進(jìn)一步闡明地上、地下天敵互作及植物-天敵間的協(xié)同進(jìn)化機(jī)制。

1 材料與方法

1.1 植物與昆蟲(chóng)材料的準(zhǔn)備

試驗(yàn)所需的植物材料均采用烏桕幼苗，烏桕種子采集于廣西科學(xué)院桂林植物研究所。將烏桕種子放在10 g/L的洗衣粉溶液中浸泡2 d以去除種子的外蠟質(zhì)層，再將種子放入5～10 cm深的沙中并置于4 ℃冰箱中層積處理40 d。6月初，將烏桕種子放在裝有體積為50%壤土和50%草炭土的苗盤(pán)中，放在溫室內(nèi)萌芽。2016年7月底，選取長(zhǎng)勢(shì)一致的幼苗移入裝有滅菌土壤 (V(壤土)∶V(草炭土)=1∶1) 的花盆 (高16 cm，直徑25 cm) 中，每盆1株。植物隨機(jī)擺放，并用80目尼龍網(wǎng)罩 (高100 cm，直徑27 cm) 罩住整個(gè)植株以隔絕其他昆蟲(chóng)。

試驗(yàn)所需南方根結(jié)線蟲(chóng)從番茄根上擴(kuò)繁。斜紋夜蛾和癩皮夜蛾從野外采集幼蟲(chóng)，并在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)人工飼養(yǎng)至成蟲(chóng)，產(chǎn)卵，取蟲(chóng)齡一致的二齡幼蟲(chóng)供試。

1.2 地上和地下天敵取食處理

參照劉維志[13]的方法配置成約500頭/mL的二齡幼蟲(chóng)線蟲(chóng)懸浮液。用打孔器在烏桕苗根部鉆3個(gè)深度約為3 mm的小孔，再用加樣器向線蟲(chóng)處理組烏桕根部小孔里加入上述根結(jié)線蟲(chóng)懸浮液2 mL，對(duì)照組加入2 mL無(wú)菌水，最后用土壤將小孔覆蓋。

1個(gè)月后，輕輕扒開(kāi)烏桕根部，檢驗(yàn)根結(jié)形成情況。選取根部有明顯根結(jié)形成、長(zhǎng)勢(shì)一致的烏桕幼苗開(kāi)展實(shí)驗(yàn)，在相應(yīng)地上天敵處理組分別放入1頭癩皮夜蛾或斜紋夜蛾的二齡幼蟲(chóng)。由于2種昆蟲(chóng)的幼蟲(chóng)期較短、且危害較嚴(yán)重，3 d后移走地上天敵。每隔15 d重復(fù)地上部分昆蟲(chóng)取食操作，共重復(fù)3次。地下 (南方根結(jié)線蟲(chóng)、對(duì)照) 與地上 (癩皮夜蛾、斜紋夜蛾、對(duì)照) 互作，共6個(gè)處理，每個(gè)處理10盆，共60盆植物。昆蟲(chóng)處理結(jié)束后，讓所有植株生長(zhǎng)20 d。

1.3 植物收獲與測(cè)定

用卷尺測(cè)定所有植株的株高，用游標(biāo)卡尺測(cè)定地徑，數(shù)植物葉片數(shù)。分別收獲植株的地上部分和地下部分，將樣品在烘箱內(nèi)65 ℃烘干至恒質(zhì)量，用萬(wàn)分之一天平稱(chēng)量地上部分生物量干質(zhì)量、地下部分生物量干質(zhì)量，計(jì)算總生物量和根冠比。

1.4 分析統(tǒng)計(jì)

