克隆間相互作用對豌豆蚜性投資策略的影響

摘要：為探究克隆間相互作用對豌豆蚜性別分化的影響。本研究使用3個豌豆蚜克?。∕S克隆，PS克隆，Y克?。┳鳛檠芯繉ο?。首先選用瓊脂法，在低溫短日照條件下誘導性母后，分別制作1頭區(qū)、2頭區(qū)和混合區(qū)，調(diào)查各試驗區(qū)性母的日產(chǎn)蚜量、后代性比和性母的保幼激素3的滴度。結果顯示：在MS克隆的1頭區(qū)，雌雄后代比約為1∶1，當初始性母數(shù)增加或與非我克隆共存時，后代的性雌蚜數(shù)會增加，雄蚜數(shù)減少。PS克隆與MS克隆共存時，相較于1頭區(qū)，PS克隆后代性雌蚜和雄蚜數(shù)均減少，胎生蚜數(shù)卻顯著增加，而2頭區(qū)的后代性別分化與1頭區(qū)相比未出現(xiàn)明顯差異。Y克隆各處理間性分化未出現(xiàn)差異。性母保幼激素3的滴度與雄蚜數(shù)量呈負相關，與胎生蚜數(shù)量呈正相關。本研究結果表明，豌豆蚜性母可以根據(jù)周邊克隆的類型和密度調(diào)整后代性別比，以優(yōu)化其生態(tài)適應性和基因傳播效率。

關鍵詞：豌豆蚜；競爭；性比；保幼激素3；繁殖

中圖分類號：S433.3 文獻標識碼：A 文章編號：1007-0435（2024）10-3113-08

Impact of Interclonal Interactions on Sexual Investment Strategies of Pea Aphids

LI Yang^*， SHI Wen-min

（College of Biology and Agriculture， Zunyi Normal University， Zunyi， Guizhou Province 563006， China）

Abstract：To investigate the effect of clonal interactions to sex differentiation in pea aphids. Three pea aphid clones （MS clone，PS clone，and Y clone） were used in this study. Firstly，the agar method was selected to induce sexuparae under low temperature and short-day light，and then using the sexupara of each clone to prepare a single aphid treatment and two-aphids treatment，as well as mixed clonal treatments consisting of different clones，and to investigate the daily aphid production of sexuparae，the sexual differentiation of the progeny，and the juvenile hormone III titer of sexuparae in each treatment. The results showed that in a single aphid treatment of the MS clone，the ratio of male to female progeny was about 1∶1，and the number of oviparous female aphids in the progeny increased and the number of male aphids decreased when the initial number of sexuparae was increased or coexisted with the non-self clone. When cohabitated with the MS clone，the PS clone exhibited a reduction in the count of oviparous females and males，alongside a marked increase in the population of viviparous aphids，in comparison to a single treatment，yet，the sexual differentiation observed in the progeny from the two-aphids treatment did not significantly deviate from that in a single aphid treatment. On the other hand，none of the Y clones showed significant differences in sex differentiation among treatments. The juvenile hormone III titer of sexuparae was negatively correlated with the number of male aphids，and positively correlated with the number of viviparous aphids. The findings of this study suggest that pea aphid sexuparae can adjust offspring sex ratios according to the type and density of peripheral clones to optimize their ecological fitness and gene transmission efficiency.

Key words：Acyrthosiphon pisum;Competition;Sex ratios;Juvenile hormone 3;Reproduction

收稿日期：2024-02-20；修回日期：2024-04-11

基金項目：國家自然科學基金（32160259）；大學生創(chuàng)新創(chuàng)業(yè)訓練計劃項目（202310664673）；遵義師范學院博士啟動金項目（遵師BS［2019］25號）共同資助

作者簡介：

李楊（1985-），男，漢族，貴州銅仁人，博士，副教授，主要從事昆蟲進化生態(tài)學研究，E-mail：harayaka@qq.com；*通信作者Author of corresponding，E-mail：harayaka@qq.com

當不同生物體在同一環(huán)境共存時，它們之間的互動可能引發(fā)各自表型的調(diào)整^［1］。這種適應性響應可能涵蓋從互利共生、寄生、捕食和競爭等多種相互作用形式^［2］。隨著時間的推移，這些相互作用可能促成協(xié)同進化，使得一種物種的表型變化能夠適應另一物種的特征或行為模式^［3］。

