寄生蜂適應(yīng)性生殖行為策略的研究進(jìn)展

羅麗林,李 莉

(貴州師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院,貴州 貴陽(yáng) 550025)

昆蟲的生殖行為(Reproductive behavior)是指昆蟲在世代延續(xù)過(guò)程中的一系列動(dòng)作或活動(dòng)[1]。其表現(xiàn)形式多樣,根據(jù)卵子是否受精可分為單性生殖和兩性生殖,其中大多數(shù)昆蟲主要行兩性生殖。昆蟲兩性生殖行為過(guò)程主要包括求偶、交配和產(chǎn)卵等,有的昆蟲在產(chǎn)卵后還有照料、保護(hù)子代等撫育行為[1-2]。對(duì)昆蟲生殖行為的研究是揭示昆蟲演化的前提條件,也是深入了解昆蟲生物學(xué)特性的重要途徑。此外,對(duì)昆蟲生殖行為機(jī)制的研究還可為有害生物的防控另辟蹊徑,如農(nóng)林業(yè)生產(chǎn)上常用的重要害蟲性引誘技術(shù)、迷向技術(shù)、雄性不育技術(shù)等。這些昆蟲行為調(diào)控技術(shù)對(duì)提高害蟲防效和保護(hù)有益天敵等具有重要應(yīng)用價(jià)值。因此,昆蟲生殖行為的理論基礎(chǔ)研究和生產(chǎn)實(shí)踐應(yīng)用研究備受關(guān)注,尤其是在寄生性天敵昆蟲的行為學(xué)研究和應(yīng)用中,因?yàn)榧纳蕴鞌忱ハx的生殖行為直接關(guān)系到其室內(nèi)規(guī)?；敝场⒁巴庾匀环N群繁衍與擴(kuò)散等關(guān)鍵技術(shù)的實(shí)施和效果[3]。

寄生蜂是寄生性天敵昆蟲中的主要類群之一,在農(nóng)林業(yè)有害生物防治中占有重要地位。目前,寄生蜂行為學(xué)研究主要集中在寄生行為、取食行為、學(xué)習(xí)行為等方面,關(guān)于寄生蜂求偶、交配、產(chǎn)卵和撫育等生殖行為方面的研究也較多。從寄生蜂生殖行為的觀察到其行為背后的生理生化機(jī)制研究、從其化學(xué)通訊機(jī)制研究到行為調(diào)控技術(shù)的研發(fā)、從非生物因子對(duì)生殖行為的影響研究到田間釋放技術(shù)的優(yōu)化等等,都取得了一定進(jìn)展,不僅豐富了寄生蜂生殖行為策略的多樣性,還提供了許多寄生蜂行為調(diào)控技術(shù)應(yīng)用的可行性分析和參考。對(duì)寄生蜂生殖行為的觀察在許多種類中都有涉及,求偶、交配行為觀察如苜蓿葉象甲姬蜂(Bathyplectescurculionis)[4]、大腿小蜂(Brachymerialasus和B.intermedia)[5]、紅跗頭甲腫腿蜂(Cephalonomiatarsalis)[6]、煙蚜繭蜂(Aphidiusgifuensis)[7]等,產(chǎn)卵行為觀察如麗蚜小蜂(Encarsiaformosa)[8]、半閉彎尾姬蜂(Diadegmasemiclausum)[3]、蝶蛹金小蜂(Pteromaluspuparum)[9]等。其中,求偶作為寄生蜂生殖行為的開(kāi)端,在生殖行為中占據(jù)重要地位,因此對(duì)寄生蜂尋找配偶過(guò)程中化學(xué)信息聯(lián)系的研究成為熱點(diǎn),如Collatz等[10]對(duì)紅跗頭甲腫腿蜂求偶行為中的化學(xué)信息物質(zhì)進(jìn)行研究,發(fā)現(xiàn)月桂醛(Dodecanal)作為該種寄生蜂的性信息素調(diào)節(jié)其求偶交配行為,Itadani等[11]對(duì)螟蛉瘤姬蜂(Itoplectisnaranyae)尋找配偶中的化學(xué)信息也做了研究。由于寄生蜂與寄主的關(guān)系密不可分,因此,寄生蜂的生殖行為還會(huì)受到寄主體表化學(xué)信息物質(zhì)的影響。除了化學(xué)因素以外,物理和生物因素也可影響寄生蜂的生殖行為,如環(huán)境溫度會(huì)影響半閉彎尾姬蜂后代性比,在15～25 ℃時(shí),母蜂產(chǎn)生雌性后代的比例較高,高于25 ℃后,后代雌蜂所占比例明顯降低[12]；桿菌Arsenophonusnasoniae可誘導(dǎo)麗蠅蛹集金小蜂(Nasoniavitripennis)的產(chǎn)雌孤雌生殖[13]。

