胡楊葉片解剖特征及其可塑性對(duì)土壤條件響應(yīng)

董芳宇,王文娟,崔盼杰,王健銘,張?zhí)鞚h,李景文

(北京林業(yè)大學(xué) 省部共建森林培育與保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京100083)

?

胡楊葉片解剖特征及其可塑性對(duì)土壤條件響應(yīng)

董芳宇,王文娟,崔盼杰,王健銘,張?zhí)鞚h,李景文*

(北京林業(yè)大學(xué) 省部共建森林培育與保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京100083)

表型可塑性對(duì)極端干旱區(qū)植物個(gè)體適應(yīng)具有重要的意義。該研究選擇內(nèi)蒙古額濟(jì)納胡楊林內(nèi)不同土壤條件下胡楊個(gè)體，對(duì)其葉片解剖結(jié)構(gòu)與土壤因子關(guān)系進(jìn)行分析，闡明不同土壤條件下葉片解剖結(jié)構(gòu)及其可塑性規(guī)律。結(jié)果表明：除主脈木質(zhì)部與維管束面積比外，異質(zhì)性的土壤條件下胡楊葉片各解剖結(jié)構(gòu)均存在明顯的趨異適應(yīng)；土壤水、鹽條件影響了以上表皮細(xì)胞為代表的表皮組織的生長(zhǎng)發(fā)育，土壤肥力影響了以主脈維管束為代表的輸導(dǎo)組織以及柵欄組織的生長(zhǎng)；生境環(huán)境異質(zhì)性是胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)可塑性的根本原因，解剖結(jié)構(gòu)可塑性使得胡楊在不同環(huán)境、同一環(huán)境不同結(jié)構(gòu)形成適應(yīng)性差異，不同土壤條件下葉片主脈木質(zhì)部、主脈維管束的可塑性較大，是胡楊適應(yīng)異質(zhì)性土壤條件的主要結(jié)構(gòu)。葉片解剖結(jié)構(gòu)特征及其可塑性對(duì)胡楊適應(yīng)干旱環(huán)境具有重要生態(tài)作用。

胡楊；解剖結(jié)構(gòu)；可塑性；土壤含水量；土壤鹽分；土壤肥力

荒漠區(qū)極端干旱環(huán)境下個(gè)體適應(yīng)性是生態(tài)學(xué)研究的重要內(nèi)容。葉片對(duì)環(huán)境變化敏感且可塑性較大，一般認(rèn)為葉片各組織解剖結(jié)構(gòu)特征是響應(yīng)環(huán)境變化或反映植物對(duì)環(huán)境適應(yīng)能力的最重要的指標(biāo)[1]。如白瀟等[2]發(fā)現(xiàn)葉厚度、上表皮細(xì)胞厚度、柵欄組織厚度等多項(xiàng)解剖結(jié)構(gòu)在河西走廊3個(gè)唐古特白刺(NitrariatangutorumBobr.)居群中存在差異；王仁忠等[3]認(rèn)為隨降水和海拔梯度的增加，中國(guó)東北地區(qū)羊草(Leymuschinensis)的葉厚度、導(dǎo)管直徑增加。這些研究表明，植物葉片各解剖結(jié)構(gòu)隨環(huán)境變化將產(chǎn)生相應(yīng)的適應(yīng)性變化。

胡楊(Populuseuphratica)作為重要的抗逆種質(zhì)資源，是維持荒漠河岸林生態(tài)系統(tǒng)平衡的關(guān)鍵種[4]。胡楊在生長(zhǎng)與繁殖適應(yīng)方面，特別是胡楊葉片對(duì)干旱生境的適應(yīng)具有明顯的特殊性，如胡楊葉片異型葉而表現(xiàn)出形態(tài)多樣性等，對(duì)胡楊葉片的適應(yīng)性，特別是解剖結(jié)構(gòu)的研究對(duì)于揭示胡楊形態(tài)適應(yīng)的機(jī)理有重要的理論意義[5-8]。目前，丁偉等[7]對(duì)柴達(dá)木盆地胡楊成樹與幼樹葉片解剖結(jié)構(gòu)進(jìn)行了比較，楊趙平等[8]對(duì)塔里木大學(xué)校園內(nèi)雌雄株胡楊葉片的解剖結(jié)構(gòu)進(jìn)行了比較，從不同側(cè)面很好地闡述了胡楊葉片適應(yīng)多樣性及其規(guī)律，但形態(tài)適應(yīng)性與異質(zhì)性生境是密切相關(guān)的，探討不同環(huán)境胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)表現(xiàn)出的適應(yīng)性規(guī)律，對(duì)于深入揭示其形態(tài)適應(yīng)具有重要理論和實(shí)踐意義。

額濟(jì)納胡楊林是內(nèi)蒙古西部干旱區(qū)唯一的天然喬木林，也是中國(guó)天然胡楊林的集中分布區(qū)之一，更是西北地區(qū)重要的生態(tài)屏障[9-13]，近年來來黑河上游來水的不均勻性導(dǎo)致下游額濟(jì)納綠洲胡楊林不同區(qū)域存在水土條件空間異質(zhì)性，那么不同水土條件下胡楊在形態(tài)特征適應(yīng)方面是否存在差異的？差異的原因是什么？為此，本研究選擇了內(nèi)蒙古額濟(jì)納胡楊林為研究對(duì)象，針對(duì)該區(qū)不同土壤條件，分析了胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)特征及其可塑性差異，以期闡明胡楊個(gè)體對(duì)不同土壤條件的葉片解剖結(jié)構(gòu)適應(yīng)策略及其影響因子，為揭示胡楊形態(tài)適應(yīng)多樣性機(jī)理提供理論依據(jù)。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于黑河下游額濟(jì)納胡楊林自然保護(hù)區(qū)內(nèi)，該區(qū)年平均氣溫8.3 ℃，年最高氣溫42.2 ℃，年最低氣溫-37.6 ℃，年降水量37.9～49.3 mm，年蒸發(fā)量3 746～4 213 mm[4]。額濟(jì)納胡楊林自然保護(hù)區(qū)由于河流水資源的短缺、人為對(duì)河流水文過程的干擾及地形特征差異，土壤條件異質(zhì)性差異很大。故依據(jù)保護(hù)區(qū)內(nèi)不同干旱程度的土壤條件，選擇了二道橋(EDQ)、七道橋(QDQ)、八道橋(BDQ)胡楊林集中分布區(qū)為取樣地點(diǎn)，各取樣點(diǎn)的生境概況見表1。

