菲脅迫下濕生植物美人蕉(Cannaindica)對斜生柵藻(Scenedesmusobliquus)生長的影響

金香琴，楊萌堯，何春光，邊紅楓，盛連喜

東北師范大學環(huán)境學院 國家環(huán)境保護部濕地生態(tài)與植被恢復重點實驗室，長春 130117

菲脅迫下濕生植物美人蕉(Cannaindica)對斜生柵藻(Scenedesmusobliquus)生長的影響

金香琴，楊萌堯，何春光，邊紅楓，盛連喜*

東北師范大學環(huán)境學院 國家環(huán)境保護部濕地生態(tài)與植被恢復重點實驗室，長春 130117

多環(huán)芳烴有機污染物的環(huán)境問題日益嚴重，亟待需求從群落及生態(tài)系統(tǒng)的角度進行毒理學復合危害效應的研究。本文采用以美人蕉(Canna indica)種植根區(qū)水培養(yǎng)斜生柵藻(Scenedesmus obliquus)的方式，觀察菲脅迫下其生長的變化。結果表明，美人蕉種植根區(qū)水對斜生柵藻生長具有化感效應，且表現(xiàn)為“低促高抑”的現(xiàn)象。而在菲脅迫下，種植根區(qū)水比例為15%和30%時隨著菲濃度的增加，生長促進作用增強，且在菲濃度為1 mg·L-1出現(xiàn)最高值；在100%種植根區(qū)水時隨著菲濃度的增加生長抑制作用增強。說明，菲脅迫使美人蕉種植根區(qū)水對藻類的化感效應增強。進行邏輯斯諦生長擬合發(fā)現(xiàn)，30%、1 mg·L-1處理組種群內稟增長率最高，斜生柵藻種群出現(xiàn)暴發(fā)增長的生態(tài)風險最大。

菲；斜生柵藻；美人蕉；化感效應；邏輯斯諦生長擬合

水生生態(tài)系統(tǒng)是一個復雜而多變的系統(tǒng)，隨著環(huán)境問題的日益嚴重，其生態(tài)穩(wěn)定性受到很大的威脅。浮游植物和大型水生植物是水體的主要初級生產(chǎn)者，它們互相競爭營養(yǎng)、光照和空間資源，并通過釋放化學物質影響藻類的生長。近年來，一些水生植物對藻類生長抑制效應研究成為了熱點。從1969年Fitzgerald發(fā)現(xiàn)水生植物的代謝產(chǎn)物可能會抑制藻類的生長以來，已有很多研究者發(fā)現(xiàn)這種效應，如穗花狐尾藻(Myriophyllum spicatum)、伊樂藻(Elodea canadensis)，還有石菖蒲、鳳眼蓮(Eichhornia crassipes)、水花生(Alternanthera philoxeroides)、菱(Trapa bispinosa)、浮萍(Lemna minor)、金魚藻(Ceratophyllum demersum)、馬來眼子菜(Potamogeton malaianus)、黃絲草(Potamogeton maackianus)和菹草(Potamogeton crispus)、鳶尾(Iris tectorum)、美人蕉(Canna indica)等[1-8]。以上水生植物對藻類生長均產(chǎn)生明顯的生長抑制作用，其中水花生、伊樂藻等植物在低濃度時對藻類生長具有促進作用。但在外源性污染物或環(huán)境因子的變化下水生植物對藻類的生態(tài)效應的研究未見有報道。

菲屬于多環(huán)芳烴中低分子污染物，對生物機體有較強的生物毒性，并且易在生物體內積累和食物鏈中富集，不僅影響單一種群的生長，也可影響種群間的平衡狀態(tài)，從而影響群落結構的多樣性和穩(wěn)定性。美人蕉作為濕生植物，對水體中氮磷及重金屬的去除有較好的效果，常作為生態(tài)浮床的理想常規(guī)植物[9-10]。據(jù)研究表明，美人蕉對水生藻類有明顯的生長抑制作用[11-12]。本研究以美人蕉和標準試驗藻種-斜生柵藻為實驗材料，探討菲脅迫下水生植物與藻類種群之間的相互作用的變化機制，為脅迫下水生生態(tài)系統(tǒng)的變化規(guī)律提供一些參考。

1 材料與方法(Materials and methods)