采用雙因素方差分析比較地上、地下天敵處理對(duì)烏桕生長(zhǎng)特性 (地徑、株高和葉片數(shù)) 及生物量 (地上生物量、地下生物量、總生物量及根冠比) 的影響，將地下天敵處理 (根結(jié)線蟲(chóng)、對(duì)照)、地上天敵處理 (斜紋夜蛾、癩皮夜蛾、對(duì)照) 作為固定因素，并考慮二者的交互效應(yīng)。對(duì)差異顯著的因變量，再采用S-N-K法進(jìn)行多重比較。所有數(shù)據(jù)均采用SPSS 18.0進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，并用Sigmaplot 13.0繪圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 天敵互作對(duì)烏桕生長(zhǎng)的影響

地上、地下天敵互作對(duì)烏桕生長(zhǎng)性狀影響的方差分析結(jié)果見(jiàn)表1，可知地上、地下天敵互作對(duì)烏桕地徑形成顯著的交互影響。在無(wú)南方根結(jié)線蟲(chóng)脅迫情況下，2種地上天敵均顯著減少了烏桕地徑；而有南方根結(jié)線蟲(chóng)的植株，2種地上天敵對(duì)烏桕地徑的影響差異不顯著。且無(wú)論是否存在地下天敵，2種地上天敵對(duì)烏桕地徑的影響差異并不顯著 (圖1)。

地上、地下天敵互作對(duì)烏桕株高也形成顯著的交互影響 (表1)。無(wú)南方根結(jié)線蟲(chóng)脅迫情況下，癩皮夜蛾處理組植株株高顯著低于對(duì)照組，與斜紋夜蛾處理組無(wú)顯著差異；而南方根結(jié)線蟲(chóng)處理組，地上天敵處理對(duì)烏桕株高的影響差異不顯著 (圖2)。

表1 地上與地下天敵互作對(duì)烏桕生長(zhǎng)性狀影響的方差分析結(jié)果Table 1 ANOVA results of effects of interactions between AG and BG natural enemies on the growth traits of S.sebiferum

注：“*”表示影響顯著。

不同小寫(xiě)字母表示差異顯著。

圖1地上與地下天敵互作對(duì)烏桕地徑的影響
Fig.1 Effects of interactions between AG and BG natural enemies on the ground diameter ofS.sebiferum

不同小寫(xiě)字母表示差異顯著。

圖2地上與地下天敵互作對(duì)烏桕株高的影響
Fig.2 Effects of interactions between AG and BG natural enemies on the height ofS.sebiferum

地上天敵處理對(duì)烏桕葉片數(shù)形成顯著影響，地下天敵處理及地上、地下天敵互作對(duì)烏桕葉片數(shù)未形成顯著影響 (表1)。癩皮夜蛾和斜紋夜蛾處理組的烏桕葉片數(shù)顯著少于對(duì)照組 (圖3)，而2種天敵間對(duì)烏桕葉片數(shù)的影響無(wú)顯著差異。

不同小寫(xiě)字母表示差異顯著。

圖3地上與地下天敵互作對(duì)烏桕葉片數(shù)的影響
Fig.3 Effects of interactions between AG and BG natural enemies on the leaf number ofS.sebiferum

2.2 天敵互作對(duì)烏桕生物量的影響

地上、地下天敵互作對(duì)烏桕生物量影響的方差分析結(jié)果見(jiàn)表2。由表2可知，地上、地下天敵互作對(duì)烏桕地上生物量、總生物量形成顯著的交互影響 (表2)。南方根結(jié)線蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾處理組及對(duì)照組烏桕的地上生物量、總生物量無(wú)顯著影響，但顯著增加了癩皮夜蛾處理組烏桕的地上生物量及總生物量 (圖4～5)。

表2 地上與地下天敵互作對(duì)烏桕生物量影響的方差分析結(jié)果Table 2 ANOVA results of effects of interactions between AG and BG natural enemies on the biomass of S.sebiferum

方差來(lái)源自由度地上生物量FP地下生物量FP總生物量FP根冠比FP地上取食處理2，532393010266810003?40220024?00390961地下取食處理1，530031086141610047?0090076501660685地上取食×地下取食2，5337610030?0691050634610039?12470296