在自然界中，擁有多種生活史的無脊椎動物表現(xiàn)出明顯的表型多態(tài)性，這使其能夠適應因季節(jié)性變化引起的環(huán)境和捕食壓力^［4-5］。特別是蚜蟲，擁有無翅型、有翅型、有性型和孤雌型等眾多表型^［6］。大部分的蚜蟲在春季到夏季，通過孤雌生殖進行繁衍后代；在秋季，受低溫短日照的影響，發(fā)育成性母產(chǎn)生性雌蚜和雄蚜，二者交配后以卵越冬。孤雌生殖和有性生殖之間的轉換不僅增加了蚜蟲的遺傳多樣性，而且對其在寒冬中的生存至關重要^［7］。

蚜蟲性比調(diào)控機制是進化生態(tài)學中一個重要且尚未解決的問題之一^［8］。目前一些學者對蚜蟲性比影響因子研究中發(fā)現(xiàn)，不同光周期下豌豆蚜（Acyrthosiphon pisum）的后代性比有顯著差異^［9］，次生共生菌Spiroplasma通過殺雄作用降低豌豆蚜的雄蚜數(shù)^［10］，次生共生菌Hamiltonella和Regiella均會導致豌豆蚜性比偏雌^［11］。另外，Li等^［12］發(fā)現(xiàn)雪蟲（Prociphilus oriens）的雌性比與當年8月的降水量及9月的氣溫呈負相關性。

豌豆蚜隸屬于半翅目（Hemiptera）蚜科（Aphididae），主要寄生豆科植物，保幼激素是調(diào)節(jié)豌豆蚜生理期感知后生殖模式變化的重要物質^［13-14］，能顯著影響蚜蟲的生殖方式轉化^{［5，15］}。在秋季，無論寄主植物的質量如何，光周期的變化都會直接影響蚜蟲的發(fā)育^［16］。光周期通過控制保幼激素滴度誘導蚜蟲產(chǎn)生有性世代^［14］。但目前關于豌豆蚜在不同性別分配模式下保幼激素3（蚜蟲中唯一被發(fā)現(xiàn)的保幼激素^［14］）含量變化趨勢的研究還相對較少。雖然有研究探討了氣候條件如何誘導性蚜產(chǎn)生，但沒有研究評估蚜蟲相鄰的生物環(huán)境如何影響其性別分配。很多研究都是使用豌豆蚜進行單克隆飼養(yǎng)，將其置于不同的光周期和溫度條件下，以研究單個或幾個克隆的性蚜產(chǎn)蚜順序和性別比例^{［10，15］}。而野外寄主植物上通常有多個克隆共存，并同時產(chǎn)生性蚜^［17-18］。多克隆共存會使近親繁殖的機會增多，進而影響后代的性別比例^［19］。前期研究發(fā)現(xiàn)，豌豆蚜具備“自我”和“非我”克隆的識別能力^{［11，20］}，并且能根據(jù)相鄰克隆的分布和密度，調(diào)節(jié)自身繁殖。當豌豆蚜與非我克隆共存時，很可能會根據(jù)其他克隆的存在調(diào)整其后代的性別比例或有性形態(tài)和無性形態(tài)的比例，而在容器中飼養(yǎng)單一克隆會忽略克隆之間的相互作用。為了評估克隆間相互作用對豌豆蚜后代性分化的影響，本研究使用2個寄主種群的綠色型豌豆蚜克隆及1個基因突變的黃色型豌豆蚜克隆進行試驗，設置不同的試驗區(qū)，調(diào)查豌豆蚜在與不同類型克隆共存時的性母后代性別分化及保幼激素3滴度，旨在研究影響豌豆蚜性比調(diào)控因子，為豌豆蚜進化機制研究及蟲情預報提供新的理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

本研究使用2種色型（綠色型和黃色型）共3個豌豆蚜（A. pisum）克隆進行試驗，①在新疆維吾爾自治區(qū)呼圖壁縣紫花苜蓿（Medicago sativa）植株上采集的綠色克隆（以下稱MS克?。＂谠谫F州省道真縣豌豆（Pisum sativum）植株上采集的綠色克?。ㄒ韵路QPS克?。?。③由綠色克隆基因突變而來的黃色克隆（以下稱Y克?。?。所有克隆都在光照培養(yǎng)箱（溫度：20℃，光周期：L∶D=16∶8，光照強度：7000～8000 Lux，濕度：50%～60%）中，使用5 cm左右的蠶豆幼苗進行單克隆繼代飼養(yǎng)，蠶豆品種為‘七星長龍’。