1.1 試驗材料

菲為分析純，購自美國Sigma公司。

美人蕉(Canna indica)取自公園苗圃，植株為帶根系完全植物體。斜生柵藻(Scenedesmus obliquus)藻種由中科院水生生物研究所提供，利用SE培養(yǎng)基進行預培養(yǎng)。培養(yǎng)條件為：溫度(24±1) ℃；pH分別為(7.2±0.2)；白色日光燈，光暗比14 h∶10 h，光強為4 000 lux；靜置培養(yǎng)，每天定期人工搖動3次。

1.2 試驗方法

將美人蕉洗凈泥土，利用2次水沖洗，2 L燒杯內放入1 L SE培養(yǎng)基，放入美人蕉連續(xù)培養(yǎng)15 d，將種植根區(qū)水過濾，放入冰箱冷藏備用。

首先配制高濃度菲的儲備液。試驗在250 mL的三角燒瓶中進行，培養(yǎng)液體積為100 mL，由SE培養(yǎng)基和美人蕉種植根區(qū)水不同比例組成，美人蕉種植根區(qū)水所占比例分別為0%、15%、30%、60%、100%。按照不同比例分成5組，每一組由1個空白對照和3個不同菲濃度組成。根據(jù)菲對斜生柵藻的急性毒性試驗，選擇設置菲濃度分別為0.25 mg·L-1、1 mg·L-1、2 mg·L-1，從儲備液中取出一定量的菲稀釋而成。

試驗液配好后，接種斜生柵藻，藻細胞密度為1×105cells·mL-1，放入光照培養(yǎng)箱進行培養(yǎng)。試驗設置3個平行。每2天取一定量的藻液，利用分光光度計測定光密度(OD650)，利用藻細胞與光密度之間的線性關系模型，得出藻細胞密度。

1.3 斜生柵藻比生長速率的計算

比生長速率的計算按照國際經(jīng)合組織(OECD)規(guī)定的標準方法[13]。比生長速率：

式中，n為某一時間(t)的藻細胞密度(cells·mL-1)；n0為初始時間(t0)的藻細胞密度(cells·mL-1)。

1.4 生長曲線的擬合

以邏輯斯諦方程N(t)=K/(1+ea-rt)擬合藻類的生長過程，利用三點法估計參數(shù)K值，以最小二乘法進行回歸分析估計參數(shù)a和r的值，其中K表示環(huán)境容納量，r為種群的潛在增值能力，即種群內稟增長率。

1.5 數(shù)據(jù)處理與分析

數(shù)據(jù)處理分析利用Microsoft Excel 2007及Sigmaplot11.0，藻細胞密度與吸光值進行線性回歸分析利用SPSS19.0，不同濃度菲脅迫下藻類生長進行單因素方差分析(ANOVA)。

2 結果(Results)

2.1 菲對藻-草系統(tǒng)斜生柵藻生長的影響

不同濃度菲脅迫下，利用含有不同比例美人蕉種植根區(qū)水的培養(yǎng)基培養(yǎng)斜生柵藻，其細胞密度結果見圖1，比生長速率的變化見圖2。

如圖1所示，菲濃度為0 mg·L-1時，15%和30%的美人蕉種植根區(qū)水處理組的藻細胞密度比對照組(0%)高，而且從圖2可知此時其比生長速率在整個生長周期都高于對照組，說明15%和30%的美人蕉種植根區(qū)水對斜生柵藻的生長具有生長促進作用，比較實驗結束時細胞密度，15%和30%處理組比對照組增長101%和160%。60%處理組與對照組相比藻細胞密度沒有顯著性差異，但其比生長速率在整個生長周期都低于0%的種植根區(qū)水。而100%處理組的藻細胞密度顯著低于對照組，其比生長速率均明顯低于對照組，說明100%美人蕉種植根區(qū)水對斜生柵藻具有生長抑制作用，第23天的細胞密度比對照組減少39%?？梢?，美人蕉根系分泌物中具有對斜生柵藻的生長產(chǎn)生效應的物質，而且對斜生柵藻的生長具有低濃度刺激高濃度抑制的效應。

在美人蕉種植根區(qū)水比例為0%時，不同濃度的菲對斜生柵藻的生長具有不同程度的促進作用。從圖1中可見，1 mg·L-1濃度組的藻細胞密度顯著高于對照組(0%，0 mg·L-1)，其第23天的細胞密度比對照組(0%，0 mg·L-1)增加138%，對斜生柵藻的生長促進作用最高。從圖2比生長速率可知，在生長開始期，只有0.25 mg·L-1濃度組大于0 mg·L-1濃度組，具有生長促進作用，但進入指數(shù)生長期，0.25 mg·L-1濃度組和1 mg·L-1濃度組均有生長促進作用，而2 mg·L-1濃度組在指數(shù)生長后期也出現(xiàn)生長促進作用。說明，菲脅迫下的斜生柵藻在生長開始期雖然存在生長抑制作用，但隨著脅迫環(huán)境的適應，出現(xiàn)生長促進作用。