注：*表示影響顯著。

不同小寫(xiě)字母表示差異顯著。

圖4地上與地下天敵互作對(duì)烏桕地上生物量的影響
Fig.4 Effects of interactions between AG and BG natural enemies on the AG biomass ofS.sebiferum

不同小寫(xiě)字母表示差異顯著。

圖5地上與地下天敵互作對(duì)烏桕總生物量的影響
Fig.5 Effects of interactions between AG and BG natural enemies on the total biomass ofS.sebiferum

地上天敵和地下天敵處理顯著影響了烏桕地下生物量，而地上、地下天敵互作并未對(duì)烏桕地下生物量形成顯著的交互影響 (表2)。與對(duì)照組相比，癩皮夜蛾、斜紋夜蛾均顯著減少了烏桕地下生物量，但2個(gè)處理組間并無(wú)顯著差異。與此相反，南方根結(jié)線蟲(chóng)顯著增加了烏桕地下生物量 (圖6)。地上、地下天敵及其天敵互作對(duì)烏桕根冠比均未形成顯著影響 (表2)。

不同小寫(xiě)字母表示差異顯著。

圖6地上與地下天敵互作對(duì)烏桕地下生物量的影響
Fig.6 Effects of interactions between AG and BG natural enemies on the BG biomass ofS.sebiferum

3 結(jié)論與討論

本研究發(fā)現(xiàn)，在南方根結(jié)線蟲(chóng)脅迫下，癩皮夜蛾對(duì)烏桕株高、地上生物量及總生物量的減少低于沒(méi)有南方根結(jié)線蟲(chóng)的情況，說(shuō)明南方根結(jié)線蟲(chóng)與癩皮夜蛾間形成了一種拮抗效應(yīng)，從而對(duì)烏桕生長(zhǎng)及生物量產(chǎn)生了加性效應(yīng)；而這種抑制效應(yīng)在斜紋夜蛾與南方根結(jié)線蟲(chóng)間并不存在，說(shuō)明地上與地下天敵互作類(lèi)型與昆蟲(chóng)食性相關(guān)[14]。類(lèi)似地，Van Grunsven等[15]發(fā)現(xiàn)地上、地下天敵對(duì)番木瓜 (Caricapapaya) 及獨(dú)行菜 (Lepidiumapetalum) 的生長(zhǎng)產(chǎn)生加性效應(yīng)；而危害根部的蛀蟲(chóng)與危害花朵、種子的昆蟲(chóng)對(duì)羽扇豆 (Lupinusmicranthus) 種子產(chǎn)量具有拮抗效應(yīng)[16]。除了天敵食性，地上與地下天敵間的互作類(lèi)型及其對(duì)植物的影響還受到植物種類(lèi)及基因型、昆蟲(chóng)的取食類(lèi)型及取食順序等多種因素的影響[17-19]。Li等[12]研究不同來(lái)源地的烏桕種群發(fā)現(xiàn)，地上烏桕卷象與紅胸律點(diǎn)跳甲的表現(xiàn)都受到地下天敵的抑制。Huang等[1]研究發(fā)現(xiàn)種內(nèi)促進(jìn)和種間抑制是決定群落地上地下組成和多樣性的關(guān)鍵，同種地上與地下天敵間一般會(huì)相互促進(jìn)，表現(xiàn)為地上成蟲(chóng)的取食提高了地下幼蟲(chóng)的存活率，地下幼蟲(chóng)提高了地上成蟲(chóng)的取食率。然而，異種地上、地下天敵相互作用類(lèi)型較為復(fù)雜，但總體上表現(xiàn)為相互抑制。