1.2 試驗設計

1.2.1 試驗裝置 本研究試驗使用瓊脂法^［21］進行，所用培養(yǎng)基為直徑12 cm，高4 cm的塑料容器，葉片采集至株高15 cm左右的蠶豆植株‘七星長龍’。

1.2.2 克隆間相互作用對豌豆蚜性母的后代性別分化及保幼激素3滴度的影響 本試驗環(huán)境為溫度15℃，L∶D=10∶14，光照強度7000～8000 Lux，濕度50%～60%。分別將10頭MS克隆、PS克隆以及Y克隆的3齡胎生蚜若蟲移動到載有1片蠶豆葉的培養(yǎng)基中，作為G0進行飼養(yǎng)，當G0產(chǎn)出若蟲（G1：性母）發(fā)育至3齡后，準備以下3個試驗區(qū)。

1頭區(qū)：分別將上述3個克隆的1頭G1移動到載有1片蠶豆葉的培養(yǎng)基中進行飼養(yǎng)，每隔5天添加或更換1片蠶豆葉，分別標記1PS、1MS及1Y。

2頭區(qū)：分別將上述3個克隆的2頭G1移動到載有1片蠶豆葉的培養(yǎng)基中進行飼養(yǎng)，每隔5天添加或更換1片蠶豆葉。分別標記為1PS+1PS，1MS+1MS和1Y+1Y。

異克隆共存區(qū)：將1頭MS克隆和PS克隆的1齡若蟲同時放入載有1片蠶豆葉的培養(yǎng)基中進行飼養(yǎng)，標記為1MS+1PS。再使用相同的方法，制備PS克隆和Y克隆以及MS克隆和Y克隆這2個異克隆相鄰組合，分別標記為1PS+1Y和1MS+1Y。

每個處理分別準備20個培養(yǎng)基，G1產(chǎn)子開始后每天上午9點統(tǒng)計一次各克隆總個體數(shù)。在各克隆G1產(chǎn)子開始后第6天的上午10點，隨機從各處理的不同克隆中選擇4頭G1，使用按照JH III ELISA試劑盒（凡科維，上海）說明書的步驟測定各克隆保幼激素的滴度，重復3次，繼續(xù)飼養(yǎng)剩余培養(yǎng)基中的蚜蟲直到G1全部死亡，待G1所產(chǎn)后代（G2）發(fā)育至成蟲后，在解剖鏡下統(tǒng)計各克隆G2的性別。

不同克隆以及不同性別豌豆蚜的區(qū)分方法：PS克隆的腹管是黑色，而MS克隆的是淡黃色，在解剖鏡下通過腹管顏色可以區(qū)分PS克隆和MS克隆，Y克隆所有G2后代均為黃色，通過體色即可識別。雌蚜均為無翅型且體型較大，其中胎生蚜成蟲腹部有紅點，性雌蚜成蟲腹部無紅點。雄蚜成蟲體型相對雌蚜成蟲較細小，很容易辨識，MS克隆雄蚜為有翅型，Y克隆和PS克隆均為無翅型，可通過大小、體色、腹管顏色及翅型進行3克隆雄蚜的區(qū)分。

1.3 數(shù)據(jù)處理

本研究所有數(shù)據(jù)均采用JMP V17進行分析，不同相鄰區(qū)對豌豆蚜性母日均產(chǎn)子數(shù)、后代性分化以及保幼激素3滴度的影響使用廣義線性模型（GLM）進行分析，兩兩比較采用T檢驗進行，保幼激素3滴度和各類型后代個體數(shù)的關系采用皮爾遜分析法進行，各克隆的增殖率比較使用重復測量進行。繪圖軟件是Graphpad prism V10，表格使用Word V2019制作。

