軟骨魚類輸卵管腺研究進展

高 廣, 肖志忠, 馬文輝, 潘 釗, 李 軍

軟骨魚類輸卵管腺研究進展

高 廣1, 2, 3, 4, 肖志忠1, 2, 3, 馬文輝5, 潘 釗6, 李 軍1, 2, 3

(1. 中國科學院海洋研究所 中國科學院實驗海洋生物學重點實驗室, 山東 青島 266071; 2. 青島海洋科學與技術試點國家實驗室 海洋生物學與生物技術功能實驗室, 山東 青島 266237; 3. 中國科學院海洋大科學研究中心, 山東 青島 266071; 4. 中國科學院大學, 北京 100049; 5. 萊州明波水產(chǎn)有限公司, 山東 煙臺 261400; 6. 中國科學院基礎醫(yī)學與腫瘤研究所, 浙江 杭州 310000)

輸卵管腺(oviduct gland)是軟骨魚類特有的生殖器官, 由雌性軟骨魚類的輸卵管前段發(fā)育形成, 輸卵管腺對于軟骨魚類的生殖具有重要意義, 參與了卵殼的合成, 卵膠的分泌, 精子儲存等多個重要生命過程。同時輸卵管腺的合成產(chǎn)物中含有一種高度交聯(lián)的膠原蛋白復合材料, 具有韌性強、抑菌、抗污、可降解等特點, 是極具開發(fā)價值的海洋生物材料。但是目前中國該領域研究基礎較為薄弱, 本文通過對軟骨魚類的生殖方式、輸卵管腺的結構、卵殼分泌過程等幾部分的研究進展進行闡述, 以期為軟骨魚類的繁育、新型生物材料的開發(fā)提供啟發(fā)。

輸卵管腺; 軟骨魚類; 鯊魚; 鰩魚; 卵殼;

軟骨魚類作為有頜脊椎動物的重要組成類群[1], 為研究生物演化過程提供了寶貴的研究材料[2]。與硬骨魚類相比, 軟骨魚類性成熟遲, 繁殖力低, 繁殖周期長, 壽命長, 這使得它們在面對劇烈的環(huán)境變化時適應能力較差[3]。另外, 近年來人類生產(chǎn)生活的影響導致全球近七成海洋鯊類和鰩類生存受到嚴重威脅, 部分種群甚至面臨滅絕的風險[4]。然而, 中國軟骨魚類的研究基礎仍較薄弱, 目前僅對部分軟骨魚類資源以及繁殖發(fā)育等領域進行了研究[5-13]。輸卵管腺(oviduct gland)作為雌性軟骨魚類特有的生殖器官, 由輸卵管前段發(fā)育形成, 參與了卵殼的分泌、受精、排卵等多個關鍵生命過程, 對于軟骨魚類的繁殖至關重要。然而, 目前國內對輸卵管腺的研究仍處于起步階段。深入研究輸卵管腺對于認知海洋生物重要生命過程和軟骨魚類的繁殖保育具有重要意義。

軟骨魚類具有多種多樣的生殖方式, 但是不同生殖方式的排卵過程是高度保守的, 發(fā)育成熟的卵子從卵巢中脫離后, 在生殖道中完成受精, 并在生殖道分泌物(三級卵膜)的包裹下完成進一步的發(fā)育。由于胎生物種的胚胎往往需要與母體建立特殊的營養(yǎng)關系, 因此, 相較于卵生物種, 多數(shù)胎生物種的三級卵膜更為輕薄。輸卵管腺作為雌性軟骨魚類生殖道前端特化形成的附屬生殖器官在此過程當中發(fā)揮著重要的功能。該腺體通過其內部各區(qū)域腺管精準而協(xié)調的分泌形成了軟骨魚類各式各樣的三級卵膜。輸卵管腺是雌性軟骨魚類形成三級卵膜的核心器官[14]。由于器官的組織結構特點和功能的行使是相適應的, 不同物種的輸卵管腺的組織結構往往也會由于其生殖方式不同產(chǎn)生適應性的特化, 但是腺體的分泌過程又是相對保守的[15]。本文從軟骨魚類的生殖方式、不同生殖方式所對應的三級卵膜和輸卵管腺結構以及三級卵膜的形成過程等幾個方面進行綜述。同時, 對該領域研究存在的問題和展望進行了探討, 旨在為軟骨魚類輸卵管腺的相關研究提供參考。

