碳氮磷化學(xué)計(jì)量比對土壤有機(jī)碳礦化激發(fā)效應(yīng)的影響*

張睿媛 ,袁 丹 ,秦樹平 ,胡春勝**

(1.中國科學(xué)院遺傳與發(fā)育生物學(xué)研究所農(nóng)業(yè)資源研究中心/河北省土壤生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/中國科學(xué)院農(nóng)業(yè)水資源重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 石家莊 050022;2.中國科學(xué)院大學(xué) 北京 100049)

土壤有機(jī)碳庫是陸地生態(tài)系統(tǒng)最大的碳庫,其量級大約是大氣碳庫的3 倍(2400 Gt C vs.800 Gt C)[1]。土壤有機(jī)碳的礦化會(huì)釋放大量CO2進(jìn)入大氣,其量級約是人為工業(yè)排放的7 倍[2]。由于土壤有機(jī)碳庫規(guī)模巨大,其動(dòng)態(tài)變化將對全球氣候變化產(chǎn)生巨大影響[3]。因此,提升土壤有機(jī)碳庫的穩(wěn)定對于緩解全球氣候變暖至關(guān)重要。

激發(fā)效應(yīng)(priming effects,PE)是外源養(yǎng)分輸入導(dǎo)致的微生物對土壤原有有機(jī)碳(soil organic carbon,SOC)降解速率的改變[4],是影響土壤碳庫動(dòng)態(tài)的關(guān)鍵機(jī)制之一[5-6]。長期以來,激發(fā)效應(yīng)一直被認(rèn)為會(huì)導(dǎo)致土壤碳的凈損失,即正激發(fā)效應(yīng),根據(jù)環(huán)境條件和土壤類型的不同,激發(fā)效應(yīng)可使土壤有機(jī)碳礦化速率最高提升400%[7-8]。然而,最近研究表明激發(fā)效應(yīng)的方向也可能是負(fù)的,激發(fā)效應(yīng)可使土壤有機(jī)碳礦化速率減少50%[9]。激發(fā)效應(yīng)是一個(gè)復(fù)雜的過程,涉及不同種類微生物,受不同環(huán)境參數(shù)的影響。土壤特性、氣候、土地利用方式、外源添加物質(zhì)的性質(zhì)及其添加方式都會(huì)影響激發(fā)效應(yīng)的方向和大小[10]。

生態(tài)計(jì)量學(xué)結(jié)合生態(tài)學(xué)和化學(xué)計(jì)量學(xué)的基本原理,是研究生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分循環(huán)及其生態(tài)效應(yīng)的重要工具。碳氮磷作為生命的重要元素,在物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)中起著重要作用[11-12]。在土壤中,碳氮磷不僅是生物生長的基礎(chǔ),也是土壤有機(jī)質(zhì)的關(guān)鍵組成元素[13]。因此,營養(yǎng)元素碳氮磷的含量及其化學(xué)計(jì)量比顯著影響外源物質(zhì)在土壤中的周轉(zhuǎn)以及土壤原有有機(jī)質(zhì)的礦化[14]。此外,碳氮磷化學(xué)計(jì)量比還調(diào)控了生態(tài)系統(tǒng)中土壤微生物群落的生長和活動(dòng)。根據(jù) “土壤微生物碳泵”理論[15],調(diào)控土壤微生物可利用的碳氮磷的化學(xué)計(jì)量比,在理論上可實(shí)現(xiàn)對土壤微生物量、群落組成與微生物周轉(zhuǎn)速率進(jìn)行定向調(diào)控,充分發(fā)揮微生物碳泵在提升土壤有機(jī)質(zhì)方面的作用,通過“激發(fā)效應(yīng)”和“續(xù)埋效應(yīng)”調(diào)控土壤穩(wěn)定有機(jī)碳庫儲(chǔ)量動(dòng)態(tài)。

本文首先總結(jié)了碳氮磷化學(xué)計(jì)量比調(diào)控土壤激發(fā)效應(yīng)的相關(guān)研究進(jìn)展,接著分析了微生物作為激發(fā)效應(yīng)的內(nèi)源驅(qū)動(dòng)力對碳氮磷化學(xué)計(jì)量的響應(yīng)機(jī)制,然后總結(jié)出“共代謝” “微生物營養(yǎng)挖掘”和“化學(xué)計(jì)量分解”3 種有關(guān)碳氮磷化學(xué)計(jì)量比調(diào)控激發(fā)效應(yīng)的機(jī)制,最后對碳氮磷化學(xué)計(jì)量比調(diào)控土壤碳礦化激發(fā)效應(yīng)的研究不足與未來方向進(jìn)行了總結(jié)和展望。