1.2 材料和方法

1.2.1 野外調(diào)查及取樣 于2015年生長(zhǎng)季，在額濟(jì)納綠洲胡楊林自然保護(hù)區(qū)自中心向外圍設(shè)置3個(gè)樣點(diǎn)(二道橋、七道橋、八道橋)，每個(gè)樣點(diǎn)設(shè)置10個(gè)20 m×20 m的樣方，在每個(gè)樣方內(nèi)選取胸徑一致的3株胡楊，每株中部采集5片成熟健康葉片，立即用FAA固定液固定。與此同時(shí)，在每個(gè)樣方內(nèi)進(jìn)行植被調(diào)查。土壤材料的取樣依據(jù)胡楊細(xì)根在土壤中分布規(guī)律。細(xì)根是吸收土壤水分和養(yǎng)分的主要器官，影響植株地上各組織的生長(zhǎng)發(fā)育，本研究選擇影響地上植株生長(zhǎng)發(fā)育的主要細(xì)根分布層，其中細(xì)根活躍區(qū)為0～60 cm土層[14]。在調(diào)查樣方內(nèi)采用五點(diǎn)取樣法采集除去凋落物后0～30 cm和30～60 cm土壤樣品5份，混勻后作為每個(gè)樣方的土壤樣品。

1.2.2 指標(biāo)測(cè)定 (1)葉片性狀：葉片樣品進(jìn)行常規(guī)石蠟切片操作。在每片葉片距葉尖1/3處沿中脈切取0.5 cm×0.5 cm小片，切片厚度8～10 μm,番紅-固綠雙重染色，中性樹膠封片。篩選效果較好的視野，OLYMPUS顯微鏡下觀察拍照，使用系統(tǒng)自帶測(cè)量工具測(cè)量相關(guān)指標(biāo)。主要包括葉厚度、上下角質(zhì)層厚度、上下表皮細(xì)胞厚度、孔下室深度、上下柵欄組織厚度、海綿組織厚度、主脈維管束面積、主脈木質(zhì)部面積、晶異細(xì)胞直徑，并計(jì)算角質(zhì)層厚度、柵海比(柵欄組織厚度/海綿組織厚度)、葉片結(jié)構(gòu)緊密度(柵欄組織厚度/葉厚度)、葉片結(jié)構(gòu)疏松度(海綿組織厚度/葉厚度)、主脈木質(zhì)部與主脈維管束面積比[2,14-15]。(2)土壤性狀：土壤樣品測(cè)定均采用常規(guī)農(nóng)化分析法。樣品取回當(dāng)天測(cè)濕重，105 ℃下烘箱烘至恒重后測(cè)得干重，計(jì)算土壤含水量。其他土壤樣品室內(nèi)自然風(fēng)干，測(cè)定土樣的pH(電位法)、電導(dǎo)率(浸提法)、全氮含量(凱氏定氮法)、全磷含量(鉬藍(lán)法)、全鉀含量(火焰光度法)。

表1 3個(gè)胡楊群落生境特征

1.2.3 數(shù)據(jù)分析 分別計(jì)算每株及樣地內(nèi)葉片數(shù)據(jù)平均值，依據(jù)每個(gè)取樣點(diǎn)10個(gè)樣方的葉片及土壤數(shù)據(jù)進(jìn)行數(shù)據(jù)分析。采用One-way ANOVA對(duì)額濟(jì)納胡楊林不同生境下土壤條件及不同土壤條件下胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)差異性進(jìn)行比較，根據(jù)變異系數(shù)、可塑性指數(shù)對(duì)不同土壤條件下葉片各解剖結(jié)構(gòu)進(jìn)行可塑性分析；基于PCA分析揭示主要葉片適應(yīng)結(jié)構(gòu)，選取前兩個(gè)主成分為坐標(biāo)軸獲得指標(biāo)排序圖；同時(shí)對(duì)土壤因子提取主成分，并利用解剖特征與土壤因子的PCA分析結(jié)果進(jìn)行線性回歸分析。所有分析均使用SPSS22.0軟件完成，數(shù)據(jù)標(biāo)準(zhǔn)化處理后使用Canoco軟件作圖。

葉片結(jié)構(gòu)可塑性水平采用以下公式[16]：

變異系數(shù)= 標(biāo)準(zhǔn)差/算術(shù)平均值

可塑性指數(shù)=(最大值-最小值)/最大值

2 結(jié)果與分析

2.1 額濟(jì)納不同生境土壤條件比較

額濟(jì)納不同樣點(diǎn)(二道橋、七道橋、八道橋)各土壤因子間存在顯著性差異(表2)。其中，二道橋土壤含水量、電導(dǎo)率顯著高于七道橋、八道橋，表現(xiàn)出優(yōu)越的土壤水鹽條件；七道橋0～30 cm土壤全氦、全碳，以及30～60 cm土壤全氦、全碳、全磷、全鉀均具有最大值，表現(xiàn)出明顯的養(yǎng)分優(yōu)勢(shì)；而八道橋土壤pH值顯著高于二道橋和七道橋。這說明額濟(jì)納胡楊林不同生境的土壤條件存在異質(zhì)性差異。

2.2 不同土壤條件下胡楊葉片解剖特征

首先，胡楊葉片表皮特征在不同土壤條件下差異顯著，且二道橋胡楊葉片角質(zhì)層厚度、上表皮細(xì)胞厚度、下表皮細(xì)胞厚度、孔下室深度顯著大于七道橋、八道橋(表3)。圖1中二道橋胡楊葉片具有2層表皮細(xì)胞，也驗(yàn)證了二道橋胡楊葉片表皮組織更加發(fā)達(dá)。一般認(rèn)為，角質(zhì)層厚度增加可抵御強(qiáng)光傷害，抑制蒸騰作用失水；表皮細(xì)胞增厚可加強(qiáng)貯水功能等[17-19]。二道橋樣點(diǎn)土壤含水量相對(duì)較高，但胡楊葉片表皮組織厚度顯著高于七道橋、八道橋，這可能是因?yàn)橐欢ǚ秶耐寥浪趾繉?duì)表皮細(xì)胞的生長(zhǎng)起促進(jìn)作用，也可能與地上高溫干旱、光強(qiáng)等環(huán)境的適應(yīng)有關(guān)。