圖1 菲脅迫下美人蕉種植根區(qū)水對斜生柵藻生長的影響Fig. 1 Effect of root zone water of Canna indica on S. obliquus growth under phenanthrene stress

圖2 斜生柵藻比生長速率的變化Fig. 2 Changes of S. obliquus growth rates

在美人蕉種植根區(qū)水比例為15%和30%時，菲脅迫下與無菲脅迫時比較，藻細胞密度明顯增加，說明菲脅迫下具有明顯的促進生長作用。15%處理組，菲脅迫下3個濃度組與無菲脅迫比較，藻細胞密度具有顯著差異性(P<0.05)，其中1 mg·L-1濃度組的藻細胞密度最高，第23天的細胞密度與0 mg·L-1濃度組比較細胞密度增加386%，平均比生長速率達到40%。30%處理組，1 mg·L-1濃度組和2 mg·L-1與無脅迫對照組比較，藻細胞密度具有顯著差異性(P<0.05)，其中1 mg·L-1濃度組生長促進作用最高，第23天的細胞密度與0 mg·L-1濃度組比較細胞密度增加286%。斜生柵藻生長進入指數(shù)生長期后，從圖2中可知，其比生長速率由大到小排序為1 mg·L-1濃度組>2 mg·L-1濃度組>0.25 mg·L-1濃度組>0 mg·L-1濃度組，菲脅迫下均出現(xiàn)生長促進作用?？梢姡壤秊?5%和30%時，對斜生柵藻的生長具有促進作用，而菲脅迫可增強了對斜生柵藻的生長促進作用，隨著菲濃度升高而升高，出現(xiàn)峰值之后隨之下降。

美人蕉種植根區(qū)水比例為60%，菲濃度處理組與0 mg·L-1濃度組斜生柵藻細胞密度沒有顯著差異，但其比生長速率低于0 mg·L-1濃度組。

美人蕉種植根區(qū)水比例為100%時，菲脅迫與無菲脅迫比較，斜生柵藻生長具有抑制作用。整個生長周期內，藻細胞密度均小于0 mg·L-1濃度組。比較其比生長速率(圖2)，經(jīng)過生長開始期的適應后，在指數(shù)生長期內均小于0 mg·L-1。由此可看出，在美人蕉種植根區(qū)水比例為100%時與0%比較，斜生柵藻的生長具有生長抑制作用，而菲脅迫可加強這種生長抑制作用，而且菲濃度越高抑制作用越強。

2.2 藻-草系統(tǒng)斜生柵藻的生長擬合

對藻-草系統(tǒng)中斜生柵藻的生長進行邏輯斯諦擬合，得到參數(shù)及拐點時間見表1。可見，除了100%種植根區(qū)水處理組以外，其他比例組，環(huán)境容納量均在1 mg·L-1出現(xiàn)峰值，且在15%處理組中環(huán)境容納量(105cells·mL-1)出現(xiàn)最高值1 277.87，菲脅迫與一定比例的美人蕉種植根區(qū)水增大了環(huán)境容納量，也說明菲脅迫與一定比例的美人蕉種植根區(qū)水混合之后可能有斜生柵藻可利用的資源。

對于拐點時間，隨著種植根區(qū)水比例的增加沒有明顯的變化規(guī)律，但菲脅迫下比無脅迫相比，拐點時間推遲，加上環(huán)境容納量的增大，說明斜生柵藻的生長具有較大的生長潛力和空間。種群內稟增長率的變化規(guī)律與環(huán)境容納量相似，均在1mg·L-1處理組出現(xiàn)最高值。

表1 斜生柵藻的邏輯斯諦生長擬合曲線參數(shù)及拐點時間Table 1 The logistic equation parameters and inflectin time of S. obliquus

注：K、r、a為邏輯斯諦方程的三個參數(shù)，K的生態(tài)學含義為環(huán)境容納量，r的生態(tài)學含義為種群內稟增長率；tp為藻類生長由自由生長進入抑制生長的拐點時間。

Note: K, r and a were the parameters of logistic equation, K means environmental capacity, r means innate rate of increase; tp means the inflection point time of algae from free growth to inhibit growth.