研究地上、地下天敵互作下植物的生長(zhǎng)和生物量情況，有助于研究植物應(yīng)對(duì)地上、地下天敵的資源分配及防御策略[20-21]。郭素民[22]在模擬天敵取食的實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，喜旱蓮子草 (Altemantheraphiloxeroides) 在受到去葉處理后將資源更多的投入到地下部分，以供給地上部分資源消耗，維持生長(zhǎng)。而本研究中，地上天敵顯著減少了烏桕地下生物量，而南方根結(jié)線蟲(chóng)取食顯著增加了烏桕地下生物量，說(shuō)明地上天敵對(duì)植物的影響要大于地下天敵，而烏桕能通過(guò)增加根系的生長(zhǎng)來(lái)應(yīng)對(duì)南方根結(jié)線蟲(chóng)脅迫，以增加其對(duì)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)和水分的吸收能力。Huang等[23]發(fā)現(xiàn)被專(zhuān)食性跳甲取食后，與中國(guó)烏桕種群相比，美國(guó)烏桕種群的地上生物量和總生物量更高，說(shuō)明美國(guó)烏桕種群采用了一種“地上優(yōu)先”策略，調(diào)配更多的資源到地上，以提高競(jìng)爭(zhēng)能力和對(duì)地上天敵的耐受性。植食性天敵還能通過(guò)影響植物初級(jí)及次生代謝產(chǎn)物，從而影響其他部位天敵的生長(zhǎng)、發(fā)育及存活[8]。千里光 (Senecioscandens) 在被甘藍(lán)夜蛾 (Mamestrabrassicae) 危害葉片后，會(huì)減少根部吡咯烷生物堿的合成量[24]。感染桔蚜的鼠耳芥 (Arabidopsisthaliana) 會(huì)增加根部羥脂的合成量，并向枝條轉(zhuǎn)運(yùn)，從而增加了危害葉片的桔蚜取食量、身體含水量及繁殖能力[25]。因此，有必要進(jìn)一步研究地上、地下天敵互作對(duì)烏桕不同部位初生、次生代謝產(chǎn)物的影響。

天敵的食性對(duì)植物的生長(zhǎng)及防御水平的影響也很大[26-28]。例如，在新生境中，入侵植物只是逃逸了專(zhuān)食性天敵的危害，而沒(méi)有完全逃逸廣食性天敵，有些入侵植物上甚至?xí)奂嗟膹V食性天敵[17]。因此，入侵植物種群可能會(huì)降低對(duì)專(zhuān)食性天敵的防御，維持或增強(qiáng)對(duì)廣食性天敵的防御[26,28-29]。本研究中，2種不同食性地上天敵對(duì)烏桕生長(zhǎng)及生物量的影響并未檢測(cè)到顯著差異。然而，王毅[27]和Huang等[30]研究發(fā)現(xiàn)烏桕的美國(guó)種群對(duì)專(zhuān)食性天敵的抗性降低、對(duì)廣食性天敵的抗性不變。因此，其他空間天敵或者不同營(yíng)養(yǎng)級(jí)生物的存在可能會(huì)直接或間接地影響植物與天敵互作結(jié)果。此外，寄主植物基因型[21]和天敵口器類(lèi)型 (如咀嚼式口器和刺吸式口器天敵)[31-32]也能對(duì)植物適合度產(chǎn)生不同影響[1-2]。因此，研究不同空間天敵互作下烏桕的生長(zhǎng)及生物量情況，能了解其資源分配策略，并深入闡明植物-天敵互作及協(xié)同進(jìn)化機(jī)制，對(duì)今后更好地開(kāi)發(fā)利用烏桕及其害蟲(chóng)生物防治具有重要的理論指導(dǎo)意義。目前地上、地下互作研究主要集中在植物根部害蟲(chóng)與地上部分生物間互作[6-7,33]，很少對(duì)地上、地下天敵以及更高營(yíng)養(yǎng)級(jí)生物(如寄生生物、降解者、共生微生物、傳粉者)間互作進(jìn)行整合研究[34-35]，未來(lái)應(yīng)加強(qiáng)對(duì)地上、地下天敵互作以及植物與天敵的共同演化的研究[6]，豐富植物與不同空間天敵互作及協(xié)同進(jìn)化理論。

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