其次，二道橋與八道橋胡楊葉片下柵欄組織厚度、柵欄組織厚度、柵海比、葉片結(jié)構(gòu)緊密度顯著大于七道橋，說明該生境中胡楊葉片柵欄組織更加發(fā)達(dá)。一般認(rèn)為發(fā)達(dá)的柵欄組織提高了水分自輸導(dǎo)組織至表皮的運(yùn)輸效率及光能利用效率，高葉片結(jié)構(gòu)緊密度可降低蒸騰耗散[20]，因此，二、八道橋胡楊更能通過發(fā)達(dá)的柵欄組織有效利用水分和光能。海綿組織厚度與物種抗旱性呈負(fù)相關(guān)[19]，七道橋胡楊的海綿組織厚度及葉片結(jié)構(gòu)疏松度最大，說明七道橋胡楊抗旱性水平較低，需要通過其他策略增強(qiáng)抗旱性。事實(shí)上，七道橋胡楊葉片內(nèi)存在大量晶異細(xì)胞(圖1)，且七道橋胡楊葉片晶異細(xì)胞直徑顯著大于二道橋、八道橋。一般認(rèn)為晶異細(xì)胞在適應(yīng)高鹽環(huán)境中起重要作用，同時(shí)在細(xì)胞缺水時(shí)進(jìn)行調(diào)節(jié)[21-23]。七道橋胡楊葉片通過較大的晶異細(xì)胞使其具有較強(qiáng)的適鹽耐旱的能力。

再次，在葉片輸導(dǎo)組織特征方面，胡楊葉片主脈維管束面積、主脈木質(zhì)部面積均為八道橋最大，二道橋次之，七道橋最小。一般認(rèn)為發(fā)達(dá)的葉片輸導(dǎo)組織可增強(qiáng)葉片水分吸收與輸送能力，從而更好適應(yīng)缺水環(huán)境，同時(shí)增加支持力以抵抗強(qiáng)風(fēng)損傷[20]。八道橋處于綠洲外圍且土壤極為干旱，受強(qiáng)風(fēng)影響也較大，因此胡楊更能通過改善葉片輸導(dǎo)組織特征，從而增加吸收土壤中的水分以適應(yīng)干旱與強(qiáng)風(fēng)的環(huán)境。

表2 額濟(jì)納不同生境土壤條件比較

表3 額濟(jì)納不同生境下胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)特征差異

1.二道橋胡楊葉片柵欄組織；2.二道橋胡楊葉片表皮；3.七道橋胡楊葉片海綿組織；4.七道橋胡楊葉片中的晶異細(xì)胞；5.八道橋胡楊葉片柵欄組織；6.八道橋胡楊葉片輸導(dǎo)組織；C.角質(zhì)層；Sc.孔下室；UE.上表皮細(xì)胞；LE.下表皮細(xì)胞；UPt.上柵欄組織；LPt.下柵欄組織；St.海綿組織；Mv.主脈；Mvx.主脈木質(zhì)部；Mvp.主脈韌皮部；Cc.晶異細(xì)胞圖1 胡楊葉片橫切面1. Palisade tissue of P. euphratica in Erdaoqiao；2. Leaf epidermis of P. euphratica in Erdaoqiao；3. Spongy tissue of P. euphratica in Qrdaoqiao；4. Crystal cells of P. euphratica in Qrdaoqiao；5. Palisade tissue of P. euphratica in Badaoqiao；6. Conducting tissue of P. euphratica in Badaoqiao；C. Cuticle；Sc. Stomatal chamber；UE. Upper epidermal cell；LE. Lower epidermal cell；UPt. Upper palisade tissue；LPt. Lower palisade tissue；St. Spongy tissue；Mv. Main vein；Mvx. Main vein xylem；Mvp. Main vein phloem；Cc. Crystal cellFig.1 Leaf cross-sections of P. euphratica

2.3 不同土壤條件下胡楊葉片解剖特征可塑性分析

可塑性是物種增加適合度、擴(kuò)大生態(tài)幅的重要適應(yīng)策略，反映了物種適應(yīng)環(huán)境能力的大小[24]。變異系數(shù)可反映物種潛在適應(yīng)能力，可塑性指數(shù)可反映物種克服環(huán)境異質(zhì)性的能力[25]。從表4可以發(fā)現(xiàn)，不同土壤條件下，胡楊葉片主脈木質(zhì)部面積、主脈維管束面積、孔下室深度的變異系數(shù)較高，其主脈木質(zhì)部面積、晶異細(xì)胞直徑、主脈維管束面積的可塑性指數(shù)較大。不同土壤條件下主脈木質(zhì)部面積及主脈維管束面積的變異系數(shù)和可塑性指數(shù)均較大，反映出胡楊葉片輸導(dǎo)組織具有極強(qiáng)的可塑性水平，是適應(yīng)額濟(jì)納不同土壤條件的重要的葉片結(jié)構(gòu)特征。同時(shí)，不同土壤條件下葉片結(jié)構(gòu)緊密度的變異系數(shù)與可塑性指數(shù)均最小，說明該葉片結(jié)構(gòu)特征不易受到土壤環(huán)境異質(zhì)性的影響。

表4 額濟(jì)納不同生境下胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)變異系數(shù)和可塑性指數(shù)