為了充分了解不同種類寄生蜂的生殖行為特點(diǎn),主要通過(guò)比較不同生活習(xí)性的寄生蜂,特別是單寄生蜂和群集寄生蜂在生殖行為上的差異,總結(jié)寄生蜂生殖行為的主要表現(xiàn)形式、影響因素和適應(yīng)性意義,并結(jié)合寄生蜂生殖行為策略研究現(xiàn)狀,展望寄生蜂行為調(diào)控技術(shù)運(yùn)用于農(nóng)林害蟲生物防治的前景與價(jià)值。

1 寄生蜂的生活習(xí)性與生殖行為多樣性

寄生蜂生殖行為的多樣性與寄生蜂的種類和習(xí)性密切相關(guān)。根據(jù)寄生蜂產(chǎn)卵位置及其幼蟲取食習(xí)性不同,分為內(nèi)寄生蜂(Endoparasitoid,寄生蜂卵產(chǎn)在寄主體內(nèi),幼蟲孵化后直接取食寄主組織并在寄主體內(nèi)完成發(fā)育)和外寄生蜂(Ectoparasitoid,寄生蜂卵產(chǎn)在寄主體外,幼蟲孵化后始終在寄主體外取食)[14]。根據(jù)寄生蜂寄生行為對(duì)寄主生理狀態(tài)產(chǎn)生的影響,可分為抑性寄生蜂(Idiobiont parasitoid,雌蜂在產(chǎn)卵過(guò)程中將毒素注入寄主體內(nèi),導(dǎo)致寄主麻醉或停止發(fā)育,直至死亡)和容性寄生蜂(Koinobiont parasitoid,寄生蜂寄生寄主后,寄主可持續(xù)發(fā)育并產(chǎn)生免疫反應(yīng))[14]。此外,從寄生時(shí)寄生蜂數(shù)量多少來(lái)看,還可分為單寄生蜂(Solitary parasitioid)和群集寄生蜂(Gregarious parasitoid),前者的配偶資源較為有限,競(jìng)爭(zhēng)激烈,而后者通常在一頭寄主上產(chǎn)生多個(gè)后代,易形成近親交配(Sib mating)和局域配偶競(jìng)爭(zhēng)(Local mate competition,LMC)[15-16]。

2 寄生蜂生殖行為的表現(xiàn)形式

2.1 求偶行為

大多數(shù)寄生蜂雄蜂在求偶活動(dòng)中占據(jù)主導(dǎo)地位,表現(xiàn)出一系列吸引異性的行為。寄生蜂求偶行為通常包括追趕、觸角接觸(Antennal touch)和拍擊(Antennal drum)、試圖交配(Attempted copulation)等[17],如單寄生蜂漿角蚜小蜂(Eretmoceruseremicus)和蒙氏漿角蚜小蜂(E.mundus)[18]、麗蚜小蜂[8]、棉鈴蟲齒唇姬蜂(Campoletischlorideae)[19]。除此之外,有些寄生蜂還會(huì)表現(xiàn)出一些特殊行為,如單寄生蜂苜蓿葉象甲姬蜂雄蜂的“跳舞(Dancing)”(雄蜂快速轉(zhuǎn)動(dòng),翅與胸呈45°并伴隨有短幅振動(dòng))[4],又如單寄生蜂B.lasus和B.intermedia雄蜂的“搖擺(Swaying)”(觸角呈45°豎起,身體左右搖擺)[5]；群集寄生蜂C.hyalinipennis雄蜂還有點(diǎn)頭(Head nodding)、足在雌蜂腹部?jī)蓚?cè)有節(jié)律收縮等行為[20]；內(nèi)寄生蜂Syrphoctonustarsatorius雄蜂求偶時(shí)觸角卷曲纏繞雌蜂的觸角呈雙螺旋狀[21]。

