上海地區(qū)男男性行為者肛門部位尖銳濕疣HPV分型特征及口腔部位HPV感染情況研究

成媛媛石梅錢伊弘周平玉,*

1.安徽醫(yī)科大學上海皮膚病臨床學院（上海 200050）；2.上海市皮膚病醫(yī)院

上海地區(qū)男男性行為者肛門部位尖銳濕疣HPV分型特征及口腔部位HPV感染情況研究

成媛媛1石梅2錢伊弘2周平玉1,2*

1.安徽醫(yī)科大學上海皮膚病臨床學院（上海 200050）；2.上海市皮膚病醫(yī)院

目的 調查上海地區(qū)男男性行為者（MSM）肛門部位[包括肛周和（或）肛管]尖銳濕疣（CA）與口腔部位人類乳頭瘤病毒（HPV）的感染情況和亞型特征。方法 對上海市皮膚病醫(yī)院性病門診2013年10月至2017年1月期間就診的肛門尖銳濕疣的MSM人群進行入組，采集病史及相關部位的脫落細胞樣本，進行HPV 基因型別分析。結果 入組的162例研究對象，肛門部位尖銳濕疣部位HPV以多重型別感染最為常見，占63.58%（103/162），絕大多數(shù)為二重感染（24.69%，40/162）和三重感染（32.10%，52/162）。肛門部位高危型別HPV的感染率為53.09%（86/162）。各高危型別HPV的檢出率較高的依次為HPV52型（17.28%）、HPV33型（17.28%）和HPV16型（15.43%）?？谇徊课籋PV感染陽性檢出率為36.42%（59/162），合并口腔尖銳濕疣患者10例（6.17%，10/162）?？谇徊课慌c肛周肛管CA部位HPV檢出率相比，單一型別、二重型別和三重型別HPV感染均有差異（P＜0.05）。與肛周、肛管尖銳濕疣部位HPV優(yōu)勢高危型相比，口腔部位陽性檢出率較高的HPV感染型別除了16型、52型和33型，還有31型和58型，高危型分布較分散。結論 上海地區(qū)MSM肛周或肛管尖銳濕疣者的口腔部位HPV感染率較高，且口腔部位HPV高危型別與肛門部位有差異，因此需加強對口腔HPV感染情況的重視。HPV感染的早期診治和HPV疫苗的預防性接種，能有效的預防和控制HPV感染及其導致的性傳播疾病及相關腫瘤的發(fā)生。

α乳頭狀瘤病毒屬; 尖銳濕疣; 基因型; 同性戀, 男性; 流行病學

人類乳頭瘤病毒（human papillomavirus, HPV）感染是目前流行最廣泛的性傳播感染之一，人群中HPV的感染率很高[1]。尖銳濕疣(condyloma acuminata, CA)是HPV感染后最常見的疾病類型，發(fā)病率逐年上升，已躍居我國性傳播疾病前三位之列[1]。

研究顯示，導致產(chǎn)生與HPV6、11型等低危型HPV相關的肛門生殖器尖銳濕疣以及與HPV16等其他高危型HPV相關的肛門直腸癌，尤其在男男性行為者（men who have sex with men，MSM）中這種現(xiàn)象更為常見[2]。研究指出，肛門生殖器部位CA 的HPV感染的優(yōu)勢低危型別為6型和11型[3,4]，優(yōu)勢高危型別為16型、33型和52型[5]。有文獻指出，多重HPV感染往往與肛門癌密切相關[6]，多重HPV感染更有可能存在高危HPV型別[7]，與肛門癌相關的高危型HPV最常見的為HPV16型和18型[8]。

有研究表明，與肛門生殖器相關的高?；虻臀PV型別和鼻咽、口咽及口腔黏膜疾病也有關系[9]。口腔黏膜可以作為HPV的儲存庫，HPV感染后可以長期潛伏，亦可引起口腔黏膜的良性損害，最常見的是尋常疣、尖銳濕疣和局灶性上皮增生[10,11]。HPV相關的口腔尖銳濕疣在普通人群中發(fā)病率為0.5%[12]，中國有限的流行病學研究顯示在中國人群中HPV感染為口腔鱗狀細胞癌發(fā)生的重要危險因素[13]。