2 結果與分析

2.1 不同相鄰對象共存時豌豆蚜后代的性分化

3個克隆在各處理中的性分化情況如圖1所示，不同相鄰對象對PS克隆后代的性分化具有顯著影響（P<0.001）。在1PS中，性雌蚜數(shù)為23.38頭，胎生蚜數(shù)為2.13頭，雄蚜數(shù)為6.13頭，與1PS+1PS處理間無顯著性差異。當PS克隆與MS克隆共存時，其性蚜數(shù)較1PS顯著降低，當PS克隆與Y克隆共存時，其雄蚜數(shù)較1PS顯著降低。但兩個處理中胎生蚜數(shù)量分別增加至23.25頭和19.5頭，且不同相鄰對象對PS克隆性母后代總數(shù)也有顯著影響（P<0.001）。1PS+1Y處理中PS克隆后代總數(shù)為42.13頭，1PS+1MS處理中PS克隆后代總數(shù)為39.88頭，均顯著高于1PS（圖1A）。不同相鄰對象對MS克隆后代的性分化也具有顯著影響（P<0.001）。在1MS中，性雌蚜為28.13頭，胎生蚜為1頭，雄蚜為28.5頭。在2MS處理、1MS+1PS處理及1MS+1Y處理中，相較于1MS，3個處理的雄蚜數(shù)量均顯著降低，而性雌蚜數(shù)量均顯著增加，與之相對，胎生蚜數(shù)變化幅度則較小。不同相鄰對象對MS克隆性母后代總數(shù)無顯著影響（P=0.27，圖1B）。但在Y克隆上，不同相鄰對象對其后代性分化以及后代總數(shù)均無顯著影響（性分化：P=0.7，后代總數(shù)：P=0.48），Y克隆性母在本實驗條件中無胎生蚜產(chǎn)生，且只產(chǎn)生少量雄蚜（圖1C）。

2.2 不同相鄰對象共存時各克隆性母的日繁殖量變化

隨著產(chǎn)蚜時間的推移，不同相鄰對象對PS克隆和MS克隆性母的日繁殖量產(chǎn)生了顯著影響（PS克?。篜<0.001，圖2A；MS克?。篜<0.001，圖2B），而Y克隆性母日繁殖量卻未受相鄰對象的影響（P=0.08，圖2C）。在PS克隆中，第9天的1PS處理、1PS+1PS處理、1PS+1MS處理及1PS+1Y處理的產(chǎn)蚜數(shù)分別為2.5頭、2.19頭、1.87頭和1.38頭，各處理間無顯著性差異。在第10天，1PS+1MS的產(chǎn)蚜數(shù)顯著低于1PS，第11天，1PS+1MS和1PS+1Y的產(chǎn)蚜數(shù)均顯著低于1PS。在第12天，1PS+1MS和1PS+1Y的產(chǎn)蚜數(shù)分別達到4.5頭和5.5頭，超過1PS（2.88頭）和1PS+1PS（2.56頭）（圖2A）。在MS克隆中，1MS在第9天、第10天以及第11天的產(chǎn)蚜數(shù)分別為4.13頭、4.12頭和3.5頭，顯著高于其他3個處理，但在第12天，1MS+1MS，1MS+1PS及1MS+1Y的產(chǎn)蚜數(shù)分別增至5.56頭、5頭及5.25頭，均顯著高于1MS（圖2B）。

2.3 異克隆共存區(qū)中各克隆增殖率的比較

異克隆共存區(qū)各克隆的增殖情況如圖3所示，在1頭Y克隆和1頭PS共存區(qū)，PS克隆的增殖率顯著高于Y克?。≒=0.007，圖3A），在1頭MS克隆和1頭Y共存區(qū)，MS克隆的增殖率也顯著高于Y克?。≒<0.001，圖3B），在1頭PS克隆和1頭MS克隆共存區(qū)，MS克隆的增殖率顯著高于PS克?。≒<0.001，圖3C）。

2.4 不同相鄰對象對豌豆蚜性母保幼激素3滴度的影響

不同相鄰對象對PS克隆和MS克隆性母產(chǎn)蚜后第6天的保幼激素3滴度具有顯著影響（PS克?。篜<0.001，圖4A；MS克?。篜<0.001，圖4B），但是對Y克隆的保幼激素3滴度卻無顯著影響（P=0.49，圖4C）。將MS克隆和PS克隆各處理的保幼激素滴度和各類型后代數(shù)分別合并，進行相關性分析后的結果如表1所示，胎生蚜數(shù)和保幼激素3滴度間有顯著的正相關性（P=0.007），雄蚜數(shù)和保幼激素3滴度間呈負相關性（P=0.03），而性雌蚜數(shù)和保幼激素3之間無顯著相關性（P=0.48）。