1 外源碳氮磷不同配施對激發(fā)效應(yīng)方向與強(qiáng)度的影響

目前關(guān)于外源添加對土壤有機(jī)碳礦化激發(fā)效應(yīng)的研究主要集中在外源碳氮配施、碳磷配施和碳氮磷配施,不同營養(yǎng)元素的配施對激發(fā)效應(yīng)的影響也不盡相同(表1)。

表1 外源碳氮磷輸入對土壤碳礦化激發(fā)效應(yīng)的影響Table 1 Effect of carbon,nitrogen and phosphorus input on the priming effects (PE) of soil carbon mineralization

1.1 外源碳氮配施對激發(fā)效應(yīng)方向與強(qiáng)度的影響

激發(fā)效應(yīng)的方向與強(qiáng)度和外源添加碳氮的微生物可利用性密切相關(guān)[28-30]。在較低的氮可用性條件下,外源碳氮配施使激發(fā)效應(yīng)增強(qiáng),微生物通過挖掘土壤中的有機(jī)碳以滿足其對氮素的需求[31]。相反,在氮富集的情況下,微生物可以通過降低自身的碳氮比來響應(yīng)外源養(yǎng)分的添加。因此,當(dāng)提供低碳氮比的底物時(shí),激發(fā)效應(yīng)往往會(huì)降低,因?yàn)槲⑸锊恍枰纸馔寥烙袡C(jī)質(zhì)來獲取氮素[29]。相關(guān)研究結(jié)果表明,外源碳氮配施下,正激發(fā)效應(yīng)的大小隨著氮添加量的增大而減小[16-20],這說明當(dāng)土壤養(yǎng)分限制得到緩解時(shí),土壤微生物不需要分解土壤有機(jī)質(zhì)來滿足其對氮的需求,同時(shí)減少了胞外水解酶的分泌,激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度降低。但Zheng 等[21]發(fā)現(xiàn)在外源添加葡萄糖和氮素后,激發(fā)效應(yīng)隨氮添加量的增加而增加。這可能是因?yàn)榈铀倭宋⑸飪?nèi)部代謝和周轉(zhuǎn),增加了分解土壤有機(jī)碳所產(chǎn)生的CO2;其次,外源碳氮添加所激活的微生物可以利用添加的氮產(chǎn)生水解酶,加速土壤難分解有機(jī)質(zhì)的分解。一項(xiàng)全球Meta 分析表明,在微生物對本底氮挖掘占主導(dǎo)的土壤系統(tǒng)中,氮添加會(huì)降低激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度,而在土壤本底氮素滿足微生物需求的系統(tǒng)中,氮添加會(huì)增強(qiáng)激發(fā)效應(yīng)[32]。

1.2 外源碳磷配施對激發(fā)效應(yīng)方向與強(qiáng)度的影響

隨著農(nóng)業(yè)生產(chǎn)對磷需求的不斷增加,磷肥管理成為農(nóng)業(yè)系統(tǒng)的常見措施[33]。磷的微生物可利用性在調(diào)控土壤微生物活性方面起著關(guān)鍵作用,可以強(qiáng)烈影響土壤的碳周轉(zhuǎn)[34-35]?，F(xiàn)階段關(guān)于磷添加對自然生態(tài)系統(tǒng)土壤碳周轉(zhuǎn)的研究表明: 磷通過增加土壤微生物呼吸[36]、降低碳利用效率[37],或增加微生物對土壤本底碳的分解[38],促進(jìn)了森林和草原土壤中的有機(jī)碳分解,這意味著磷可以調(diào)控土壤原有有機(jī)碳的分解,微生物對磷的需求誘導(dǎo)磷酸酶的產(chǎn)生[39],進(jìn)而促進(jìn)了土壤有機(jī)質(zhì)的分解與磷的釋放。外源磷添加會(huì)影響土壤真菌和細(xì)菌的群落組成[40-41],并影響碳氮磷獲取酶的活性[42-43],這可能會(huì)改變土壤微生物間的群落結(jié)構(gòu),直接影響實(shí)際激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度。在同一生態(tài)系統(tǒng)中,長期施磷土壤在外源添加碳后所產(chǎn)生的激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度較不施磷土壤顯著增加[22,44]。最近的新型雙同位素標(biāo)記方法(13C 和18O 示蹤法)也揭示了磷可用性高的土壤比磷可用性低的土壤具有更強(qiáng)的激發(fā)效應(yīng)[45]。除此之外,磷還可以通過影響土壤中氮的轉(zhuǎn)化間接影響激發(fā)效應(yīng)的強(qiáng)度,Mehnaz 等[23]發(fā)現(xiàn),外源碳磷添加誘導(dǎo)了微生物生長的氮限制,使微生物通過挖掘土壤有機(jī)質(zhì)中的氮來滿足自身營養(yǎng)需求,增加了激發(fā)效應(yīng)的強(qiáng)度。然而,在磷添加條件下,激發(fā)效應(yīng)的強(qiáng)度則與外源碳質(zhì)量有關(guān),梅孔燦等[24]的研究結(jié)果表明,磷添加降低了低質(zhì)量凋落物添加所產(chǎn)生的激發(fā)效應(yīng),緩解了土壤微生物的磷限制。