本研究采用流式熒光法HPV分型檢測技術，對上海市皮膚病醫(yī)院性病門診MSM肛門尖銳濕疣部位進行HPV型別檢測，同時對口腔部位進行HPV型別檢測，分析肛門尖銳濕疣的 HPV感染型別，口腔HPV的感染情況， 討論HPV亞型在肛周或肛管CA及口腔部位中感染型別的分布及其差異。

材料和方法

一、研究對象

入組標準：來自上海市皮膚病醫(yī)院性病門診就診為（1）男男性行為者；（2）診斷為肛門部位[包括肛周和（或）肛管部位]尖銳濕疣患者。

臨床資料采集：入組對象的個人史、性行為史、性病史，并取得知情同意。

生物樣本采集：（1）用采集刷刷取肛門尖銳濕疣部位脫落細胞，將其放入裝有細胞保存液（貨號為PF04X011）的洗脫管中，用于HPV檢測和型別分析；（2）口腔部位的脫落細胞采集方法同肛門部位，采集部位為口腔側壁，若發(fā)現(xiàn)有口腔尖銳濕疣，則采集疣體部位。

二、HPV檢測與分型

本研究采用的HPV檢測方法為流式熒光雜交法，使用的試劑盒為上海透景生物科技公司生產(chǎn)的人乳頭瘤病毒核酸分型檢測試劑盒（流式熒光雜交法），該試劑盒可定性的檢測脫落細胞中的HPV核酸，并分型檢測27種HPV亞型（包括HPV6，11，16，18，26，31，33，35，39，40，42，43，44，45，51，52，53，55，56，58，59，61，66，68，81，82，83)。將脫落細胞樣本按說明書進行處理，經(jīng)由多重PCR和雜交孵育后于流式熒光檢測儀上檢測，當某種HPV型別特異性探針的信號大于等于150，即可判斷為該型別陽性。

三、統(tǒng)計學分析

采用SPSS 17.0統(tǒng)計軟件進行統(tǒng)計分析，率的比較用卡方檢驗，P＜0.05認為差異具有統(tǒng)計學意義。

結果

一、入組研究對象基本情況

本研究納入了162例診斷為肛門尖銳濕疣MSM，并愿意參加本研究的研究對象（表1），年齡中位數(shù)為31歲（18～59歲），其中20～39歲的研究對象占70.99%。未婚者占81.48%。其中22例（13.58%）同時有異性性行為。研究對象性伴不固定占大部分（79.63%）。大部分MSM肛交時會使用安全套（88.89%），但并非每次使用。全部研究對象口交時均未使用安全套。追蹤到尖銳濕疣病程的研究對象數(shù)為103例（病程范圍：0.5～18個月），其中超過半數(shù)（52.43%）的研究對象病程在3個月內。合并人類免疫缺陷病毒（human immunodef ciency virus, HIV）感染者為79例（48.77%）。

表1 研究對象的一般資料

二、162例MSM肛門尖銳濕疣部位HPV感染型別分類

162例MSM肛門CA部位的HPV感染型別分類見表2?？梢姸嘀馗腥菊?3.58% (103/162)，以二重感染（24.69%，40/162）及三重感染（32.10%，52/162）多見。二重感染中，HPV6型+52型共感染發(fā)生率最高（22.50%，9/40）；三種混合型別感染中，以HPV6型+16型+33型共感染發(fā)生率最高（7.69%，4/52）。單一亞型感染占36.42%（59/162），其中HPV6（61.02%，36/59）和HPV11（30.51%，18/59）為優(yōu)勢型。HPV高危型感染的研究對象占總研究對象的53.09%（86/162）。