2.4 胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)及土壤因子的PCA分析

對(duì)胡楊17個(gè)葉片解剖指標(biāo)在標(biāo)準(zhǔn)化處理后進(jìn)行主成分分析，結(jié)果表明，前4個(gè)主成分共攜帶85.85%的原始信息，第一(PC1-1)、二(PC1-2)、三(PC1-3)、四(PC1-4)主成分分別解釋了47.34%、19.84%、10.88%、7.79%的原始信息(表5)，選擇前兩個(gè)主成分做PCA排序圖(圖2)。指標(biāo)所指示箭頭間夾角越小，則相關(guān)性越強(qiáng)。由PCA排序圖可知，葉片上柵欄組織、下柵欄組織、柵欄組織厚度所表示箭頭間以及主脈維管束面積、主脈木質(zhì)部面積所表示箭頭間夾角較小，存在較大的相關(guān)性。PC1-1中主脈維管束面積、主脈木質(zhì)部面積以及上柵欄組織、下柵欄組織、柵欄組織厚度的載荷值較大，但存在較強(qiáng)的相關(guān)性，故分別選擇載荷值最大的主脈維管束面積、柵欄組織厚度作為PC1-1的代表性指標(biāo)，同理可得PC1-2、PC1-3及PC1-4的代表性解剖指標(biāo)分別為上表皮細(xì)胞厚度、海綿組織厚度、晶異細(xì)胞直徑。一般認(rèn)為葉片主脈維管束是運(yùn)輸水分及養(yǎng)分的主要結(jié)構(gòu)，柵欄組織是光合作用及水分利用、養(yǎng)分生產(chǎn)的重要場(chǎng)所，因此PC1-1集中代表了胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)對(duì)土壤水分及養(yǎng)分的利用能力；表皮細(xì)胞具有貯水、保水功能[17-19]，故PC1-2可反映胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)的水分調(diào)節(jié)能力；海綿組織與物種抗旱性呈負(fù)相關(guān)[19]，故PC1-3代表了胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)的耐旱能力；一般認(rèn)為晶異細(xì)胞是耐鹽堿環(huán)境的重要結(jié)構(gòu)[21-23]，故PC1-4可反映胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)的抗鹽能力。

I. 葉厚度；II. 上角質(zhì)層厚度；III. 下角質(zhì)層厚度；IV. 角質(zhì)層厚度；V. 上表皮細(xì)胞厚度；VI. 下表皮細(xì)胞厚度；VII. 孔下室深度；VIII. 上柵欄組織厚度；IX. 下柵欄組織厚度；X. 柵欄組織厚度；XI. 海綿組織厚度；XII. 柵海比；XIII. 葉片結(jié)構(gòu)緊密度；XIV. 葉片結(jié)構(gòu)疏松度；XV. 主脈維管束面積；XVI. 主脈木質(zhì)部面積；XVII. 晶異細(xì)胞直徑圖2 額濟(jì)納胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)指標(biāo)PCA排序圖I. Leaf thickness；II. Upper cuticle thickness；III. Lower cuticle thickness；IV. Cuticle thickness；V. Upper epidermal cell thickness；VI. Lower epidermal cell thickness；VII. Stomatal chamber depth；VIII. Upper palisade tissue thickness；IX. Lower palisade tissue thickness；X. Total palisade tissue thickness；XI. Spongy tissue thickness；XII. Palisade/spongy；XIII. Ratio of palisade/leaf thickness；XIV. Ratio of spongy/leaf thickness；XV. The main vein vascular bundle area；XVI. The main vein xylem area；XVII. Diameter of crystal cellFig.2 PCA ordination diagram of leaf anatomical structure indices of P. euphratica in Ejina

指標(biāo)Index主成分PrincipalcomponentPC1-1PC1-2PC1-3PC1-4葉厚度Leafthickness-0.7330.3380.455-0.279上角質(zhì)層厚度Uppercuticlethickness0.1700.4830.4310.069下角質(zhì)層厚度Lowercuticlethickness0.2240.486-0.3990.160角質(zhì)層厚度Cuticlethickness0.2590.6300.0030.156上表皮細(xì)胞厚度Upperepidermalcellthickness0.1230.8160.0620.039下表皮細(xì)胞厚度Lowerepidermalcellthickness-0.2320.754-0.0590.351孔下室深度Stomatalchamberdepth-0.4560.607-0.0180.126上柵欄組織厚度Upperpalisadetissuethickness-0.8120.3320.254-0.090下柵欄組織厚度Lowerpalisadetissuethickness-0.7950.3680.064-0.376柵欄組織厚度Totalpalisadetissuethickness-0.8540.3690.151-0.256海綿組織厚度Spongytissuethickness-0.313-0.2970.807-0.311柵海比Palisade/spongy-0.4220.622-0.5240.045葉片結(jié)構(gòu)緊密度Ratioofpalisade/leafthickness-0.4810.170-0.567-0.014葉片結(jié)構(gòu)疏松度Ratioofspongy/leafthickness0.297-0.5940.568-0.139主脈維管束面積Themainveinvascularbundlearea-0.932-0.198-0.170-0.002主脈木質(zhì)部面積Themainveinxylemarea-0.889-0.336-0.0450.265晶異細(xì)胞直徑Diameterofcrystalcell0.1710.1430.6770.618特征值Eigenvalue6.0174.0122.8691.085貢獻(xiàn)率Contributionrate/%47.3419.8410.887.79累積貢獻(xiàn)率Accumulativecontributionrate/%47.3467.1878.0685.85

另外，對(duì)14個(gè)土壤因子指標(biāo)進(jìn)行PCA分析，結(jié)果(表6)表明，前4個(gè)主成分共攜帶84.883%的原始信息，第一(PC2-1)、二(PC2-2)、三(PC2-3)、四(PC2-4)主成分分別解釋了37.335%、27.995%、11.188%、8.365%的原始信息，其中第一、二主成分的特征值較大分別為5.227、3.919。PC2-1中TN1、TC1、TP1、TN2、TC2、TK2的載荷值較大，可反映土壤肥力；PC2-2中SMC1、EC1、SMC2、EC2的載荷值較大，可反映土壤水鹽條件。