2.2 交配行為

寄生蜂的交配行為多樣,交配次數(shù)也因種而異。大多數(shù)寄生蜂的雄蜂先于雌蜂羽化,并主動(dòng)尋找其配偶。有的寄生蜂雄蜂會(huì)群集在雌蜂繭蛹周圍,等待雌蜂羽化,在一些具有聚集習(xí)性的寄生蜂種類中尤為突出,如寄生鱗翅目、鞘翅目等蛀干害蟲的寄生蜂[22]。有些寄生蜂的雄蜂羽化后會(huì)表現(xiàn)出相互打斗或毀掉其他未羽化雄性蛹等行為,以爭(zhēng)奪配偶資源及交配機(jī)會(huì)[23]。例如,楊氏榕樹(shù)金小蜂(Diaziellayangi)雄蜂用口器相互撕咬,完成交配后的雌蜂再遇到雄蜂時(shí)會(huì)迅速離去以避免第2次交配[24]。此外,大多數(shù)群集寄生蜂雌蜂可行多次交配,如麗蠅蛹集金小蜂[25]、管側(cè)溝繭蜂(Microplitistuberculfer)[26]、C.hyalinipennis[20]。而單寄生蜂雌蜂在一生中通常僅能交配1次[27],如蠅蛹金小蜂(Pachycrepoideusvindemmiae)[28]、螟蛉瘤姬蜂[11]、棉鈴蟲齒唇姬蜂[19]、米象金小蜂(Lariophagusdistinguendus)[29]、廣大腿小蜂(B.lasus)[5]等。

無(wú)論是單寄生蜂還是群集寄生蜂,交配持續(xù)時(shí)間均較短。單寄生蜂蠅蛹金小蜂交配持續(xù)時(shí)間僅有2.62 s[28],廣大腿小蜂交配持續(xù)時(shí)間僅為8 s,同屬的B.intermedia交配持續(xù)時(shí)間為7～12 s[5],棉鈴蟲齒唇姬蜂交配持續(xù)時(shí)間較長(zhǎng),但也只有162 s；群集寄生蜂管側(cè)溝繭蜂的交配持續(xù)時(shí)間為4～6 s[26]。

2.3 產(chǎn)卵行為

寄生蜂的產(chǎn)卵行為也因種而異,其雌成蜂的產(chǎn)卵方式、歷時(shí)和數(shù)量與寄主的特點(diǎn)密切相關(guān)。例如,內(nèi)寄生蜂玉米螟赤眼蜂(Trichogrammaostriniae)雌蜂能根據(jù)寄主的大小調(diào)節(jié)產(chǎn)卵數(shù)量,并通過(guò)產(chǎn)卵行為控制子代性比[30]。外寄生蜂將卵產(chǎn)在寄主體表,如管氏腫腿蜂(Sclerodermusguani)雌蜂產(chǎn)卵時(shí),用足抓緊寄主、腹部左右摩擦、伸出產(chǎn)卵器前后滑動(dòng)、腹部拱起將卵粒產(chǎn)出[31]。群集寄生蜂雌蜂對(duì)寄主大小、發(fā)育狀態(tài)等有選擇性[32-33],如蝶蛹金小蜂在大型寄主體內(nèi)產(chǎn)較多的卵和高比例的雌性后代[34]。此外,寄生蜂自身的體型也會(huì)影響其產(chǎn)卵決策,如蝶蛹金小蜂個(gè)體較大的雌蜂所產(chǎn)的窩卵數(shù)較多[9]；又如淡足缺肘反顎繭蜂(Aphaeretapallipes)體型較大的雌蜂所產(chǎn)窩卵數(shù)較多,但其近源種日內(nèi)瓦缺肘反顎繭蜂(A.genevensis)雌蜂所產(chǎn)窩卵數(shù)卻與體型大小呈反比[35]。