表2 162 例MSM肛門CA部位HPV型別分析

若假設此162例肛門CA患者預先接種HPV疫苗可以發(fā)現(xiàn)在此研究人群中，能被四價疫苗（HPV 6/11/16/18）全覆蓋的研究對象數(shù)為56例，占總研究對象的34.57%；能被九價疫苗（HPV 6/11/16/18/31/33/45/52/58）全覆蓋的研究對象數(shù)為93例，占總研究對象的57.41%，兩種疫苗的覆蓋率在統(tǒng)計學上有顯著性差異（P＜0.001）。

將研究對象肛門CA部位HPV感染的所有型別進行統(tǒng)計，多重感染者各型別的陽性次數(shù)重復計數(shù)（圖1），可見高危HPV亞型的陽性檢出率較高者為HPV52型（17.28%，28/162）、HPV33型（17.28%，28/162）和HPV16型（15.43%，25/162）。低危HPV亞型的陽性檢出率較高的型別為HPV6型（66.05%，107 /162）和HPV11型（29.01%，47/162）。

三、研究對象的口腔HPV感染情況

所有研究對象均同時采集了口腔部位相關樣本進行了HPV檢測和型別分析，發(fā)現(xiàn)59例同時有口腔HPV感染，陽性檢出率為36.42%（59/162），同時合并有口腔尖銳濕疣的患者為10例（6.17%，10/162）。此59例MSM的肛周、肛管CA部位和口腔部位HPV感染型別情況見表3。

圖1 162 例MSM肛周或肛管CA部位HPV感染型別分析

表3 59 例MSM肛周或肛管CA部位與口腔部位HPV感染型別

對此59例研究對象的肛門CA部位和口腔部位的HPV型別進行比較分析，可見兩部位HPV感染型別完全相同的研究對象為7例，占總數(shù)的11.86%（7/59）；口腔部位HPV感染型別包含在肛門CA部位HPV感染型別中的研究對象占16.95%（10/59）；兩部位有交叉HPV型別感染的占15.25%（9/59）；兩部位HPV型別完全不同的研究對象為33例，占55.93%（33/59）。將10例肛門CA合并口腔CA的研究對象兩部位疣體的HPV型別進行比較分析，可見兩部位CA疣體HPV型別完全相同的研究對象為1例，占總數(shù)的10.00%（1/10）；口腔CA疣體HPV型別包含在肛門CA疣體HPV型別中的研究對象占20.00%（2/10）；兩部位有交叉HPV型別的占20.00%（2/10）；兩疣體HPV型別完全不同的研究對象為5例，占50.00%（5/10）。

兩部位的HPV感染型別比較可以發(fā)現(xiàn)，相較于肛門CA部位以多重HPV型感染情況多見（42.37%，25/59），口腔部位以單一型別HPV感染占優(yōu)勢（79.66%，47/59，P＜0.001）。將此59例研究對象的肛門CA部位和口腔部位HPV感染的所有型別進行統(tǒng)計，多重感染者各型別的陽性次數(shù)重復計數(shù)。結果顯示，高危HPV型別在兩部位中的分布存在差異：在肛周或肛管CA部位，高危型HPV陽性檢出率以16型（20.34%，12/59）、52型（20.34%，12/59）和33型（18.64%，11/59）占優(yōu)勢，高危型相對集中；而在口腔部位，則以HPV16型（8.47%，5/59）、31型（8.47%，5/59）、33型（6.78%，4/59）、52型（5.08%，3/59）、58型（5.08%，3/59）占優(yōu)勢，高危型別相對分散，在52型檢出率上兩部位存在差異（P＜0.05）?？偟膩碚f，有口腔HPV高危型別感染的研究對象占總59例研究對象的42.37%（25/59）。而對于低危型別的陽性檢出率，兩部位均以HPV6型（肛門CA部位：66.10%，39/59，口腔部位：40.68%，24/59）及HPV11型（肛門CA部位：32.20%，19/59，口腔部位：27.12%，16/59）為優(yōu)勢型，在HPV6型的檢出率上，肛門CA部位明顯高于口腔部位（P＜0.01），在HPV11型的檢出率上兩者無差異。