2.5 胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)與土壤因子的關(guān)系

將胡楊葉片上表皮細(xì)胞厚度、柵欄組織厚度、海綿組織厚度、主脈維管束面積、晶異細(xì)胞直徑分別與土壤因子提取的4個(gè)主成分進(jìn)行多元線性回歸分析。分析結(jié)果表明，通過葉片上表皮細(xì)胞厚度、柵欄組織厚度、主脈維管束面積與土壤因子間建立回歸模型的P值小于0.05，模型有意義(表7)。其中，上表皮細(xì)胞厚度與土壤水鹽條件之間存在一元線性回歸關(guān)系且呈正相關(guān)，且調(diào)整后R2解釋率為47.7%；柵欄組織厚度、主脈維管束面積與土壤肥力之間存在一元線性回歸關(guān)系且均呈負(fù)相關(guān)，調(diào)整后R2解釋率分別為36.4%、36.7%。這說明土壤水鹽條件可較好地解釋以上表皮細(xì)胞厚度為代表的表皮特征變化，土壤肥力可較好地解釋不同生境下柵欄組織厚度、主脈維管束面積變化。

3 討論與結(jié)論

土壤條件異質(zhì)性對(duì)于胡楊葉片形態(tài)構(gòu)建有著重要的影響，隨著土壤干旱程度變化，胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)發(fā)生不同的適應(yīng)性變化，反映了胡楊葉片在不同程度干旱脅迫下的形態(tài)適應(yīng)多樣性。

3.1 不同土壤條件胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)生態(tài)適應(yīng)性

不同土壤條件中的胡楊葉片，其內(nèi)部解剖結(jié)構(gòu)呈現(xiàn)明顯的趨異適應(yīng)。二道橋土壤條件異質(zhì)性強(qiáng)，含水量變化大(0.25%～23.37%)，且綠洲內(nèi)胡楊以母株為中心呈集群分布，減小了干旱區(qū)強(qiáng)風(fēng)及沙塵暴引起的對(duì)葉片的機(jī)械損傷及強(qiáng)蒸騰作用，形成濕潤(rùn)的小環(huán)境，在較低的空氣干旱、土壤干旱程度及較高的異質(zhì)性環(huán)境下，胡楊在葉片解剖結(jié)構(gòu)上主要表現(xiàn)為增加表皮組織厚度及柵欄組織厚度以規(guī)避不良環(huán)境；七道橋土壤含水量極低(0.06%～0.11%)，在土壤干旱脅迫下，胡楊在葉片解剖結(jié)構(gòu)上表現(xiàn)為通過增加晶異細(xì)胞直徑以適應(yīng)環(huán)境；八道橋處于沙漠與綠洲交界處，沙塵暴及強(qiáng)風(fēng)頻繁且胡楊林呈零散分布，故空氣濕度極低，且八道橋主要為沙土，沙土持水能力弱，故土壤含水量極低，因此在嚴(yán)重的空氣干旱、土壤干旱雙重脅迫及強(qiáng)風(fēng)侵襲下，胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)上表現(xiàn)為以更厚的柵欄組織，更大的主脈維管束面積和主脈木質(zhì)部面積以適應(yīng)高溫、干旱環(huán)境。

表6 土壤因子主成分載荷矩陣、特征值、貢獻(xiàn)率和累計(jì)貢獻(xiàn)率

表7 主要葉片解剖特征與土壤因子的回歸模型

葉片解剖結(jié)構(gòu)在一定程度上能反映物種所在環(huán)境情況[26-27]，環(huán)境影響了額濟(jì)納胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)的生長(zhǎng)發(fā)育。由于各解剖指標(biāo)及不同深度土壤因子間存在不同程度的相關(guān)性，故對(duì)17個(gè)解剖結(jié)構(gòu)指標(biāo)及14個(gè)土壤指標(biāo)分別進(jìn)行了PCA分析，結(jié)果表明上表皮細(xì)胞厚度、柵欄組織厚度、海綿組織厚度、主脈維管束面積和晶異細(xì)胞直徑可作為胡楊的代表性解剖結(jié)構(gòu)特征，土壤因子可歸納為土壤水鹽條件及土壤肥力兩個(gè)相互獨(dú)立的主成分。經(jīng)二者線性回歸分析結(jié)果表明，額濟(jì)納土壤水、鹽條件影響了胡楊葉片以上表皮細(xì)胞為代表的表皮組織的發(fā)育，土壤肥力影響了胡楊葉片柵欄組織以及輸導(dǎo)組織的發(fā)達(dá)程度，即土壤水鹽條件及土壤肥力深刻影響了額濟(jì)納胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)的生長(zhǎng)發(fā)育，且不同土壤因子影響的葉片解剖結(jié)構(gòu)指標(biāo)不同。

3.2 不同土壤條件胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)可塑性

可塑性是植物通過增加形態(tài)結(jié)構(gòu)的變異性與靈活性以克服環(huán)境異質(zhì)性[1,28-29]，Cordell等認(rèn)為葉片解剖結(jié)構(gòu)變異是表型可塑性的結(jié)果[30]，不同的環(huán)境下葉片通過增加某種結(jié)構(gòu)機(jī)能，可擴(kuò)大生態(tài)適應(yīng)范圍，即適應(yīng)性可塑性[29](adaptive plasticity)。本研究認(rèn)為同一生境的不同葉片解剖結(jié)構(gòu)、同一物種在不同生境的可塑性差異是額濟(jì)納不同生境下胡楊廣泛適應(yīng)分布的原因。

對(duì)3個(gè)不同土壤條件胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)的研究表明，不同解剖結(jié)構(gòu)的變異系數(shù)及可塑性指數(shù)不同，表明了胡楊葉片各個(gè)解剖結(jié)構(gòu)的變異性與靈活性是其適應(yīng)于多樣化生境的一種策略。這與多數(shù)研究結(jié)果一致，即可塑性是物種適應(yīng)環(huán)境異質(zhì)性的重要策略[24-25，31]。本研究中葉片主脈木質(zhì)部和主脈維管束的變異系數(shù)及可塑性指數(shù)較高，是胡楊葉片適應(yīng)環(huán)境變化的主要結(jié)構(gòu)。葉片輸導(dǎo)組織是連接葉片和植物主干及地下根系的中間結(jié)構(gòu)，其主要功能是增強(qiáng)葉片機(jī)械支撐作用，減小強(qiáng)風(fēng)損傷，以及吸收和運(yùn)輸土壤水分至葉片各組織，其功能也間接反映出額濟(jì)納地區(qū)地上的強(qiáng)風(fēng)及地下土壤干旱是當(dāng)?shù)睾鷹钌L(zhǎng)發(fā)育的主要環(huán)境脅迫因子。主脈維管束面積作為輸導(dǎo)組織的代表性結(jié)構(gòu)，受土壤肥力影響較大。葉片結(jié)構(gòu)緊密度的變異系數(shù)與可塑性指數(shù)均最小，柵欄組織與葉厚度的比值與植物利用光能的效率有關(guān)[7]，由于二、七、八道橋的胡楊林屬于額濟(jì)納生境差異較大的3個(gè)胡楊集中分布區(qū)，因此在光能利用上差異不大，這反映在葉片解剖結(jié)構(gòu)上即為葉片結(jié)構(gòu)緊密度的可塑性水平較低。