1 軟骨魚類的生殖方式

軟骨魚類擁有多樣的生殖方式, 主要分為卵生、胎生兩類[16]。目前約有40%～43%的軟骨魚類為卵生[17-18], 且卵生物種均為卵黃營養(yǎng)型, 即胚胎發(fā)育過程中需要的營養(yǎng)主要來源于卵黃。而其余的軟骨魚類生殖方式為胎生, 其中又可以根據(jù)發(fā)育過程中母體是否額外供應營養(yǎng)分為: 卵黃營養(yǎng)型胎生(lecitho-trophic viviparous)和母源營養(yǎng)型胎生(matrotrophic viviparous)[19-20]。卵黃營養(yǎng)型胎生, 指胚胎發(fā)育過程中所需要的營養(yǎng)主要由卵黃所提供, 母體沒有額外的營養(yǎng)供應。部分學者也稱為“卵胎生(ovoviviparous)”[21]。該類型一般特指卵黃囊胎生(yolk-sac viviparity), 營卵黃囊胎生的物種會將受精卵包裹在一種透明的膠狀的卵膜中, 稱為蠟鞘(candle)[22-24]。當胚胎發(fā)育到一定階段后會鉆破蠟鞘進入到母體子宮中, 在子宮中完成進一步的發(fā)育直至產(chǎn)出體外[21]。整個過程中, 卵黃是胚胎的主要營養(yǎng)來源; 母源營養(yǎng)型胎生, 指在胚胎發(fā)育過程中母體需要額外對胚胎提供營養(yǎng)以保證發(fā)育的順利進行[25], 根據(jù)母體輸送養(yǎng)分的形式以及途徑又可以將母源營養(yǎng)型胎生劃分為組織營養(yǎng)型(histotrophy)[20, 26-27]、互噬型(adelphophagy)[28]、卵噬型(oophagy)[29-30]、胎盤型(placentatrophy)[31-32]。與其他生殖方式不同的是, 營母源營養(yǎng)型胎生的物種, 早期胚胎發(fā)育通常在一個薄而折疊的卵膜(egg envelope)中進行。

盡管軟骨魚類的生殖方式不盡相同, 但是雌性軟骨魚類的生殖系統(tǒng)結構與功能是相對保守的, 主要由卵巢、輸卵管、輸卵管腺、子宮等器官組成[33-36]。發(fā)育成熟的卵子從卵巢中排出, 經(jīng)由輸卵管進入輸卵管腺中, 輸卵管腺各部位通過分泌不同的物質對卵子進行進一步的包裹, 最終進入子宮完成進一步的發(fā)育或暫存一段時間后直接排出體外。同時值得注意的是, 除了黃點魟()等少部分軟骨魚類不形成三級卵膜外[20], 多數(shù)軟骨魚類都會在受精卵外分泌產(chǎn)生三級卵膜以保護胚胎的發(fā)育, 根據(jù)形態(tài)可大致分為三類[15, 20](圖1): 1)質地堅韌的卵殼(egg capsule), 以短尾鰩()等卵生軟骨魚類為代表[37-38]; 2)質地柔軟的蠟鞘(candle), 以短吻角鯊()等卵黃囊胎生型物種為代表[39]; 3)輕薄透光的卵膜(egg envelope), 以黑吻真鯊()等胎盤型胎生鯊魚為代表[40-41]。雖然形態(tài)各不相同, 但是均是由雌性的輸卵管腺分泌形成的。

圖1 典型軟骨魚類三級卵膜形態(tài)結構模式圖(部分圖片改繪自Fischer等人[42])

注: a-e: 卵殼; f: 蠟鞘; g: 卵膜

2 三級卵膜的形態(tài)結構與成分組成

軟骨魚類受精卵的結構相似, 受精卵外包裹著卵膠, 卵膠外有致密的外層。在軟骨魚類輸卵管腺所分泌的卵膜中, 卵生軟骨魚類的卵殼種類最為豐富, 同時由于胚胎體外發(fā)育, 材料較易獲得, 對此類卵殼結構的研究也比其他類卵膜更全面。卵生軟骨魚類卵殼有10種[42], 但根據(jù)形態(tài)可將卵殼分為布袋型、紡錘型、螺旋型三大類。其中孔鰩()等[34, 37-38]卵生軟骨魚類的卵殼以布袋型為主(圖1a), 布袋型卵殼整個殼體呈中間鼓的四角布袋型, 卵殼的兩側有結構致密的龍骨緣支撐整個殼體。龍骨緣沿殼體長軸方向分別向上下兩個方向延伸形成平行的中空管狀結構-角, 同一側的兩個角之間依靠裙邊進行平滑連接, 四個角的頂端各有一個呼吸裂, 該結構是海水進入卵殼的入口。在龍骨緣的兩側, 靠近角的基部位置長有附著絲, 具有一定的黏性, 用于纏繞在物體表面。部分種類的布袋型卵殼表現(xiàn)出特殊形態(tài), 例如斑鰭鯊()的卵殼呈現(xiàn)左右不對稱(圖1b)[43], 斑點貓鯊()卵殼的角特化形成卷曲附著絲(圖1c)[44]。螺旋型的卵殼以澳大利亞虎鯊()等卵生鯊魚為代表(圖1d)[45], 螺旋型卵殼整個殼體呈梭形, 殼體是由主帶和圍帶構成, 圍帶從殼體前段呈螺旋狀一直延伸到殼體后端, 卵殼末端通常長有附著絲[46]。紡錘形卵殼主要以米氏葉吻銀鮫()等全頭亞綱魚類為主(圖1e)[47], 此類卵殼分為背腹兩面, 其中背面較為粗糙, 長有細絲狀的毛發(fā), 用于黏附砂石等物質, 腹面較為光滑, 具有吸附作用。其殼體呈中間粗兩邊細的紡錘形, 殼體兩側的龍骨緣尤為發(fā)達, 沿殼體的長軸方向向四周延伸形成側板, 側邊表面可見脊狀隆起。蠟鞘和卵膜的結構較保守, 蠟鞘主要為細長梭形(圖1f), 形似蠟燭, 在蠟鞘兩端有卵膠, 但每個蠟鞘中的胚胎數(shù)目不同物種有所差異[23, 48-49]; 卵膜主要呈長桶形(圖1g), 有較多褶皺[20]。