2.4 撫育行為

對(duì)有的寄生蜂而言,親代撫育是生殖行為的延續(xù)和重要組成部分[36]。一些寄生蜂的母蜂產(chǎn)卵后,為提高其子代的存活和發(fā)育狀況會(huì)表現(xiàn)出協(xié)助取食、搬運(yùn)、協(xié)助羽化等一系列行為[37-38],這是半社會(huì)性昆蟲重要特征之一,也是寄生蜂應(yīng)對(duì)復(fù)雜環(huán)境的重要適應(yīng)性生殖策略[39-40]。寄生蜂的親代撫育行為目前僅在腫腿蜂屬中發(fā)現(xiàn),研究表明,棱角腫腿蜂(Goniozusnephantidis)雌蜂會(huì)一直守在后代身旁直至羽化,以保護(hù)后代免遭重寄生、多寄生和同種之間的競(jìng)爭(zhēng)[41]；哈氏腫腿蜂(S.harmandi)和管氏腫腿蜂具有相類似的撫育行為,它們的母蜂在子代發(fā)育過(guò)程中會(huì)表現(xiàn)出清潔寄主、搬運(yùn)卵或幼蟲、將子代搬離發(fā)霉或變質(zhì)的寄主體、協(xié)助子代羽化等一系列撫育行為[42]。據(jù)報(bào)道,管氏腫腿蜂雌成蜂的搬運(yùn)行為還具有節(jié)律性[43],主要發(fā)生在老熟幼蟲期。另外,該種雌成蜂還會(huì)清除發(fā)育不良的子代卵粒或幼蟲,以確保其余子代正常發(fā)育所需的食物和微棲境,還能降低被球孢白僵菌(Beauveriabassiana)等微生物天敵侵染的風(fēng)險(xiǎn),有效提高子代的存活率[42,44-45]。

3 影響寄生蜂生殖行為的因素

3.1 物理因素

復(fù)眼和觸角作為寄生蜂主要的光感受器官和嗅覺(jué)、觸覺(jué)感受器官,影響寄生蜂配偶搜索、識(shí)別和求偶等行為過(guò)程。陸劍鋒等[46]用水溶性黑色素涂抹蛹寄生蜂嚙小蜂(Tetrastichussp.)的復(fù)眼,觀察發(fā)現(xiàn)雄蜂復(fù)眼被涂抹后,騎上雌蜂、敲打雌蜂觸角和完成交配的次數(shù)明顯減少,這說(shuō)明視覺(jué)對(duì)嚙小蜂雄蜂的求偶行為有很大影響,但視覺(jué)對(duì)雌蜂無(wú)顯著影響。辛星[47]采用同樣的方法對(duì)椰心葉甲嚙小蜂(T.brontispae)雙側(cè)復(fù)眼進(jìn)行涂抹,得出了相同的結(jié)果。

3.2 化學(xué)因素

3.2.1 性信息素 性信息素是寄生蜂尋找和識(shí)別配偶的重要紐帶。寄生蜂性信息素通常由雌蜂產(chǎn)生,如Syndipnusrubiginosus雌蜂釋放性信息素Ethyl (Z)-9-hexadecenoate[48]；紅跗頭甲腫腿蜂雌蜂釋放的性信息素為十二醛(Dodecanal)[10]；米象金小蜂也是由雌蜂產(chǎn)生信息素引誘雄蜂,主要成分為Heptacosane,3-methyl[29]。但有的雄蜂也能產(chǎn)生性信息素,如群集寄生蜂麗蠅蛹集金小蜂的雄蜂通過(guò)釋放(4R,5R)-和(4R,5S)-5-hydroxy-4-decanolide(HDL)來(lái)吸引未交配雌蜂[49]；腫腿蜂Laeliusutilis也是由雄蜂釋放性信息素[50]。此外,性信息素還可能由蛹產(chǎn)生,如內(nèi)寄生蜂螟卵嚙小蜂(Tetrasichusschoenobii)[51]。