胡楊在不同生境下可塑性存在差異，生境環(huán)境異質(zhì)性是胡楊葉片結(jié)構(gòu)在二、七、八道橋可塑性差異的根本原因。二、七、八道橋生境在林下草本種類、人為干擾類型、土壤類型及含水量上均存在差異，在這種高的環(huán)境異質(zhì)性下，胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)高的可塑性既是對(duì)極端干旱區(qū)多樣生境的適應(yīng)性響應(yīng)，也是胡楊克服環(huán)境異質(zhì)性而集中分布并成為優(yōu)勢(shì)種的適應(yīng)策略。

此外，葉片解剖結(jié)構(gòu)可塑性彌補(bǔ)了由胡楊種群遺傳退化引起的低適應(yīng)性。國(guó)內(nèi)外許多研究認(rèn)為表型可塑性和生態(tài)型差異是物種在多樣生境生存并廣泛分布的主要策略。耿宇鵬等[24]認(rèn)為表型可塑性和遺傳多樣性在植物適應(yīng)變化生境中互相補(bǔ)充、相互權(quán)衡；Williams等[32]發(fā)現(xiàn)羽絨狼尾草(Pennisetumsetaceum)種群間遺傳變異小，形態(tài)特征可塑性是其在夏威夷不同海拔高度下適應(yīng)分布的主要原因；Marco等[33]發(fā)現(xiàn)將蒲公英(Taraxacumofficinale)引入干旱地區(qū)后，可塑性在適應(yīng)環(huán)境中起到次要作用。胡楊作為有性繁殖易失敗、克隆繁殖為主的物種，生長(zhǎng)發(fā)育不僅對(duì)環(huán)境依賴性大，而且缺乏遺傳變異，遺傳多樣性降低導(dǎo)致的林木退化必然對(duì)適應(yīng)多樣化生境不利[10]。因此，強(qiáng)大的解剖結(jié)構(gòu)可塑性，彌補(bǔ)了胡楊適應(yīng)異質(zhì)性生境的短板，葉片主脈木質(zhì)部較高的可塑性、葉片解剖結(jié)構(gòu)在生境間的可塑性差異在胡楊適應(yīng)多樣生境并實(shí)現(xiàn)廣泛分布中起重要作用。

綜上所述，通過對(duì)不同土壤條件下胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)及其可塑性分析，發(fā)現(xiàn)不同土壤條件下胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)呈現(xiàn)明顯的趨異適應(yīng)現(xiàn)象，胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)的適應(yīng)策略為：二道橋胡楊主要增加表皮組織及柵欄組織厚度以規(guī)避不良環(huán)境，七道橋胡楊主要增加晶異細(xì)胞直徑以適應(yīng)土壤干旱，八道橋胡楊葉片主要通過增加?xùn)艡诮M織厚度及輸導(dǎo)組織面積以抵御空氣干旱及土壤干旱雙重脅迫。額濟(jì)納胡楊葉片解剖結(jié)構(gòu)特征與土壤肥力、土壤水鹽特征顯著相關(guān)，而正是解剖結(jié)構(gòu)可塑性，使得同一環(huán)境不同結(jié)構(gòu)、同一物種在不同環(huán)境形成適應(yīng)性差異。正是這些不同特征的解剖結(jié)構(gòu)及其可塑性，使胡楊能夠長(zhǎng)期適應(yīng)荒漠區(qū)高溫干旱的環(huán)境。

[1] BRADSHAW A D. Evolutionary significance of phenotypic plasticity in plants [J].AdvancesinGenetics,1965, 13: 115-155.

[2] 白 瀟,李 毅,蘇世平,等. 不同居群唐古特白刺葉片解剖結(jié)構(gòu)特征對(duì)生境的響應(yīng)研究[J].西北植物學(xué)報(bào),2013, 33(10): 1 986-1 993.

BAI X,LI Y,SU S P,etal.Responses of leaf anatomical characteristics ofNitrariatangutorumBobr. from different populations to habitats [J].ActaBot.Boreal.-Occident.Sin.,2013, 33(10): 1 986-1 993.

[3] WANG R Z, HUANG W W, CHEN L,etal. Anatomical and physiological plasticity inLeymuschinensis(Poaceae) along large-scale longitudinal gradient in northeast China [J].PLoSOne,2011, 6(11): 1-8.

[4] CAO D C,LI J W,HUANG Z Y,etal. Reproductive characteristics of aPopuluseuphraticapopulation and prospects for its restoration in China[J].PLoSOne,2012, 7(7): e39121.

[5] ZHUANG L, CHEN Y N, LI W H,etal. Anatomical and morphological characteristics ofPopuluseuphraticain the lower reaches of Tarim River under extreme drought environment [J].JournalofAridLand,2011, 3(4): 261-267.

[6] 周翰儒,耿月娥. 新疆五種旱生植物葉和同化枝解剖構(gòu)造的初步研究[J].安徽大學(xué)學(xué)報(bào)(自然科學(xué)版),1993, 3: 66-71.

ZHOU H R,GENG Y E. A preliminary study of anatomical structure of leaves or assimiting branches of five xerophytes growing in Xinjiang [J].JournalofAnhuiUniversity(Natural Science Edition),1993, 3: 66-71.

[7] 丁 偉,楊振華,張世彪,等. 青海柴達(dá)木地區(qū)野生胡楊葉的形態(tài)解剖學(xué)研究[J].中國(guó)沙漠,2010, 30(6): 1 411-1 415.