目前, 針對于軟骨魚類的二三級卵膜成分已有較多報道, 各國學者主要通過組織化學染色的方法對卵膠分泌過程進行觀察, 一般認為其主要由多糖、糖蛋白等物質組成[50-52]。而卵殼(三級卵膜)的主要成分目前較為明確, 其主要是由高度交聯(lián)的膠原纖維所構成[53]。以小點貓鯊()為例, 其卵體由約20層膠原蛋白薄片(lamellae)構成, 每層薄片由單層的膠原蛋白帶(ribbon)相互堆疊而成, 而每一條膠原蛋白帶又是由若干排列規(guī)則的膠原纖維(collagen fibrils)構成[20]。

3 輸卵管腺的結構

軟骨魚類的生殖方式復雜多樣, 產(chǎn)生的三級卵膜各不相同, 軟骨魚類的輸卵管腺的形態(tài)也存在差異[15, 54], 但是在組織學結構和功能上是相對保守的。除花尾燕魟()部分物種的輸卵管腺不形成明顯的分區(qū)外[55], 多數(shù)軟骨魚類的輸卵管腺可根據(jù)組織學特點分為四個區(qū)域(圖2)?？拷斅压芏藶榍岸? 靠近子宮端為后端, 由前至后依次為: 桿狀區(qū)(club zone)、乳頭狀區(qū)(papillary zone)、板狀區(qū)(baffle zone)和終末區(qū)(terminal zone)[15]。四個區(qū)域協(xié)調工作, 完成軟骨魚類二三級卵膜的合成與組裝[56]。

圖2 軟骨魚類輸卵管腺結構示意圖(改繪自Hamlett等人[15])

3.1 桿狀區(qū)

該區(qū)位于輸卵管腺的最前端[15], 桿狀區(qū)的上皮為柱狀上皮, 主要由支持細胞和分泌細胞組成, 桿狀區(qū)上皮向管腔呈柱狀的隆起, 該區(qū)的固有層有大量的疏松結締組織和腺管分布。小點貓鯊()的桿狀區(qū)細胞PAS染色呈陽性, 細胞產(chǎn)物AB和阿辛藍染色結果呈陽性[57]。棘背鰩()桿狀區(qū)的分泌物呈現(xiàn)PAS/AB染色陽性[58]。鏡鰩()、長吻鰩()[35]、南極星鯊(), 桿狀區(qū)PAS/AB染色結果均呈現(xiàn)陽性[59]。上述組織化學染色結果表明該區(qū)的分泌物可能為多糖、黏蛋白類物質。

3.2 乳頭狀區(qū)

該區(qū)緊靠桿狀區(qū), 該區(qū)和桿狀區(qū)參與了卵膠的形成[20], 上皮和腺管細胞組成與桿狀區(qū)一致, 但上皮的隆起程度變小, 其余結構與桿狀區(qū)基本一致[15, 56-57], 該區(qū)的分泌物可能在卵殼的分泌過程中起潤滑作用[20]。

3.3 板狀區(qū)

該區(qū)是形成三級卵膜的主要區(qū)域, 其上皮向管腔中隆起(圖3), 形成了特殊的形似漢字“山”的板狀褶皺, 每一個分泌單位由一對擋板(baffle plate)和一個長板(plateau)構成, 擋板的基部通過分泌管(secretory duct)與腺管(gland tubule)相連, 腺管分泌出的分泌物經(jīng)由擋板構成的噴絲區(qū)(spinneret)后, 通過裂縫進入長板和擋板構成的橫溝(transverse groove)中, 分泌物經(jīng)過橫溝的擠壓定形后, 排入到管腔, 相鄰的橫溝之間產(chǎn)生的分泌物相互堆疊在一起形成多層的板狀結構, 最終構成卵殼的主體[15]。該區(qū)域的組織學特征與卵殼的形態(tài)相關, 其中橫溝的數(shù)量會影響到所合成卵殼的膠原蛋白薄片的層數(shù)[20], 橫溝的深度則會影響到每層膠原蛋白薄片的厚度[15]。卵殼的螺旋、扭轉和延伸等形態(tài)學特征, 可能也是腺體中不同部位腺管結構和分泌差異的結果。同時, 通過組織切片技術在某些物種的板狀區(qū)能夠觀察到雄性精子的存在[35]。

圖3 軟骨魚類輸卵管腺板狀區(qū)模式圖(改繪自Hamlett等人[15])

3.4 終末區(qū)

該區(qū)的上皮平滑過渡到子宮, 不再形成褶皺, 但固有層有較多的腺管, 根據(jù)其中腺泡的類型可大致分為兩類: 漿液性腺管和黏液型腺管。漿液細胞中含有較多的分泌顆粒, 而黏液細胞呈現(xiàn)空泡狀, 顆粒較少, 部分物種終末區(qū)只有一種腺管[56]。該區(qū)域主要參與了卵殼表面毛發(fā)的生成以及儲存雄性精子等功能[47], 同時該區(qū)域特化形成了精子儲存結構-儲精小管(sperm storage tubule)用于長期儲存雄魚的精子以減少受精過程中對雄性的依賴[60-64]。