3 討論

表型可塑性深植于基因組中，賦予生物多樣的形態(tài)、生理和行為特征，被認為是一種進化上的策略^［22-24］。眾多研究已經(jīng)證明，在單一克隆條件下，不同豌豆蚜克隆之間有性世代的性別分化存在顯著差異^{［9-10，25］}。本研究選用的兩個綠色克隆分別來源于不同地區(qū)和不同寄主植物，而黃色克隆則源自基因突變，三者在遺傳背景上有著明顯的區(qū)別。在1頭區(qū)，PS克隆有性世代的性別分化偏雌性（圖1A），MS克隆雌雄比約為1∶1（圖1B），而Y克隆極端偏雌，雄蚜數(shù)量極其稀少（圖1C）。1頭區(qū)的實驗結果與前人研究^{［9-10，25］}相符。

Trivers等^［26］認為雌性可能會根據(jù)自身生理狀態(tài)和繁殖期間所處的環(huán)境（如氣溫，降水以及食物供給等）調(diào)整后代的性別比例。PS克隆2頭區(qū)的性別分化與1頭區(qū)無明顯差異（圖1A），均偏雌性。PS克隆的雄蚜為無翅型，遷移困難，當種群中雄性數(shù)量增加，有可能會導致雄性個體間的局部配偶競爭（Local Mate Competition）^［27-29］，PS克隆在長期繁衍過程中可能為了減少局部配偶競爭，形成了偏雌的性比分配機制。當其與非我克隆共存時，性雌蚜和雄蚜數(shù)量降低，胎生蚜數(shù)量激增（圖1A）。PS克隆采集地處貴州北部山區(qū)，冬季平均氣溫在0度以上，胎生蚜可以越冬。當PS克隆面對來自非我克隆的競爭時，性母投資胎生蚜，可以讓血緣后代在早春的競爭中占據(jù)優(yōu)勢。此外，性母產(chǎn)下的性雌蚜和雄蚜血緣系數(shù)（Coefficient of kinship）僅為0.5，而胎生蚜血緣系數(shù)為1，作為性母，在混合種群中投資胎生蚜能更好地將自身的基因傳遞下去。MS克隆2頭區(qū)的后代性分化偏雌（圖1B），換言之，隨著種群中同克隆密度增加，MS克隆性母可能為了減少LMC帶來的不利后果，增加對性雌蚜的投資，同時減少對雄蚜的投資。當MS克隆與異克隆共存時，性比分配模式與2頭區(qū)相似（圖1B）。蚜蟲的性比也受干母競爭的影響，為了在來年的競爭中讓血緣干母占據(jù)優(yōu)勢，蚜蟲也可能會根據(jù)周圍蚜蟲分布調(diào)節(jié)自身后代的性比^［30］，MS克隆的性母在面對非我克隆的競爭時，也采取增加性雌蚜的方式進行應對，這樣可以最大限度增加來年早春時血緣后代的數(shù)量。與PS克隆不同，MS克隆并未增加對胎生蚜投資，這可能是由于MS克隆采集地冬季平均氣溫在0度以下，胎生蚜無法越冬所導致。有研究表明在來自一年生寄主（豌豆）的豌豆蚜種群中，產(chǎn)生有翅雄蚜的比例較高，而在多年生寄主（紫花苜蓿）上，產(chǎn)生無翅雄蚜的比例較高^［31］，本研究結果與之相反。因此，雄蚜表型可能由寄主植物及氣候等多因素決定。本研究中，Y克隆是基因突變體，其性分化在各試驗區(qū)間并未無顯著性差異，均為極端偏雌（圖1C），這可能是由于其特殊的基因型所決定，在未來的工作中，有必要對其繁殖的分子機制進行詳細研究。