從斜生柵藻種群內稟增長率的變化可知，在無脅迫時，種群內稟增長率沒有明顯規(guī)律可言，但在15%時出現(xiàn)最高值，高于0%對照組，說明高等植物分泌的物質在一定比例時使藻類有較大的生長潛力，具有種群暴發(fā)增長的生態(tài)風險。而在菲脅迫下，大部分菲脅迫組種群內稟增長率大于對應無脅迫處理組，說明菲脅迫使斜生柵藻種群的增長潛力加大，特別是在30%、1 mg·L-1處理組種群內稟增長率達到0.4071，此時藻種群暴發(fā)增長的生態(tài)風險最大。

3 討論(Discussion)

水生植物通過向環(huán)境釋放化學物質對另一植物(包括微生物)產(chǎn)生的有害或有益的作用稱之為化感作用(allelopathy)，其中起作用的化學物質成為化感物質[14]。目前，普遍認為水生植物化感物質在自然狀態(tài)下主要是通過植物根部分泌和植物殘株或凋落物分解這2個途徑進入自然界[15]。而化感物質成分的鑒定需要更加成熟科學的試驗方法。本實驗通過水培水生植物的方法，更接近化感物質進入自然界的客觀情況，獲取種植根區(qū)水，以此培養(yǎng)藻類，排除密度及空間資源競爭等其他干擾方式的影響。使用種植根區(qū)水可排除實驗植物之間對生存資源的競爭作用的影響，只考慮化感物質的效應。本研究發(fā)現(xiàn)，美人蕉種植根區(qū)水含量不同對斜生柵藻的生長具有不同的效應，表現(xiàn)為“低促高抑”的現(xiàn)象。丁惠君等[8]對濕生植物的研究也發(fā)現(xiàn)，美人蕉種植水對微囊藻類的生長存在低促高抑作用。其他研究者也發(fā)現(xiàn)一些水生植物的提取液對藻類生長具有促進作用[16]。這與水生植物分泌的化感物質有關。據(jù)研究發(fā)現(xiàn)，美人蕉種植水中大多為有機酸類物質，其含量較高的依次為乳酸、乙二酸、棕欖酸、乙二醇和硬脂酸[11]。而棕櫚酸、硬脂酸對斜生柵藻生長具有明顯的協(xié)同抑制作用[17]?；形镔|的脅迫使藻細胞抗氧化防御系統(tǒng)產(chǎn)生應激反應[18]，化感物質濃度較低時，使藻細胞抗氧化酶活性升高，沒有對藻細胞產(chǎn)生危害，反而對藻類生長起到促進作用；而化感物質濃度較高時，直接破壞生物膜，降低酶活性，從而抑制藻類生長。

菲作為低環(huán)類多環(huán)芳烴污染物，對藻類也存在低濃度促進高濃度抑制的效應。研究表明，菲脅迫也可以激發(fā)抗氧化防御系統(tǒng)[19]，這與化感物質出現(xiàn)“低促高抑”現(xiàn)象的機制是相同的。在本研究中，菲脅迫下不同比例的美人蕉種植根區(qū)水對藻類的化感效應出現(xiàn)不同的變化。在15%的美人蕉種植根區(qū)水中，斜生柵藻的生長隨著菲濃度升高而升高，出現(xiàn)峰值之后隨之下降，其中1 mg·L-1時生長促進作用最強。0%、1 mg·L-1處理組的平均比生長速率為26.8%，試驗結束時細胞密度(105cells·mL-1)為618.14，而15%、0 mg·L-1處理組的平均比生長速率為31.5%，試驗結束時細胞密度(105cells·mL-1)為523.436，15%、1 mg·L-1處理組的平均比生長速率為40.3%，試驗結束時細胞密度(105cells·mL-1)為1 263.30?？梢?，比生長速率和細胞密度均高于相對應對照組，說明15%的美人蕉種植根區(qū)水和1 mg·L-1的菲沒有出現(xiàn)拮抗效應，可以同時激發(fā)生物體內一些酶的活性，使生長促進作用增強，使藻類大量生長。而100%美人蕉種植根區(qū)水具有生長抑制作用，菲濃度越高生長抑制作用越強，菲的脅迫使化感物質的生長抑制作用增強。100%的美人蕉種植根區(qū)水中斜生柵藻的環(huán)境容納量小，因此作用于斜生柵藻的菲的相對濃度增大，抑制斜生柵藻生長。100%美人蕉種植根區(qū)水和菲脅迫可以使抑藻效應增強。因此，利用化感效應進行抑藻時，同時也要注意與生態(tài)系統(tǒng)中其他因子產(chǎn)生的復合效應。