4 三級卵膜的形成過程

目前相較于胎生軟骨魚類的蠟鞘和卵膜, 卵生軟骨魚類的卵殼研究更為全面, 卵殼的分泌過程可大致分為胞內和胞外兩個階段。以小點貓鯊()的卵殼為例, 卵殼壁中最厚的一層(L2)主要由有序膠原纖維組成。這種膠原蛋白從內質網(wǎng)到分泌顆粒的過程中, 經(jīng)歷了分子排列變化而逐步有序。在細胞內, 膠原蛋白在內質網(wǎng)中呈各向同性, 但進入高爾基體后變?yōu)榻相或層狀相。隨著分泌顆粒的成熟, 蛋白會從膠束相和近晶相逐漸過渡到膽甾相, 最終形成六方柱狀排列的膠原蛋白。但在胞外分泌時, 膠原迅速變回近晶A相或層狀相, 并在經(jīng)過腺管時, 再次轉變并組裝成用于形成卵殼的最終有序纖維形式[20, 65-66]。

在胞外, 由于每一根腺管末端開口于由擋板構成的噴絲區(qū)結構[15], 兩個擋板之間存在一個狹長傾斜的縫隙用于分泌材料的釋放和定型, 裂縫大小約為150 nm×10 nm～425 nm×10 nm[67]。分泌材料通過胞吐進入腺管后, 在分泌作用的推動以及纖毛的擺動下, 經(jīng)過裂縫, 形成寬度厚度一致的膠原蛋白帶[15, 20]。同時由于噴絲區(qū)結構以瓦片樣形式橫向地在每個橫溝的底部排列成一排, 每條膠原蛋白帶相互粘連, 形成了多層板狀結構[20, 67], 最終膠原蛋白板從橫溝中流出進入到輸卵管腺腔參與卵殼的組裝。胞外的分泌過程可概括為圖4。此外, 腺管還會繼續(xù)分泌部分具有特定結構的膠原蛋白對卵殼進一步修飾, 形成毛發(fā)等結構[20, 47]。卵生軟骨魚類剛分泌的卵殼顏色較淺, 質地柔軟, 通常會在子宮中暫存一段時間, 對卵殼進行硬化以及著色后才排出體外[20]。

圖4 軟骨魚類卵殼分泌過程模式圖

5 問題與展望

輸卵管腺是軟骨魚類的特有的生殖器官, 部分學者也稱之為纏卵腺(nidamental gland)[68-69]、卵殼腺(shell gland)[51], 但是考慮到軟骨魚類產(chǎn)生的三級卵膜具有多樣性, 因此使用“輸卵管腺(oviduct gland)”一詞可能更為準確。

雖然軟骨魚類產(chǎn)生的三級卵膜(卵殼、蠟鞘、卵膜)形態(tài)結構各不相同, 但是產(chǎn)生卵膜的過程是相對保守的, 它需要輸卵管腺各個區(qū)域精確而協(xié)調地配合。輸卵管腺的分泌過程可能接受雌激素的調控[70], 但是似乎并沒有接收來自卵子的相關信號, 因為在飼養(yǎng)過程中經(jīng)常出現(xiàn)“無黃卵”的現(xiàn)象, 既所產(chǎn)的卵只含有卵殼和卵膠, 不含有卵黃[71], 但針對該現(xiàn)象的原因尚未有系統(tǒng)的研究。同時由于軟骨魚類實驗材料的特殊性, 目前輸卵管腺的大部分研究主要集中于輸卵管腺的組織學、形態(tài)學以及內分泌等問題的探討[72-73], 針對卵膜的分泌與組裝過程研究相對較少, 卵殼的顯微結構可能與細胞作用等因素有關[20, 74-75], 但造成卵殼形態(tài)差異的遺傳基礎和分子機理, 目前仍存在諸多未知。未來, 結合多組學手段解析軟骨魚類的卵殼分泌過程, 有望為理解這一生命進程提供更多證據(jù)。

值得注意的是, 卵生軟骨魚類的生殖方式與鳥類有很多相似之處, 首先兩者的生殖系統(tǒng)結構是相似的, 都是由卵巢、輸卵管、子宮等幾部分構成[76]。發(fā)育成熟的卵子從卵巢中排出, 然后在輸卵管中完成受精, 最后在輸卵管分泌物的包裹下排出體外, 不同的是鳥類的蛋殼是高度鈣化的, 而軟骨魚類的主要是由膠原蛋白構成的, 質地較為柔韌。此外, 軟骨魚類卵殼合成時間略早于排卵, 當卵殼合成約2/3時[34], 卵子才進入到卵殼中, 然后輸卵管腺完成剩余部分的密封工作后, 將受精卵排入子宮中; 而鳥類的卵殼合成過程是連續(xù)的、包裹式的, 卵子進入輸卵管后, 形成蛋黃膜、系帶蛋清和蛋殼膜等結構, 并伴隨有機物沉積; 然后蛋殼腺分泌鈣質、色素等物質, 經(jīng)過礦化后, 最終形成蛋殼[77-78]。除此之外, 軟骨魚類和鳥類雌性生殖系統(tǒng)都具有儲存精子的功能, 且在受精過程中二者都存在多精入卵的現(xiàn)象[14, 79]。其中軟骨魚類的精子主要儲存于輸卵管腺的終末區(qū)和擋板區(qū), 受精過程發(fā)生在輸卵管腺中[69], 鳥類的精子主要儲存在子宮和陰道交界處的儲精小管里, 受精發(fā)生在生殖道的漏斗部, 在此過程中, 孕激素、TGF-β和HSP70等多種物質參與了鳥類精子的儲存和釋放[76]。而軟骨魚類的體內受精過程還有待進一步研究。