1.3 外源碳氮磷配施對激發(fā)效應(yīng)方向與強(qiáng)度的影響

目前大多數(shù)研究主要聚焦在單一元素添加后土壤有機(jī)碳的分解,但在生態(tài)系統(tǒng)中碳氮磷通常是一起輸入的[46]。Feng 等[32]的Meta 分析結(jié)果表明,68.3%的外源氮磷添加對土壤碳礦化激發(fā)效應(yīng)的效應(yīng)量低于零,即氮磷的添加降低了激發(fā)效應(yīng)的強(qiáng)度。氮磷的添加可能會(huì)改變細(xì)菌、真菌的豐度和多樣性,以及與碳周轉(zhuǎn)相關(guān)微生物群落功能的變化,進(jìn)而影響土壤有機(jī)碳礦化。具體的影響取決于土壤本底性質(zhì)以及外源碳氮磷添加量。與單獨(dú)輸入纖維素碳相比,高量碳氮磷配施降低了30%～50%的正激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度,且伴隨著較低的細(xì)菌、真菌基因豐度[25];Mo 等[26]的研究結(jié)果也表明,在外源碳氮磷比例保持不變時(shí),高量輸入相較于低量輸入激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度顯著降低,這說明微生物對本底土壤有機(jī)質(zhì)的“營養(yǎng)挖掘”在外源養(yǎng)分可用性增加的情況下有所緩解。與之相反,有研究結(jié)果顯示,碳氮磷配施對土壤有機(jī)碳礦化有積極或中性的影響[26,47-48],這可能是因?yàn)橥庠吹退降奶嫉纵斎朐黾恿送寥牢⑸锏幕钚?使其分泌胞外水解酶以降解頑固的碳底物以獲得自身所需的營養(yǎng)物質(zhì)。

2 激發(fā)效應(yīng)相關(guān)微生物對碳氮磷化學(xué)計(jì)量比的響應(yīng)和調(diào)節(jié)機(jī)制

Kuzyakov[49]提出,激發(fā)效應(yīng)是“活”有機(jī)物和“死” 有機(jī)物之間的相互作用,其中微生物是主要驅(qū)動(dòng)因素。微生物通常喜歡高質(zhì)量(低碳氮比)而非低質(zhì)量的底物(高碳氮比)[50],因?yàn)楹笳咝枰黾影馑饷傅姆置诓拍艽x[51]。外源添加高質(zhì)量的底物會(huì)產(chǎn)生正激發(fā)效應(yīng),因?yàn)楦哔|(zhì)量底物會(huì)增加微生物的活性,額外的能量供應(yīng)使微生物能夠代謝原本無法接觸的底物。但是,高質(zhì)量的凋落物添加也可能對較老的土壤有機(jī)質(zhì)分解產(chǎn)生負(fù)面影響,因?yàn)槲⑸飼?huì)優(yōu)先利用添加的新鮮有機(jī)物[9]。低質(zhì)量凋落物添加的結(jié)果則更難預(yù)測,有研究結(jié)果表明,低質(zhì)量的凋落物所引起的激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度較小,因?yàn)樘砑拥牡孜锉旧黼y以被微生物利用[33]。然而,其他研究結(jié)果表明,添加低質(zhì)量底物會(huì)增強(qiáng)激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度[52]。除此之外Fanin 等[53]的研究結(jié)果表明,外源添加高質(zhì)量的凋落物會(huì)產(chǎn)生“瞬時(shí)”激發(fā)效應(yīng),當(dāng)?shù)獫M足需求時(shí)迅速降低;添加低質(zhì)量的凋落物會(huì)產(chǎn)生“延時(shí)”激發(fā)效應(yīng),當(dāng)?shù)谋M時(shí),強(qiáng)度持續(xù)增加。