DING W,YANG Z H,ZHANG S B,etal.Morphological and anatomical structure of leaves onPopuluseuphraticaOliv. in Qaidam Basin [J].JournalofDesertResearch,2010, 30(6): 1 411-1 415.

[8] 楊趙平,劉 琴,李志軍. 胡楊雌雄株葉片的比較解剖學(xué)研究[J].西北植物學(xué)報(bào),2011, 31(1): 79-83.

YANG Z P,LIU Q,LI Z J. Leaf blade comparative anatomy between the female and the male ofPopuluseuphraticaOliv.[J].ActaBot.Boreal.-Occident.Sin., 2011, 31(1): 79-83.

[9] 黃晶晶,井家林,曹德昌,等. 不同林齡胡楊克隆繁殖根系分布特征及其構(gòu)型[J].生態(tài)學(xué)報(bào),2013, 33(14): 4 331-4 342.

HUANG J J,JING J L,CAO D C,etal.Cloning root system distribution and architecture of different forest agePopuluseuphraticain Ejina Oasis[J].ActaEcologicaSinica,2013, 33(14): 4 331-4 342.

[10] 張玉波,李景文,張 昊,等. 胡楊種子雨散布的時(shí)空分布格局[J].生態(tài)學(xué)報(bào),2005,25(8): 1 994-2 000.

ZHANG Y B, LI J W, ZHANG H,etal. Spatiotemporal patterns of seed dispersal inPopuluseuphratica[J].ActaEcologicaSinica, 2005, 25(8):1 994-2 000.

[11] 井家林,夏延國(guó),郝 鵬,等. 土壤類型及其含水量與鹽分對(duì)胡楊根蘗發(fā)生影響[J].東北林業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào),2013, 41(12): 42-46.

JING J L,XIA Y G,HAO P,etal.Impacts of soil type, water content and salinity on the root sucker occurrence mechanism ofPopuluseuphratica[J].JournalofNortheastForestryUniversity,2013, 41(12): 42-46.

[12] 李志軍,焦陪陪,周正立,等. 灰葉胡楊根蘗繁殖的形態(tài)解剖學(xué)特征[J].植物學(xué)報(bào),2012, 47(2): 133-140.

LI Z J, JIAO P P, ZHOU Z L,etal. Morphological and anatomical features of root sucker propagation ofPopuluspruinosa[J].ChineseBulletinofBotany,2012, 47(2): 133-140.

[13] 張玉芬,張大勇. 克隆植物的無性與有性繁殖對(duì)策[J].植物生態(tài)學(xué)報(bào),2006, 30(1): 174-183.

ZHANG Y F,ZHANG D Y. Asexual and sexual reproductive strategies in clonal plants [J].JournalofPlantEcology, 2006, 30(1): 174-183.

[14] 夏延國(guó),董芳宇,呂 爽,等. 極端干旱區(qū)胡楊細(xì)根的垂直分布和季節(jié)動(dòng)態(tài)[J].北京林業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào),2015, 37(7): 37-44.

XIA Y G, DONG F Y, Lü S,etal. Vertical distribution and seasonal dynamics of fine roots inPopuluseuphraticaplantation in the extremely drought area[J].JournalofBeijingForestryUniversity, 2015, 37(7): 37-44.

[15] NARGIS NAZ, MANSOOR HAMEED, TAHIRA NAWAZ,etal. Structural adaptations in the desert halophyteAeluropuslagopoides(Linn.) Trin. ex Thw. under high salinity [J].JournalofBiologicalResearch-Thessaloniki, 2013,19: 150-164.

[16] ASHTON P M S., OLANDER L P, BERLYN G P,etal. Changes in leaf structure in relation to crown position and tree size ofBetulapapyriferawithin fire-origin stands of interior cedar-hemloc[J].CanadianJournalofBotany, 1998, 76(7): 1 180-1 187.

[17] 黃振英,吳 鴻,胡正海. 30種新疆沙生植物的結(jié)構(gòu)及其對(duì)沙漠環(huán)境的適應(yīng)[J].植物生態(tài)學(xué)報(bào),1997, 21(6): 521-530.

HUANG Z Y,WU H, HU Z H. The structure of 30 species of psammophytes and their adaptation to the sandy desert environment in Xinjiang [J].ActaPhytoecologicaSinica, 1997, 21(6): 521-530.

[18] 黃振英,吳 鴻,胡正海. 新疆 10 種沙生植物旱生結(jié)構(gòu)的解剖學(xué)研究[J].西北植物學(xué)報(bào),1995, 15(6): 56-61.

HUANG Z Y, WU H, HU Z H. An anatomical study on xeromorphic of the psammophytes in Xinjiang [J].ActaBot.Boreal.-Occident.Sin.,1995, 15(6): 56-61.

[19] 張 義,王得祥,宋 彬,等. 基于葉片解剖結(jié)構(gòu)的西寧市11種城市森林植物抗旱性評(píng)價(jià)[J].西北農(nóng)林科技大學(xué)學(xué)報(bào)(自然科學(xué)版),2014, 42(8): 86-92.

ZHANG Y,WANG D X,SONG B,etal.Leaf anatomical structure based drought resistance evaluation of 11 urban forest plants in Xining City[J].JournalofNorthwestA&FUniversity(Nat.Sci.Ed),2014, 42(8):86-92.

[20] 燕 玲,李 紅,賀 曉,等. 阿拉善地區(qū)9種珍稀瀕危植物營(yíng)養(yǎng)器官生態(tài)解剖觀察[J].內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào),2000, 21(3): 65-71.

YAN L,LI H,HE X,etal.Ecological anatomy of nine Priority species in Alasan area [J].JournalofInnerMongoliaAgriculturalUniversity,2000, 21(3): 65-71.

[21] 李正理,李容敖. 我國(guó)甘肅九種旱生植物同化枝的解剖觀察[J].植物學(xué)報(bào),1981, 23(3): 181.

LI Z L, LI R A. Anatomical observation of assimilating branches of nine xerophytes in Gansu[J].ActaBotanicaSinica,1981, 23(3): 181-185.

[22] 劉家瓊. 我國(guó)荒漠不同生態(tài)類型植物的旱生結(jié)構(gòu)[J].植物生態(tài)學(xué)與地植物學(xué)叢刊,1982, 6(4): 314-319.