軟骨魚類復雜多樣的卵殼以及其獨特的分泌過程, 是軟骨魚類繁殖生物學的重要研究內容, 對卵殼分泌現(xiàn)象的深入研究, 有望為新型生物醫(yī)學材料的開發(fā)以及理解海洋生命的演化提供全新的思路, 是一個極具應用價值的研究方向, 同時也是一個涉及生物學、化學、材料學等多領域的交叉學科。但受限于軟骨魚類的生物學特性以及種群資源現(xiàn)狀, 目前輸卵管腺的相關研究缺乏較為深入的機制機理水平的探索。了解軟骨魚類的資源現(xiàn)狀和繁殖規(guī)律, 針對不同物種的繁殖特點以及種質資源狀況制定相應的人工繁殖保育措施并開發(fā)出軟骨魚類生物資源利用技術是未來軟骨魚類研究的重要課題之一。

[1] VENKATESH B, LEE A P, RAVI V, et al. Elephant shark genome provides unique insights into gnathostome evolution[J]. Nature, 2014, 505(7482): 174-179.

[2] RAVI V, LAM K, TAY B H, et al. Elephant shark () provides insights into the evolution of Hox gene clusters in gnathostomes[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2009, 106(38): 16327-32.

[3] 趙宇. 臺灣海峽南部大吻斜齒鯊年齡生長與生殖生物學研究[D]. 廈門: 廈門大學, 2018. ZHAO YU. Age, growth and reproductive biology of the Pacific Spadenose sharkfrom the Southern Taiwan Strait[D]. Xiamen: Xiamen University, 2018.

[4] PACOUREAU N, RIGBY C L, KYNE P M, et al. Half a century of global decline in oceanic sharks and rays[J]. Nature, 2021, 589(7843): 567-571.

[5] 張清榕. 中國海洋軟骨魚類種類分布、資源現(xiàn)狀及養(yǎng)護和管理策略探討[D]. 廈門: 廈門大學, 2007. ZHANG Qingrong. Dicussion on distribution, resource situation, conservation and management plan of chondrichthian fishes in China seas[D]. Xiamen: Xiamen University, 2007.

[6] 于瀟. 部分軟骨魚類線粒體基因組特征分析和cox1基因的鑒定應用[D]. 威海: 山東大學, 2017. YU Xiao. Analysis of mitochondrial genome characteristics in some cartilagious fishes and identification of cox1 gene[D]. Weihai: Shandong University, 2017.

[7] 張培玉, 孫淑斌. 山東省沿海軟骨魚的種類與分布[J]. 國土與自然資源研究, 2001(4): 47-48. ZHANG Peiyu, SUN Shubin. The species and distribution of cartilaginous fish in Shandong province coast[J]. Territory & Natural Resources Study, 2001(4): 47-48.

[8] 趙世聰. 中國沿海海域鯨鯊()的分布與遺傳多樣性研究[D]. 威海: 山東大學, 2016. ZHAO Shicong. Distribution and genetic diversity ofin coastal waters of China[D]. Weihai: Shandong University, 2016.

[9] 柴愛紅. 中國軟骨魚類物種多樣性及其利用評估[D]. 天津: 天津科技大學, 2015. CHAI Aihong. Assessments of species diversity and utilization of chondrichthyan fishes in China[D]. Tianjin: Tianjin University of Science and Technology, 2015.

[10] 李寧. 玉筋魚和赤魟的分子系統(tǒng)地理學研究[D]. 青島:中國海洋大學, 2014. LI Ning. Molecular phylogeography of sand lance and the red stingray in the Northwest[D]. Qingdao: Ocean University of China, 2014.

[11] 申欣, 田美, 孟學平, 等. 10種軟骨魚線粒體基因組特征分析[J]. 漁業(yè)科學進展, 2011, 32(3): 26-32. SHEN Xin, TIAN Mei, MENG Xueping, et al. Analysis of the characteristics of ten cartilaginous fishes mitochondrial genomes[J]. Progress in Fishery Sciences, 2011, 32(3): 26-32.

[12] 蔣新花. 福建沿岸海域軟骨魚類資源及其系統(tǒng)進化研究[D]. 廈門: 集美大學, 2010. JIANG Xinhua. Study on the resources and plylogenetic evolution of cartilagious fishes in Fujian coastal waters[D]. Xiamen: Jimei University, 2010.

[13] 劉麗華. 閩南近海條紋斑竹鯊(Bennett, 1830)脂肪酸的研究[D]. 廈門: 廈門大學, 2006. LIU Lihua. Studies on fatty acid of white-spotted bamboo shark,(Bennett, 1830), from southern Fujian coastal waters[D]. Xiamen: Xiamen University, 2006.

[14] WOURMS J P. Reproduction and development in chondrichthyan fishes[J]. American Zoologist, 1977, 17(2): 379-410.

[15] HAMLETT W C, KNIGHT D P, KOOB T J, et al. Survey of oviducal gland structure and function in elasmobranchs[J]. Journal of Experimental Zoology, 1998, 282(4/5): 399-420.

[16] TESHIMA K, MIZUE K. Studies on sharks. I. Reproduction in the female sumitsuki shark[J]. Marine Biology, 1972, 14(3): 222-231.

[17] COMPAGNO L J V. Alternative life-history styles of cartilaginous fishes in time and space[J]. Environmental Biology of Fishes, 1990, 28(1/4): 33-75.