在生態(tài)系統(tǒng)中，污染物對某一種群產(chǎn)生毒性效應時，已經(jīng)對該生物群落的結構產(chǎn)生不可恢復的效應。研究者們往往將重點放在污染物高濃度的毒性效應，忽略掉低濃度產(chǎn)生的一些生態(tài)效應。因此，水生生態(tài)系統(tǒng)中有機污染物在高濃度低濃度均可打破種群間的平衡，深入影響生態(tài)系統(tǒng)的結構與功能，對生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性和生態(tài)安全具有嚴重威脅。

綜上所述美人蕉種植根區(qū)水對斜生柵藻的生長呈現(xiàn)“低促高抑”化感效應。而且在不同濃度的菲脅迫下使美人蕉種植根區(qū)水對藻類的影響產(chǎn)生不同的變化。15%和30%比例種植根區(qū)水時隨著菲濃度的增加，生長促進作用增強，在1 mg·L-1出現(xiàn)最高值，存在藻類生長暴發(fā)的生態(tài)風險。而在100%種植根區(qū)水時隨著菲濃度的增加生長抑制作用增強，說明菲脅迫使種植根區(qū)水對藻類的影響作用增強。外源性污染物特別是低濃度脅迫與水生群落中產(chǎn)生的生態(tài)效應復雜而不可預期，應作為毒性評價和生態(tài)系統(tǒng)安全評價的常規(guī)評價指標之一。

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Effect of Wetland PlantsCannaindicaon the Growth ofScenedesmusobliquusunder Phenanthrene Stress

Jin Xiangqin, Yang Mengyao, He Chunguang, Bian Hongfeng, Sheng Lianxi*

State Environmental Protection Key Laboratory of Wetland Ecology and Vegetation Restoration, School of Environment, Northeast Normal University, Changchun 130117, China

11 November 2014 accepted 24 December 2014

In order to observe Scenedesmus obliquus growing changes under phenanthrene stress, we cultivated S. obliquus with the root zone water of Canna indica. The results indicated that the root zone water of canna produced allelopathic effects that the low concentrations promote growth of S. obliquus or vice versa. Under two conditions of 15% and 30% plant root zone water ratios, promoting effect was enhanced with increasing phenanthrene concentrations, and the highest value of growth were found with the phenanthrene concentration of 1 mg·L-1. However, the effect of growth inhibition was enhanced with increasing phenanthrene concentrations when the root zone water of canna was at 100%. Our study suggested that phenanthrene stress increases allelopathic effects of root zone water of canna on algae. Additionally, logistic growth fitting showed that intrinsic rate of population growth is the highest at 30% and 1 mg·L-1treatment, suggesting that ecological risk might be highest with the outbreak of growth in S. obliquus groups.

phenanthrene; Canna indica; Scenedesmus obliquus; allelopathic effect; logistic growth equation

國家水體污染控制與治理重大科技專項子課題(2012ZX07201-001-03)；東北師范大學國家級生態(tài)學實驗教學示范中心開放基金

金香琴(1980-)，女，博士，研究方向為水生生態(tài)毒理學，E-mail: jinmh092@nenu.edu.cn

*通訊作者(Corresponding author)， E-mail: shenglx@nenu.edu.cn

10.7524/AJE.1673-5897.20141111001

2014-11-11 錄用日期：2014-12-24

1673-5897(2015)2-290-07

X171.5

A

盛連喜(1952-)，男，環(huán)境科學博士，教授，主要研究方向為生態(tài)毒理學和恢復生態(tài)學，發(fā)表論文100余篇。

金香琴, 楊萌堯, 邊紅楓, 等. 菲脅迫下濕生植物美人蕉(Canna indica)對斜生柵藻(Scenedesmus obliquus)生長的影響[J]. 生態(tài)毒理學報, 2015, 10(2): 290-296

Jin X Q, Yang M Y, Bian H F, et al. Effect of wetland plants Canna indica on the growth of Scenedesmus obliquus under phenanthrene stress [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2015, 10(2): 290-296 (in Chinese)