土壤有機(jī)碳周轉(zhuǎn)相關(guān)微生物主要有4 種主要機(jī)制來響應(yīng)資源化學(xué)計(jì)量: 1)通過非穩(wěn)態(tài)行為(微生物改變其元素組成來響應(yīng)資源組成的變化)調(diào)整其微生物量碳、氮、磷;2)改變特定的酶活性以獲得限制性元素;3)通過調(diào)節(jié)元素利用效率(例如,碳利用效率carbon use efficiency,CUE),將超過其需求的元素礦化和排出;4)改變微生物群落組成[35]。微生物對碳氮磷需求的差異使得不同營養(yǎng)條件下的群落變化與碳循環(huán)的可預(yù)測變化有關(guān)。因此,需要將土壤碳周轉(zhuǎn)的化學(xué)計(jì)量調(diào)控與微生物群落聯(lián)系起來。

2.1 微生物量對碳氮磷化學(xué)計(jì)量比的響應(yīng)

微生物可以將外源有機(jī)碳轉(zhuǎn)化為微生物量并最終轉(zhuǎn)化為殘?bào)w物質(zhì),從而有助于土壤有機(jī)碳的穩(wěn)定[54]。土壤微生物量是形成土壤有機(jī)質(zhì)的重要組成部分,可調(diào)節(jié)有機(jī)物和養(yǎng)分的循環(huán)。雖然土壤微生物量僅占土壤有機(jī)質(zhì)的一小部分,但它對生態(tài)系統(tǒng)中碳氮磷的循環(huán)做出了顯著貢獻(xiàn)。在農(nóng)業(yè)土壤中,資源的碳氮磷化學(xué)計(jì)量相較于微生物所需的碳氮磷化學(xué)計(jì)量表現(xiàn)出更可變的特性[55]。因此,微生物會(huì)根據(jù)土壤營養(yǎng)水平改變其群落結(jié)構(gòu),支持適應(yīng)資源碳氮磷化學(xué)計(jì)量的優(yōu)勢菌株,從而維持微生物量碳氮磷化學(xué)計(jì)量的平衡[56]。Huang 等[57]的研究發(fā)現(xiàn),土壤碳氮磷化學(xué)計(jì)量與微生物量碳氮磷化學(xué)計(jì)量之間存在很強(qiáng)的線性正相關(guān)關(guān)系,但當(dāng)土壤的原始養(yǎng)分狀態(tài)可以滿足微生物需求時(shí),進(jìn)一步的養(yǎng)分添加對微生物量的影響很小[58-59]。在熱帶和亞熱帶森林生態(tài)系統(tǒng)中,氮添加對微生物量碳氮沒有顯著影響,但在缺氮的溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)中,氮添加提高了土壤微生物量碳氮的含量[60-61]。以前的研究發(fā)現(xiàn),當(dāng)碳限制被消除時(shí),氮或磷是土壤微生物量的第二限制養(yǎng)分[62-63]。而單一的氮或磷添加通常對微生物生長沒有影響,與單獨(dú)秸稈還田相比,秸稈與氮磷的配施增加了微生物量碳,因?yàn)榈椎目捎眯栽礁?微生物代謝活性也越高[64]。此外,有機(jī)肥與氮磷肥配施可以加速養(yǎng)分釋放,從而減輕微生物群落的化學(xué)計(jì)量限制[56]。

與土壤資源碳氮磷化學(xué)計(jì)量梯度相比,微生物量碳氮比相對穩(wěn)定,范圍為8∶1 到12∶1[65-66]。最近的研究結(jié)果表明,與之相比,微生物量碳磷比變化范圍較大,這說明微生物量磷的化學(xué)計(jì)量可塑性更大[67-68]。土壤微生物量碳磷比可以反映微生物量磷的有效性,作為磷供應(yīng)受限程度的指標(biāo)[69]。Fan 等[59]的研究結(jié)果表明,氮添加對土壤微生物量碳氮沒有顯著影響,但微生物量碳磷比顯著增加,這表明施氮誘導(dǎo)微生物的磷需求增加。