[18] DULVY N K, REYNOLDS J D. Evolutionary transitions among egg-laying, live-bearing and maternal inputs in sharks and rays[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 1997, 264(1386): 1309-1315.

[19] SHADWICK R E, FARRELL A P, BRAUNER C J. Physiology of Elasmobranch Fishes: Structure and Interaction with Environment[M]. Amsterdam: Elsevier Ltd, 2016: 255-295.

[20] HAMLETT W C. Reproductive Biology and Phylogeny of Chondrichthyes: Sharks, Batoids and Chimaeras[M]. Enfield: Science Publishers Inc, 2005: 287-396.

[21] EVANS D H, OIKARI A, KORMANIK G A, et al. Osmoregulation by the prenatal spiny dogfish,[J]. Journal of Experimental Biology, 1982, 101(1): 295-305.

[22] PRICE JR K S, DAIBER F C. Osmotic environments during fetal development of dogfish,(Mitchill) andLinnaeus, and some comparisons with skates and rays[J]. Physiological Zoology, 1967, 40(3): 248-260.

[23] SUNYE P S, VOOREN C M. On cloacal gestation in angel sharks from southern Brazil[J]. Journal of Fish Biology, 1997, 50(1): 86-94.

[24] NAMMACK M F, MUSICK J A, COLVOCORESSES J A. Life history of spiny dogfish off the Northeastern United States[J]. Transactions of the American Fisheries Society, 1985, 114(3): 367-376.

[25] WOURMS J P. Viviparity: The maternal-fetal relationship in fishes[J]. American Zoologist, 1981, 21(2): 473-515.

[26] STORRIE M T, WALKER T I, LAURENSON L J, et al. Gestational morphogenesis of the uterine epithelium of the gummy shark () [J]. Journal of Morphology, 2010, 270(3): 319-336.

[27] WHITE W T, PLATELL M E, POTTER I C. Relationship between reproductive biology and age composition and growth in(Batoidea: Urolophidae) [J]. Marine Biology, 2001, 138: 135-47.

[28] GILMORE R G, DODRILL J W, LINLEY P A. Reproduction and embryonic-development of the sand tiger shark,(Rafinesque) [J]. Fishery Bulletin, 1983, 81(2): 201-225.

[29] YANO K. Comments on the reproductive mode of the false cat shark[J]. Copeia, 1992(2): 460-468.

[30] YANO K. Reproductive biology of the slender smoothhound,, collected from New Zealand waters[J]. Environmental Biology of Fishes, 1993, 38(1/3): 59-71.

[31] LóPEZ J A, RYBURN J A, FEDRIGO O, et al. Phylogeny of sharks of the family Triakidae (Carcharhiniformes) and its implications for the evolution of carcharhiniform placental viviparity[J]. Molecular Phylogenetics and Evolution, 2006, 40(1): 50-60.

[32] BUDDLE A L, VAN DYKE J U, THOMPSON M B. Structure of the paraplacenta and the yolk sac placenta of the viviparous Australian sharpnose shark,[J]. Placenta, 2021, 108(1): 11-22.

[33] 胡燈進. 閩南近海條紋斑竹鯊(Bennett)年齡生長和生殖生物學研究[D]. 廈門: 廈門大學, 2005. HU Dengjin. Study on age, growth and reproductive biology offrom southern coast of Fujian[D]. Xiamen: Xiamen University, 2005.

[34] 閻淑珍. 孔鰩卵殼形成及其排卵的初步觀察[J]. 海洋與湖沼, 1978, 9(2): 236-240, 246. YAN Shuzhen. Primary observation on the ovulation and egg capsule formation of skates[J]. Oceanologia et Limnologia Sinica, 1978, 9(2): 236-240, 246.

[35] MARONGIU M F, PORCU C, BELLODI A, et al. Oviducal gland microstructure ofand(Elasmobranchii, Rajidae) [J]. Journal of Morphology, 2015, 276(11): 1392-403.

[36] WEHITT A, DI GIACOMO E E, GALíNDEZ E J. The female reproductive system of(Guichenot, 1848)(Chondrichthyes, Rajidae): gametogenesis and microscopic validation of maturity criteria[J]. International Journal of Morphology, 2015, 33(1): 309-317.

[37] CLARK R S. Rays and skates () No. 1.—egg-capsules and young[J]. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 1922, 12(4): 578-643.

[38] TRELOAR M A, LAURENSON L J B, STEVENS J D. Descriptions of rajid egg cases from southeastern Australian waters[J]. Zootaxa, 2006, 1231: 53-68.

[39] BRACCINI J M, HAMLETT W C, GILLANDERS B M, et al. Embryo development and maternal–embryo nutritional relationships of piked spurdog () [J]. Marine Biology, 2007, 150: 727-737.

[40] BUDDLE A L, VAN DYKE J U, THOMPSON M B, et al. Evolution of placentotrophy: using viviparous sharks as a model to understand vertebrate placental evolution[J]. Marine and Freshwater Research, 2019, 70(7): 908-924.

[41] HAMLETT W C, EULITT A M, JARRELL R L, et al. Uterogestation and placentation in elasmobranchs[J]. Journal of Experimental Zoology, 1993, 266(5): 347-67.

[42] FISCHER J, LICHT M, KRIWET J, et al. Egg capsule morphology provides new information about the interrelationships of chondrichthyan fishes[J]. Journal of Systematic Palaeontology, 2014, 12(3): 389-399.