有性世代的交配程度和性母對子代投資的時機均能影響蚜蟲的性比^［32］，本研究中的3個克隆在性母產(chǎn)蚜開始后6 d內(nèi)，均只產(chǎn)出性雌蚜，之后中止產(chǎn)蚜2～3 d，觀察發(fā)現(xiàn)，恢復產(chǎn)蚜后數(shù)日內(nèi)產(chǎn)出的個體大部分為雄蚜，隨后各處理性母產(chǎn)出的后代出現(xiàn)不同程度的分化，這與前人研究結果^{［25，33］}類似。雪蟲性母產(chǎn)出1只性雌蚜所需的成本是雄蚜的1.85倍^［34］，因此，豌豆蚜性雌蚜和胎生蚜所需的成本可能也高于雄蚜，PS克隆的1頭區(qū)和2頭區(qū)雄蚜數(shù)高于異克隆共存區(qū)，所以恢復產(chǎn)蚜后1～3 d（即產(chǎn)蚜開始后9～11 d）的1頭區(qū)（1PS）和2頭區(qū)（2PS）的日產(chǎn)蚜數(shù)高于異克隆共存區(qū)（1PS+1MS和1PS+1Y）。在產(chǎn)蚜開始后第12 d，由于性母投資的胎生蚜胚胎發(fā)育完成，開始大量產(chǎn)出，使得異克隆共存區(qū)第12 d的產(chǎn)蚜數(shù)激增（圖2A）。增殖率相近的蚜蟲共存時，一方為了取得競爭勝利，會采取增加產(chǎn)子數(shù)的策略以取得競爭優(yōu)勢^［35］。由圖3A可知，PS克隆和Y克隆的性母在前6 d的增殖率差異不明顯，在1PS+1Y處理中性母將大量資源投入給胎生蚜，PS克隆為了占據(jù)優(yōu)勢資源，在1PS+1Y處理中加速繁殖，最終總個體數(shù)大于1PS（圖1A）。另一方面，MS克隆1頭區(qū)（1MS）雄蚜數(shù)量顯著高于其他處理（圖1B），所以在第9-11 d的產(chǎn)蚜數(shù)均顯著高于其他處理，在第12 d，由于2頭區(qū)（2MS）和異克隆共存區(qū)（1MS+1PS和1MS+1Y）的性雌蚜胚胎發(fā)育完成大量產(chǎn)出，使得日產(chǎn)蚜數(shù)超過1MS（圖2B）。因此，推測豌豆蚜性母在產(chǎn)蚜中止的時候會根據(jù)周圍個體的數(shù)量和密度來決定之后的性投資。另外，由于Y克隆在各處理中性分化未出現(xiàn)差異，所以日產(chǎn)子數(shù)間也未發(fā)現(xiàn)差異性（圖2C）。由圖3B和圖3C可知，MS克隆性母產(chǎn)蚜后的增殖率一直顯著高于PS克隆和Y克隆，一開始便占據(jù)競爭優(yōu)勢，所以MS克隆在1MS+1PS和1MS+1Y處理中并未出現(xiàn)性母產(chǎn)蚜數(shù)大于1MS的情況。光周期能影響豌豆蚜的性分化^{［9，25］}，在日光照長度8-12 h范圍內(nèi)，隨著光照時數(shù)的逐漸縮短，豌豆蚜雄蚜數(shù)量逐漸減少，而性雌蚜數(shù)量逐漸升高^［25］。因此，相鄰對象的類型和光周期對豌豆蚜性分化可能存在交互作用，今后還需對不同相鄰對象和光周期協(xié)同作用下的豌豆蚜的性比變化進行探究。

蚜蟲的表型分化與保幼激素3滴度有關^［36-38］，保幼激素滴還可能會對卵巢不同位置的胚胎產(chǎn)生不同的影響^［39］。本研究中，MS克隆和PS克隆與不同克隆共存時，后代性分化從性母產(chǎn)蚜后第6 d起，均出現(xiàn)不同程度的變化，在測量第6 d各處理性母的保幼激素3滴度時也發(fā)現(xiàn)了不同程度的差異（圖4），Y克隆各處理中后代性分化無明顯差異，而它的保幼激素3滴度也未檢測出差異（圖4C）。當保幼激素滴度降低時，會產(chǎn)生雄蚜^［40］，當補充外源保幼激素使得保幼激素滴度增加時，會讓性母的胎生蚜數(shù)量增加或者恢復孤雌生殖^［41］，本研究發(fā)現(xiàn)，性母保幼激素3滴度與雄蚜數(shù)呈負相關，與胎生蚜數(shù)呈正相關（表1），這一結果與前人研究^［40-41］相符，但是性雌蚜的具體影響因子尚不明確。未來的工作中，有必要對不同處理下的性母施加不同濃度的保幼激素3，以進一步評估保幼激素3對豌豆蚜性比調(diào)控的影響。