討論

肛門生殖器尖銳濕疣多由低危型HPV感染引起，最常見的為HPV6型與11型[14-16]。本研究的162例MSM肛周或肛管CA部位檢出的低危型HPV型別以HPV6型和11型為優(yōu)勢型。但并非尖銳濕疣部位僅為低危型HPV單一感染，我們的研究發(fā)現(xiàn)CA部位的HPV感染型別多為多重型別感染，占63.58%，且常見低危型HPV合并高危型HPV感染。國內的研究表明，北京地區(qū)合并HIV感染的MSM肛門部位HPV感染的常見高危型別為16型、45型、52型和18型[17]；深圳地區(qū)MSM肛門部位HPV高危型別以16型、18型、52型、58型為優(yōu)勢型[18]；泰國地區(qū)MSM肛門部位最常見的高危HPV型別為16型、51型和58型[19]；Lee等在2016年的一項研究示HPV16型、18型、58型為韓國地區(qū)合并HIV感染的MSM肛門部位最常見的高危HPV型別[20]。本研究中上海地區(qū)MSM肛周或肛管CA部位高危型HPV最常見型別為HPV52型、33型和16型，與本地區(qū)肛門部位HPV常見高危型別的文獻報道一致[5]，與國內外相同研究人群的各項研究均有差異，示HPV感染型別可能存在地域差異。

近年來，無保護的口腔性行為已成為各種性傳播疾病的傳播途徑，包括HPV感染[21]。大多數(shù)的研究顯示口咽部人乳頭狀瘤病毒的流行率在5%左右[22]，這個感染率可能被低估了，因為大多數(shù)研究口腔采樣部位僅為頰黏膜或舌頭，而人乳頭狀瘤病毒主要駐留在扁桃體隱窩或舌底部[23]，這可能與腭扁桃體和舌扁桃體的基底角質細胞直接暴露于扁桃體隱窩有一定關系。我們所有研究對象中口腔HPV的感染率為36.42%（59/162），文獻中各國MSM口腔HPV的檢出率在8.4%～24.4%之間[24-28]，我們的口腔HPV感染率較高的原因與研究對象均為肛門CA患者有關。HPV13型、32型為口腔特異的HPV型別[29]，但本研究未檢測此兩種型別，故無法調查此兩種型別在上海市MSM中的分布情況，為本研究的局限性。大量研究發(fā)現(xiàn)HPV16型是口腔中最常見的基因型，其陽性檢出率一般在3～4.7之間[24-26]。本研究中口腔部位HPV感染亞型最常見的為HPV6型和11型，高危型中最常見為16型、31型，其次為33型、52型和58型，口腔部位高危型分布相對分散，可能與研究對象總例數(shù)較少有關。Van Rijn的一項研究指出[30]，口腔部位高危HPV型別按檢出率大小依次為16型、33型、52型、18型、31型、45型和58型，我們的研究結果與其有差異，本研究口腔部位在18型、45型上的檢出率低，可能與地域差異有關。

合并口腔HPV感染的研究對象其肛門CA部位的高危型HPV以16型、52型和33型為優(yōu)勢型，兩部位HPV高危型的分布存在差異，與2015年King等的一項研究結果一致，兩部位HPV型別無一致性[31]。但無論肛周肛管部位還是口腔部位， 16型、33型和52型這三個亞型均為優(yōu)勢高危型別，提示口腔HPV感染極大的可能與口交有關，使得口腔部位HPV感染亞型與肛門生殖道感染常見HPV感染亞型有交叉，生殖道HPV感染一定程度上增加了口腔HPV感染的風險[32]。與肛門CA部位不同的是，口腔部位存在31型、58型亦為優(yōu)勢型，且兩者均為高危型，由此可見口腔部位HPV的感染情況更加值得重視。兩部位的感染型別不同亦可能與取材部位病變類型不同有關，肛門部位為疣體，而口腔部位則主要為HPV隱性感染。