[43] CARUSO J, BOR P H F. Egg capsule morphology of(Dumeril, 1853) (Chondrichthyes; Parascylliidae), with notes on oviposition rate in captivity[J]. Journal of Fish Biology, 2007, 70(5): 1620-1625.

[44] MUSA S M, CZACHUR M V, SHIELS H A. Oviparous elasmobranch development inside the egg case in 7 key stages[J]. PLoS One, 2018, 13(11): e0206984.

[45] RODDA K R, SEYMOUR R S. Functional morphology of embryonic development in the Port Jackson shark(Meyer) [J]. Journal of Fish Biology, 2008, 72(4): 961-984.

[46] FISCHER J, VOIGT S, SCHNEIDER J W, et al. A selachian freshwater fauna from the Triassic of Kyrgyzstan and its implication for Mesozoic shark nurseries[J]. Journal of Vertebrate Paleontology, 2011, 31(5): 937-953.

[47] SMITH R M, WALKER T I, HAMLETT W C. Microscopic organisation of the oviducal gland of the holocephalan elephant fish,[J]. Marine and Freshwater Research, 2004, 55(2): 155-164.

[48] KORMANIK G A. Ionic and osmotic environment of developing elasmobranch embryos[J]. Environmental Biology of Fishes, 1993, 38(1/3): 233-240.

[49] MCLAUGHLIN D M, MORRISSEY J F. Reproductive biology ofcf.from the Cayman Trench, Jamaica[J]. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 2005, 85(5): 1185- 1192.

[50] SOMSAP N, SRAKAEW N, CHATCHAVALVANICH K. Microanatomy of the female reproductive system of the viviparous freshwater whipray(Chondrichthyes: Myliobatiformes: Dasyatidae). II. The genital duct[J]. BMC Zoology, 2021, 6(1): 1-18.

[51] RUSAOU?N M. The dogfish shell gland, a histochemical study[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 1976, 23(3): 267-283.

[52] HAMLETT W C, FISHELSON L, BARANES A, et al. Ultrastructural analysis of sperm storage and morphology of the oviducal gland in the Oman shark,(Triakidae) [J]. Marine and Freshwater Research, 2002, 53(2): 601-613.

[53] ICONOMIDOU V A, GEORGAKA M E, CHRYSSIKOS G D, et al. Dogfish egg case structural studies by ATR FT-IR and FT-Raman spectroscopy[J]. International Journal of Biological Macromolecules, 2007, 41(1): 102-108.

[54] NALINI M K P. Structure and function of the nidamental gland of(Mull. and Henle) [C]. Proceedings Indian Academy of Sciences. New Delhi: Springer India, 1940, 12(5): 189-214.

[55] HENDERSON A C, REEVE A J, AMBU-ALI A. Microanatomy of the male and female reproductive tracts in the long-tailed butterfly ray, an elasmobranch with unusual characteristics[J]. Journal of Fish Biology, 2014, 84(2): 297-313.

[56] MAIA C, SERRA-PEREIRA B, ERZINI K, et al. How is the morphology of the oviducal gland and of the resulting egg capsule associated with the egg laying habitats of Rajidae species? [J]. Environmental Biology of Fishes, 2015, 98(10): 2037-2048.

[57] THREADGOLD L T. A histochemical study of the shell gland of[J]. Journal of Histochemistry & Cytochemistry, 1957, 5(2): 159-166.

[58] SERRA-PEREIRA B, AFONSO F, FARIAS I, et al. The development of the oviducal gland in the Rajid thornback ray,[J]. Helgoland Marine Research, 2011, 65(3): 399-411.

[59] STORRIE M T, WALKER T I, LAURENSON L J, et al. Microscopic organization of the sperm storage tubules in the oviducal gland of the female gummy shark (), with observations on sperm distribution and storage[J]. Journal of Morphology, 2008, 269(11): 1308-1324.

[60] PORCU C, MARONGIU M F, FOLLESA M C, et al. Reproductive aspects of the velvet belly(Chondrichthyes: Etmopteridae), from the central western Mediterranean Sea. Notes on gametogenesis and oviducal gland microstructure[J]. Mediterranean Marine Science, 2014, 15(2): 313-326.

[61] PRATT H L. The storage of spermatozoa in the oviducal glands of western North Atlantic sharks[J]. Environmental Biology of Fishes, 1993, 38(1/3): 139-149.

[62] FISHELSON L, BARANES A. Observations on the Oman shark,(Triakidae), with emphasis on the morphological and cytological changes of the oviduct and yolk sac during gestation[J]. Journal of Morphology, 1998, 236(3): 151-165.

[63] ELíAS F G. Histochemical study of the oviducal gland and analysis of the sperm storage tubules ofSpringer, 1939 (Chondrichthyes, Triakidae) [J]. Pesquisa Veterinaria Brasileira, 2015, 35(8): 741-748.

[64] MOURA T, SERRA‐PEREIRA B, GORDO L S, et al. Sperm storage in males and females of the deepwater shark Portuguese dogfish with notes on oviducal gland microscopic organization[J]. Journal of Zoology, 2011, 283(3): 210-219.

[65] KNIGHT D P, HU X W, GATHERCOLE L J, et al. Molecular orientations in an extruded collagenous composite, the marginal rib of the egg capsule of the dogfish; A novel lyotropic liquid crystalline arrangement and its origin in the spinnerets[J]. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 1996, 351(1344): 1205-1222.