4 結論

豌豆蚜的性母會根據(jù)周圍相鄰對象的種類和密度調(diào)整后代的性別比例，不同寄主種群的豌豆蚜會采取不同的性比調(diào)控策略，促進自身基因更廣泛地傳播，在性母對后代性比的調(diào)整過程中保幼激素3可能發(fā)揮了重要作用。

參考文獻

［1］AGRAWAL A A. Phenotypic plasticity in the interactions and evolution of species［J］. Science，2001，294（5541）：321-326

［2］THOMPSON J N. Variation in interspecific interactions［J］. Annual Review of Ecology and Systematics，1988，19：65-87

［3］ELLERS J E，TOBYKIERS C R，CURRIE B R，et al. Ecological interactions drive evolutionary loss of traits［J］. Ecology Letters，2012，15：1071-1082

［4］AGRAWAL A A，LAFORSCH C T，RALPH T. Transgenerational induction of defences in animals and plants［J］. Nature，1999，401：60-63

［5］OGAWA K，MIURA T. Aphid polyphenisms：trans-generational developmental regulation through viviparity［J］. Frontiers in Physiolog，2014，5：24478714

［6］EMDEN H F V，HARRINGTON R. In Aphids as crop pests［M］. 2nd ed. Oxford University Press：Oxford，2017：81-97

［7］GUILLON J M. Sex ratio evolution when fitness and dispersal vary［J］. Evolutionary Ecology，2016，30：1097-1115

［8］COLIZZI F S，DAVID M T，CHARLOTTE H F. The circadian and photoperiodic clock of the pea aphid［J］. Journal of Comparative Physiology A，2023：https：//doi.org/10.1007/s00359-023-01660-8

［9］ERLYKOVA N. Inter- and intracional variability in the photoperiodic response and fecundity in the pea aphid Acyrthosiphon pisum （Hemiptera：Aphididae） ［J］. European Journal of Entomology，2003，100：31-37

［10］MCLEAN A H C，HRCˇEK J，PARKER B J，et al. Multiple phenotypes conferred by a single insect symbiont are independent［J］. Proceedings of the Royal Society B：Biological Sciences，2020，287：20200562

［11］李楊，楊燕芬，陳明麗. 次生共生菌對紅色型豌豆蚜有性世代生物學特性的影響［J］.草地學報，2023，31（7）：2012-2019

［12］LI Y，AKIMOTO S. Frequency-dependent selection acting on the widely fluctuating sex ratio of the aphid Prociphilus oriens［J］. Journal of Evolutionary biology，2017，30（7）：1347-1360

［13］MATSUDA N，KANBE T，ENDO J，et al. Suppression of autumnal sexual morph production in spring by a seasonal timer in an aphid［J］. Physiological Entomology，2020，45（2-3）：103-109

［14］ISHIKAWA A，OGAWA H，GOTOH T K，et al. Juvenile hormone titre and related gene expression during the change of reproductive modes in the pea aphid［J］. Insect Molecular Biology，2011，21（1）：49-60

［15］TAGU D，SABATER-MUN?OZ B，SIMON J C. Deciphering reproductive polyphenism in aphids［J］. Invertebrate Reproduction & Development，2005，48：71-80

［16］SUTHERLAND O R W，MITTLER T E. Sexual forms of the pea aphid， Acyrthosiphon pisum， produced on an artificial diet［J］. Entomologia Experimentalis et Applicata， 1969，12（2）：240-241

［17］AGAWA H，KAWATA M. The effect of color polymorphism on mortality in the aphid Macrosiphoniella yomogicola［J］. Ecological Research，1995，10：301-306

［18］LOXDALE H，LUSHAI G，HARVEY J. The evolutionary improbability of ‘generalism’ in nature，with special reference to insects［J］. Botanical Journal of the Linnean Society，2011，103（1）：1-18

［19］SATO Y S，CAN Y. The extremely female-biased sex ratio of the social spider mites be explained by Hamilton′s local mate competition model［J］. Ecological Entomology，2007，32（6）：597-602