性信息素可分為揮發(fā)性和非揮發(fā)性2種。單寄生蜂通常釋放揮發(fā)性的信息素,如日光蜂、小蜂、癭蜂、金小蜂、Scelionidae、小繭蜂、姬蜂、寡節(jié)小蜂和赤眼蜂大多數(shù)信息素是揮發(fā)性的[52-53]。然而,對(duì)于群集寄生蜂,交配通常在羽化場(chǎng)所,信息素多以半揮發(fā)性或非揮發(fā)性物質(zhì)為主[15]。由于群集寄生蜂中的交配競(jìng)爭(zhēng)十分激烈,為了迷惑對(duì)手,以確保雄蜂能夠有效交配或授精成功,剛交配過(guò)的雄蜂會(huì)模仿雌蜂釋放性信息素吸引同種雄蜂,表現(xiàn)出欺騙性的交配策略,如繭蜂科的Cotesiarubercula[54]。

3.2.2 寄主利他素 除了雌蜂或雄蜂釋放的信息素影響外,寄主及其寄主植物的揮發(fā)性物質(zhì)也能調(diào)節(jié)寄生蜂的求偶、交配和產(chǎn)卵等生殖行為。例如,當(dāng)倉(cāng)蛾姬蜂(Venturiacanescens)雌蜂在寄主氣味源背景條件下,其雄蜂搜索配偶的效率明顯提高[55]。此外,Li等[56]發(fā)現(xiàn),管氏腫腿蜂雌、雄蜂均對(duì)寄主氣味源產(chǎn)生明顯的正趨向反應(yīng),這可能成為尋找配偶或交配場(chǎng)所的重要線索,不僅避免在生殖行為方面投入更多成本(合成特殊的性信息素),增加雄蜂有效尋找配偶的概率,還有利于聚集生活習(xí)性寄生蜂親代與子代之間的化學(xué)信息交流。

3.3 生物因素

3.3.1 資源競(jìng)爭(zhēng) 群集寄生蜂的交配常發(fā)生在有限的棲境和親屬間,交配時(shí)雄性個(gè)體間存在爭(zhēng)奪交配資源而進(jìn)行的競(jìng)爭(zhēng)——局部配偶競(jìng)爭(zhēng),并且經(jīng)常發(fā)生在兄弟間,這顯然會(huì)降低親代雌性的適合度。例如,榕小蜂Micranisaralianga雄蜂在爭(zhēng)奪配偶時(shí)通常會(huì)發(fā)生激烈的打斗,有時(shí)失敗的一方甚至?xí)粚?duì)方咬死；而榕小蜂Walkerellasp.雄蜂的打斗通常都是致命的[57]。這會(huì)引起母蜂偏向產(chǎn)生更多比例的雌性后代。

3.3.2 體內(nèi)共生菌 大多數(shù)寄生蜂雌蜂行兩性生殖可產(chǎn)生兩性后代,孤雌生殖雌蜂通常產(chǎn)生雄性后代,而某些寄生蜂因其體內(nèi)共生菌的存在也可行產(chǎn)雌孤雌生殖。如Wolbachia菌能夠誘導(dǎo)麗蚜小蜂、Diaphorencyrtusaligarhensise、赤眼蜂等種類的產(chǎn)雌孤雌生殖,蒙氏漿角蚜小蜂的產(chǎn)雌孤雌生殖也是由Wolbachia菌引起[58-59]。除了引起寄生蜂的產(chǎn)雌孤雌生殖外,Wolbachia菌還可提高寄生蜂個(gè)體的生殖力,如Vavre等[60]發(fā)現(xiàn),摩洛哥赤眼蜂(T.bourarchae)含Wolbachia菌時(shí)的生殖力是同種不含Wolbachia菌的2倍。