[66] KNIGHT D P, FENG D, STEWART M, et al. Changes in macromolecular organization in collagen assemblies during secretion in the nidamental gland and formation of the egg capsule wall in the dogfish[J]. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 1993, 341(1298): 419-436.

[67] KNIGHT D P, VOLLRATH F. Comparison of the spinning of Selachian egg case ply sheets and orb web spider dragline filaments[J]. Biomacromolecules, 2001, 2(2): 323-334.

[68] BARANES A, WENDLING J. The early stages of development in[J]. Journal of Fish Biology, 1981, 18(2): 159-175.

[69] LECHENAULT H, MELLINGER J. Dual origin of yolk nuclei in the lesser spotted dogfish,(chondrichthyes) [J]. Journal of Experimental Zoology, 1993, 265(6): 669-678.

[70] DODD J M, GODDARD C K. Some effects of oestradiol benzoate on the reproductive ducts of the female dogfish[C]. Proceedings of the Zoological Society of London. Oxford, UK: Blackwell Publishing Ltd, 1961, 137(3): 325-331.

[71] KOOP J H. Reproduction of captivespp. in the Dolfinarium Harderwijk[J]. Journal of The Marine Biological Association of The United Kingdom, 2005, 85(5): 1201-1202.

[72] KOOB T J, TSANG P, CALLARD I P. Plasma estradiol, testosterone, and progesterone levels during the ovulatory cycle of the skate () [J]. Biology of Reproduction, 1986, 35(2): 267-275.

[73] MOYA A C, ACUNA F, DíAZ ANDRADE M C, et al. Glycan expression as a tool for a deeper understanding of a reproductive gland in a skate of economic importance[J]. Journal of Fish Biology, 2021, 98(2): 537-547.

[74] KNIGHT D P, FENG D. Some observations on the collagen fibrils of the egg capsule of the dogfish,[J]. Tissue and Cell, 1994, 26(3): 385-401.

[75] GOBEAUX F, BELAMIE E, MOSSER G, et al. Cooperative ordering of collagen triple helices in the dense state[J]. Langmuir, 2007, 23(11): 6411-6417.

[76] HOLT W V, FAZELI A. Sperm storage in the female reproductive tract[J]. Annual Review of Animal Biosciences, 2016, 4: 291-310.

[77] 沈濤濤, 張佳蘭, 吳艷, 等. 蛋殼形成及其調控機制的研究進展[J]. 中國畜牧雜志. 2021, 57(6): 31-36. SHEN Taotao, ZHANG Jialan, WU Yan, et al. Research progress on eggshell formation and its regulation mechanism[J]. Chinese Journal of Animal Science, 2021, 57(6): 31-36.

[78] 張權. 雞OC17基因克隆、表達及其Ser61位點對碳酸鈣結晶功能研究[D]. 北京: 中國農(nóng)業(yè)大學, 2015. ZHANG Quan. Cloning and expression of OC17 gene in chicken and Ser61function for calcium carbonate crystallization[D]. Beijing: China Agricultural University, 2015.

[79] HEMMINGS N, BIRKHEAD T R. Polyspermy in birds: sperm numbers and embryo survival[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 2015, 282 (1818): 20151682.

A review of the oviduct glands of cartilaginous fishes

GAO Guang1, 2, 3, 4, XIAO Zhi-zhong1, 2, 3, MA Wen-hui5, PAN Zhao6, LI Jun1, 2, 3

(1. CAS Key Laboratory of Experimental Marine Biology, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao), Qingdao Laboratory for Marine Biology and Biotechnology, Qingdao 266237, China; 3. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 4. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China; 5. Laizhou Mingbo Aquatic Co., Ltd, Yantai 261400, China; 6. Institute of Basic Medicine and Cancer, Chinese Academy of Sciences, Hangzhou 310000, China)

The oviduct gland is an important reproductive organcartilaginous fishes, which develops from the anterior part of the oviduct. The oviduct gland participates in crucial life processes, such as the synthesis of the egg capsule, secretion of the egg jelly, and the storage of sperm. Secretions from the oviduct gland contain a highly crosslinked collagenous composite marine biological material that is extremely tough and possesses antibacterial, antifouling, and degradable properties. However, studies on the oviduct glands of cartilaginous fishes are relatively limited in China. Herein, we review several areas of interest concerning the oviduct glands of cartilaginous fishes, such as reproductive strategies, the structure of the oviduct gland, and the secretion processes. Further, we summarize the current challenges in oviduct gland research, such as sperm storage and oviduct gland secretion, that highlight areas for future investigation. We also hope this review provides a reference for future studies on cartilaginous fishes.

oviduct gland; cartilaginous fishes; shark; skate; egg capsule

Aug. 25, 2021

[National Key Research and Development Program, No. 2018YFD0901204]

S968

A

1000-3096(2023)9-0141-10

10.11759/hykx20210825001

2021-08-25;

2021-10-25

國家重點研發(fā)計劃(2018YFD0901204)

高廣(1997—), 男, 河北保定人, 碩士研究生, 研究方向為軟骨魚類繁殖發(fā)育調控, E-mail: ggao1229@163.com; 李軍(1964—), 男, 山東青島人, 通信作者, 博士, 研究員, 研究方向為海水魚類繁養(yǎng)殖, E-mail: junli@qdio.ac.cn

(本文編輯: 楊 悅)