［20］LI Y，AKIMOTO S. Self and non-self recognition affects clonal reproduction and competition in the pea aphid［J］. Proceedings of The Royal Society B：Biological Science，2021，288（1953）：20210787

［21］LI Y，AKIMOTO S. Evaluation of an aphid-rearing method using excised leaves and agar medium［J］. Entomological Science，2018，21（2）：210-215

［22］XUE B，LEIBLER S. Benefits of phenotypic plasticity for population growth in varying environments［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America，2018，115（50）：12745-12750

［23］ULLER T. Developmental plasticity and the evolution of parental effects［J］. Trends in Ecology and Evolution，2008，23：432-438

［24］MOCZEK A P. Developmental plasticity and evolution-quo vadis？［J］. Heredity，2015，115：302-305

［25］張廷偉，陳萬斌，劉長仲，等. 不同光周期條件下綠色型豌豆蚜性蚜分化規(guī)律研究［J］. 中國生態(tài)農(nóng)業(yè)學報，2017，25（2）：166-171

［26］TRIVERS R L，WILLARD D E. Natural selection of parental ability to vary the sex ratio of offspring［J］. Science， 179：90-92

［27］ASTARAKI M，RASEKH A，SHISHEHBOR P，et al. Mate choice in the parasitoid Lysiphlebus fabarum is conditioned by host species and influences progeny fitness［J］. Biological Control，2019，131：8-17

［28］MARTEL V，SHUKER D，BOULTON R，et al. Sex allocation and the evolution of insemination capacity under local mate competition［J］. Entomologia Experimentalis et Applicata，2016，159（2）：230-242

［29］DUNCAN A，MARINOSCI C，DEVAUX C，et al. Transgenerational cues about local mate competition affect offspring sex ratios in the spider mite Tetranychus urticae［J］. BioRxiv，2017，24：2850-2854

［30］DAGG J L，VIDAL S. Sex ratio adjustment and maternal condition in two aphid species［J］. Behavioral Ecology and Sociobiology，2004，55：231-235

［31］FRANTZ A，PLANTEGENEST M，SIMON J C. Host races of the pea aphid Acyrthosiphon pisum differ in male wing phenotypes［J］. Bulletin of Entomological Research， 2010;100（1）：59-66

［32］HARDY I C W. In Sex ratio［M］. 2nd ed. Cambridge：Cambridge University Press，2002：254-265

［33］LEES A D. The photoperiodic responses and phenology of an English strain of the pea aphid Acyrthosiphon pisum［J］. Ecological Entomology，1989，14（1）：69-78

［34］AKIMOTO S，MITSUHASHI R，YOSHINO T. Female-biased sex allocation in wild populations of the eriosomatine aphid Prociphilus oriens：local mate competition or transgenerational effects of maternal investment？［J］. Population Ecology，2012，54（3）：411-419

［35］李楊，楊燕芬. 競爭效應對紅色型豌豆蚜繁殖的影響［J］.草地學報，2023，31（1）：180-186

［36］ISHIKAWA A，GOTOH H，ABE T，et al. Juvenile hormone titer and wing-morph differentiation in the vetch aphid Megoura crassicauda［J］. Journal of Insect Physiology，2013，59 （4）：444-449

［37］GAO J，GUO H J，SUN Y C，et al. Juvenile hormone mediates the positive effects of nitrogen fertilization on weight and reproduction in pea aphid［J］. Pest Management Science，2018，74（11）：2511-2519

［38］HARDIE J. The corpus allatum，neurosecretion and photo- periodically controlled polymorphism in an aphid［J］. Journal of Insect Physiology，1987， 33（3）：201-220

［39］LOXDALE H D，BALOG A，BIRON D G. Aphids in focus：unravelling their complex ecology and evolution using genetic and molecular approaches［J］. Biological Journal of the Linnean Society，2020，129：507-531

［40］COLIZZI F S，MARTNEZ-TORRES D， HELFRICH-FRSTER C. The circadian and photoperiodic clock of the pea aphid［J］. Journal of Comparative Physiology A，2023：https：//doi.org/10.1007/s00359-023-01660-8

［41］MITTLER T E，EISENBACH J，SEARLE J B，et al. Inhibition by kinoprene of photoperiod-induced male production by apterous and alate viviparae of the aphid Myzus persicae［J］. Journal of Insect Physiology， 1979， 25（3）：219-226

（責任編輯 劉婷婷）