4 小結(jié)與討論

在行為生態(tài)學(xué)中,策略指生物在進(jìn)化過(guò)程中衍生出一套具有遺傳基礎(chǔ)的決策規(guī)則。其中,生殖行為策略是寄生蜂生活史進(jìn)化生物學(xué)的重要特征之一。寄生蜂的求偶、交配和產(chǎn)卵等生殖行為表現(xiàn)形式復(fù)雜多樣,這是寄生蜂對(duì)寄主及其棲息環(huán)境的適應(yīng)策略。通過(guò)對(duì)比不同習(xí)性寄生蜂的生殖行為特點(diǎn)可以看出,絕大多數(shù)單寄生蜂、群集寄生蜂均會(huì)釋放性信息素,交配歷時(shí)較短,可產(chǎn)多頭卵粒；但單寄生蜂往往會(huì)有較復(fù)雜的求偶行為,大多釋放揮發(fā)性性信息素,且雌蜂僅交配一次；而群集寄生蜂雌蜂可行多次交配,傾向于借助半揮發(fā)性或非揮發(fā)性信息素；有的群集寄生蜂,如腫腿蜂還具有雌性撫育的行為。另外,寄生蜂這些生殖行為上的差異可能會(huì)成為寄生蜂種間生殖隔離的因素,即使是相同行為也可能因行為發(fā)生的頻率、次數(shù)等存在差異而引起生殖隔離。研究表明,Muscidifurax屬的寄生蜂求偶時(shí)均表現(xiàn)出翅的振動(dòng),但不同種則會(huì)因翅振動(dòng)的振幅、速度和持續(xù)時(shí)間不同而產(chǎn)生生殖隔離[61]；近緣種漿角蚜小蜂和蒙氏漿角蚜小蜂由于觸角拍擊次數(shù)或頻率不一而導(dǎo)致2個(gè)種的生殖隔離[18]。

群集寄生蜂的雌蜂通?？尚卸啻谓慌?這可能是因?yàn)閱未谓慌錄](méi)有獲得足夠的精子使卵完全受精,雌蜂趨向多次交配以補(bǔ)充精子[61]。例如,豆象金小蜂(Dinarmusbasalis)的多次交配行為就表現(xiàn)為精子補(bǔ)充[62]。同時(shí),雌蜂的多次交配也可能是精子競(jìng)爭(zhēng)的結(jié)果。精子競(jìng)爭(zhēng)是昆蟲進(jìn)行性選擇的一種內(nèi)在機(jī)制[63]。在多次交配的寄生蜂中,不同雄蜂精子的授精概率并不相同,如一種姬蜂Diadromuspulchellus的卵子傾向于同首次交配雄蜂的精子結(jié)合[64]。此外,由于群集寄生蜂在單個(gè)寄主體內(nèi)或體外往往存在多頭后代,親屬間存在配偶競(jìng)爭(zhēng),雌蜂多次交配可能會(huì)有助于減少這種競(jìng)爭(zhēng)[27]。

寄生蜂為了適應(yīng)外部環(huán)境和內(nèi)部生理狀態(tài),產(chǎn)生多變的生殖行為策略。寄生蜂的生殖與其寄主密切相關(guān),“寄主大小-質(zhì)量(Host size-quality)”假說(shuō)預(yù)測(cè),寄生蜂在大型寄主上產(chǎn)較多雌性后代,而在小型寄主上產(chǎn)較多雄性后代[65],如豆象金小蜂[66]。此外,內(nèi)部生理狀態(tài)如交配與否也會(huì)影響寄生蜂的生殖行為,如蚜小蜂科一些種類,未交配雌蜂將卵產(chǎn)到已被同種寄生的寄主體內(nèi),造成重寄生,其后代為雄性；交配雌蜂則將卵產(chǎn)到未被寄生的寄主體內(nèi),其后代為雌性[67]。還有一些蚜小蜂將受精卵產(chǎn)到蠟蚧類寄主體內(nèi),且發(fā)育為雌性后代,而將未受精卵產(chǎn)到鱗翅目類寄主體內(nèi),且發(fā)育為雄性后代[68]。

對(duì)寄生蜂生殖行為的研究具有重要理論意義,也可為探索將調(diào)控寄生蜂生殖行為運(yùn)用于生物防治的關(guān)鍵技術(shù)奠定基礎(chǔ),從而提高釋放寄生蜂防控重要農(nóng)林害蟲的效果[69-70]。同時(shí),可以利用現(xiàn)代生物技術(shù)和先進(jìn)分析儀器,從寄生蜂的生理、生化、遺傳和神經(jīng)等多方面著手,更進(jìn)一步地揭示寄生蜂生殖行為的內(nèi)在機(jī)制,為寄生蜂行為調(diào)控技術(shù)的開(kāi)發(fā)與利用提供新思路、新方法和新技術(shù)。