本研究顯示，入組對象肛交時使用安全套的頻率極低，每次均使用的人群僅占0.62%；口交時的安全套使用率更是為0，安全套的使用在MSM者中并不普及和規(guī)范，故在MSM群體營造安全套使用的大氛圍，增強安全套使用的社會規(guī)范意識極為重要。由于HPV的感染很多情況下是一過性的，且本研究對研究對象口交發(fā)生和采樣的時間等信息未采集，故無法準確的代表口腔HPV的感染情況。我們的調查僅僅代表了來我院門診就診的男性性病患者的HPV感染與分型情況，而且合并口腔HPV感染的病例數(shù)較少，再加上可能存在患者的回憶偏差和病例的選擇性偏倚，為本研究的局限性。

目前已上市的HPV疫苗主要有3種：（1）二價疫苗（卉研康，Cervarix，英國葛蘭素史克藥廠，HPV16/18型）；（2）四價疫苗（加衛(wèi)苗，Gardasil，美國默沙東藥廠，HPV6/11/16/18型）；（3）九價疫苗（加衛(wèi)苗9，Gardasil-9，美國默沙東藥廠，HPV6/11/16/18/31/33/45/52/58型）[33]，其中二價疫苗只適用于女性，四價疫苗與九價疫苗可用于男性。九價HPV疫苗是目前覆蓋HPV病毒型別最多的疫苗，其除了保留四價HPV疫苗的HPV 6/11/16/18四種亞型外，還加了亞洲人較多感染的HPV 31/33/45/52/58亞型，可以預防90%以上的尖銳濕疣、90%以上的宮頸癌和其他癌前疾病[34]，因此和四價疫苗相比，九價疫苗能對機體提供更多的保護作用。本研究肛門CA部位優(yōu)勢高危HPV型別為16型、33型、52型，口腔部位優(yōu)勢高危HPV型別除以上3種外還包括31型和58型，此5種型別均在九價HPV疫苗的型別覆蓋范圍內。因此對男性進行HPV疫苗的適時接種，能夠大幅降低MSM群體HPV的感染率和肛門生殖器、口腔尖銳濕疣及相關癌癥的發(fā)生率。

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（2017-02-28收稿）

The prevalence and genotypes of Human Papillomavirus in anal region condyloma acuminatum and oral area among men who have sex with men in Shanghai

Cheng Yuanyuan1, Shi Mei2, QianYihong2, Zhou Pingyu1,2*
1.Shanghai Skin Disease Hospital, Clinical School of Anhui Medical University, Shanghai 200050 China; 2. Shanghai Skin Disease Hospital Corresponding author: Zhou Pingyu,E-mail:zpyls@yahoo.com

Objective To evaluate the prevalence and genotypes of human papillomavirus (HPV) in anal and oral region in men who have sex with men (MSM) in Shanghai. Methodss A total of 162 MSM with condyloma acuminatum in anal region were enrolled in this study. The samples were collected from the anal region and oral and the HPV genotypes were analyzed. Resultss Among 162 patients,77.85% of them were multiple HPV-infected, and the majority of multiple HPV-infected were superinfection (24.69%,40/162) and triple infection (32.10%,52/162). The high-risk HPV genotype in the anal area was 53.09% (86/162), among those, the rank of HPV genotype was HPV52(17.28%), HPV33(17.28%) and HPV16(15.43%). The positive rate of HPV in oral area was 36.42%. Patients with oral condyloma acuminatum were seen in 10 patients (6.17%,10/162). Compared to the samples from anal region, there were not signif cantly correlated with thedetection rate of single-type infection, superinfection or triple HPV infection. The highest infection rate of high-risk HPV genotypes in oral were HPV16, HPV52, HPV33, HPV31 and HPV58, which distribution was more dispersed. Conclusion The prevalence of HPV infection in oral was high in those with anal condyloma acuminatum patients in Shanghai. The HPV high-risk type in oral and anal canal is different, indicating that the oral HPV infection should be dragged attention. Early diagnosis of HPV infection and use of HPV vaccine can effectively prevent and control HPV infection and the resulting sexually transmitted diseases, as well as the occurrence of related tumors.

s Alphapapillomavirus; condylomata acuminata; genotypes ; homosexuality, male; epidemiology

:10.3969/j.issn.1008-0848.2017.02.005

R 752.53

*通訊作者，E-mail: zpyls@yahoo.com