LIU J Q. The xeromorphic structure of different typical plants in desert of China[J].ActaPhytoecologicaETGeobotanicaSinica, 1982, 6(4): 314-319.

[23] 蘇培璽,安黎哲,馬瑞君,等. 荒漠植物梭梭和沙拐棗的花環(huán)結(jié)構(gòu)及C4光合特征[J].植物生態(tài)學(xué)報(bào),2005, 29(1): 1-7.

SU P X, AN L Z, MA R J,etal. Kranz anatomy and C4photosynthetic characteristics of two desert plants,HaloxylonammodendronandCalligonummongolicum[J].ActaPhytoecologicaSinica,2005, 29(1): 1-7.

[24] 耿宇鵬,張文駒,李 博,等. 表型可塑性與外來植物的入侵能力[J].生物多樣性,2004, 12(4): 447-455.

GENG Y P,ZHANG W J,LI B,etal.Phenotypic plasticity and invasiveness of alien plants[J].BiodiversityScience,2004, 12(4): 447-455.

[25] VALLADARES F, WRIGHT S J, LASSO E,etal.Plastic phenotypic response to light of 16 congeneric shrubs from a Panamanian rainforest[J].Ecology,2000, 81(7): 1 925-1 936.

[26] 何冬梅,劉 慶,林 波,等. 人工針葉林林下11種植物葉片解剖特征對(duì)不同生境的適應(yīng)性[J].生態(tài)學(xué)報(bào),2008, 28(10): 4 739-4 749.

HE D M, LIU Q, LIN B,etal. Adaption of leaf anatomical characteristics of eleven understory species to different environments in coniferous plantations [J].ActaEcologicaSinica,2008, 28(10): 4 739-4 749.

[27] MOTT K A, GIBSON A C, OLEAR J W. The adaptive significance of amphistomatic leaves [J].PlantCell&Environment,1982, 5(6): 445-460.

[28] PIGLIUCCI M. Phenotypic Plasticity: Beyond nature and nurture [J]. Johns Hopkings University Press, Baltimore and London,2001, 304(4): 397-399.

[29] SULTAN S E. Phenotypic plasticity and plant adaptation [J].ActaBotanicaNeerlandica,1995, 44(44): 363-383. (Special Jubilee Symposium Volume)

[30] CORDELL S, GOLDSTEIN G, MUELLER-DOMBOIS D,etal. Physiological and morphological variation inMetrosiderospolymorpha,a dominant Hawaiian tree species,along an altitudinal gradient: the role of phenotypic plasticity [J].Oecologia,1998, 113: 188-196.

[31] 崔秀萍,劉果厚,張瑞麟. 渾善達(dá)克沙地不同生境下黃柳葉片解剖結(jié)構(gòu)的比較[J].生態(tài)學(xué)報(bào),2006, 26(6): 1 842-1 847.

CUI X P,LIU G H,ZHANG R L.Comparison of leaf anatomical structure betweenSalixgordejeviigrowing under contrasting habitats of Otingdag Sandland andSalixmicrotachyavar.bordensisgrowing on the lowlands of dunes [J].ActaEcologicaSinica,2006, 26(6): 1 842-1 847.

[32] WILLIAMS D G, MACK R N, BLACK R A. Ecophysiology of introducedPennisetumsetaceumon Hawaii:the role of phenotypic plasticity [J].Ecology,1995, 76: 1 569 -1 580.

[33] MARCO M, CRISTIAN A, CRISTIAN T. Functional differences in response to drought in the invasiveTaraxacumofficinalefrom native and introduced alpine habitat ranges [J].PlantEcology&Diversity,2011, 4(1): 37-44.

(編輯:裴阿衛(wèi))

Plasticity Response of Leaf Anatomical Characteristics of Populus euphratica in Different Soil Conditions

DONG Fangyu, WANG Wenjuan, CUI Panjie, WANG Jianming, ZHANG Tianhan, LI Jingwen*

(The Key Laboratory for Silviculture and Conservation of Ministry of Education,Beijing Forestry University,Beijing,100083,China)

Phenotypic plasticity play the important role in the plant individual adaptation in extreme arid region. In this study, leaf anatomical structures ofPopuluseuphraticawere quantitatively analyzed to reveal the differences of phenotypic adaptive plasticity in three different soil conditions(Erdaoqiao, Qidaoqiao, Badaoqiao) in Egina, Innermongolia. The results showed that leaf anatomical structures ofP.euphraticapresented obvious divergence phenomenon in the heterogeneous soil conditions. Leaf anatomical structures ofP.euphraticain Erdaoqiao, Qidaoqiao, Badaoqiao had different degrees of differences except main vein xylem/main vascular bundle area, and spongy tissue thickness had significant differences among three soil conditions. Soil moisture and salinity affected growth of epidermal tissue in represents of upper epidermal cell, and soil fertility affected growth of conducting tissue in represents of the main vein vascular bundle and palisade tissue in Ejina. Environmental heterogeneity is the root cause of leaf anatomical plasticity ofP.euphratica. Leaf anatomical plasticity makeP.euphraticaadapt to different environments and different structures form adaptability difference in the same environment. Variation coefficient and plasticity index of the main vein xylem area and the main vein vascular bundle area were high, which showed main vein xylem and main vein vascular bundle were the major structure ofP.euphraticain response to conditional changes. Leaf anatomical structure characteristics and its plasticity are the important adaptive strategy ofP.euphraticain the dryland.

Populuseuphratica；anatomical structure；plasticity；soil moisture ；soil salinity；soil fertility

1000-4025(2016)10-2047-11

10.7606/j.issn.1000-4025.2016.10.2047

2016-04-10;修改稿收到日期:2016-10-10

國(guó)家自然科學(xué)基金(31570610，31070553)，林業(yè)公益性科研專項(xiàng)(201404304-6)

董芳宇(1992-)，在讀碩士研究生，主要從事生物多樣性研究。E-mail：dongfangyu527@sina.com

*通信作者:李景文，博士，教授，主要從事生物多樣性研究。E-mail：lijingwen@bjfu.edu.cn

Q948.118

A