2.2 土壤水解酶活性對碳氮磷化學(xué)計(jì)量比的響應(yīng)

土壤微生物獲取能量和養(yǎng)分的相對資源分配可以表示為碳氮磷水解酶活性的比率,通過結(jié)合生態(tài)化學(xué)計(jì)量理論和生態(tài)代謝理論來指示微生物代謝的局限性[70]。糖苷酶可以將纖維素和糖分解成溶解的有機(jī)碳,包括纖維二糖水解酶、α-葡萄糖苷酶、β-糖苷酶和β-木糖苷酶。而亮氨酸氨基肽酶和β-1,4-N-乙酰氨基葡萄糖苷酶負(fù)責(zé)通過降解蛋白質(zhì)和幾丁質(zhì)來獲取氮,磷酸酶通過水解有機(jī)磷釋放出可用的無機(jī)磷。這幾種水解酶已在與土壤養(yǎng)分循環(huán)相關(guān)的領(lǐng)域中得到了廣泛的研究。此外,Moorhead 等[71]根據(jù)水解酶活性的比例計(jì)算酶活矢量角,更好地量化和可視化了微生物的代謝限制。多項(xiàng)研究表明,氮添加會(huì)顯著降低土壤碳氮磷水解酶活性[72-73],從而抑制土壤中化學(xué)元素的轉(zhuǎn)化以及養(yǎng)分的分解和釋放[74]。其他研究則表明,氮添加對土壤水解酶活性有積極影響[75]。土壤碳氮磷水解酶活性對外源添加物響應(yīng)的差異可能會(huì)導(dǎo)致酶化學(xué)計(jì)量比在氮添加后表現(xiàn)出不確定性[61]。此外,氮添加可以通過影響土壤酶活性來間接影響土壤微生物群落的養(yǎng)分限制。Xu 等[76]的Meta 分析表明在全球范圍內(nèi),氮添加主要影響土壤微生物的碳磷限制,盡管氮添加增加了土壤碳磷水解酶的活性。Ma 等[77]的研究發(fā)現(xiàn),森林生態(tài)系統(tǒng)中,磷的添加緩解了微生物的磷限制,增加了碳氮水解酶的活性。Liu 等[78]的研究結(jié)果表明,土壤水解酶活性與高營養(yǎng)濃度之間存在負(fù)反饋效應(yīng)。

激發(fā)效應(yīng)中涉及的酶活性意味著收益和成本[79],響應(yīng)外源添加的酶活性變化可能導(dǎo)致土壤有機(jī)碳分解和激發(fā)效應(yīng)的變化。然而,目前激發(fā)效應(yīng)與酶活性變化之間的關(guān)系仍未可知。

2.3 微生物碳利用效率對碳氮磷化學(xué)計(jì)量比的響應(yīng)

微生物碳利用效率(CUE)定義為用于微生物生長的碳相對于總碳攝取的比率,即微生物將底物碳轉(zhuǎn)化為自身微生物量碳的效率[80],高碳利用效率表明微生物快速增長和較少的碳釋放進(jìn)入大氣,低碳利用效率意味著相對較大的碳損失,較少的碳轉(zhuǎn)化為微生物量[45]。養(yǎng)分限制是微生物碳利用效率的一個(gè)重要驅(qū)動(dòng)因素,因?yàn)榉纸庹叽x具有固定的化學(xué)計(jì)量限制[81],一般來說,增加養(yǎng)分可用性有望通過減少碳與養(yǎng)分的化學(xué)計(jì)量失衡來改善土壤微生物碳利用效率[25,80]。在養(yǎng)分豐富的土壤中,微生物通過減少碳與養(yǎng)分的化學(xué)計(jì)量失衡,對外源碳添加表現(xiàn)出更高的利用效率[81]。而在養(yǎng)分限制的土壤中,底物營養(yǎng)成分的差異往往決定了營養(yǎng)限制對微生物碳利用效率影響的大小和方向[45],例如當(dāng)微生物利用高碳氮比的底物時(shí),可能會(huì)出現(xiàn)碳利用效率下降,這是因?yàn)榇罅康奶纪度雽?dǎo)致有限的養(yǎng)分獲取和大量的呼吸消耗[81]。然而也有研究表明,高碳氮比或?qū)ξ⑸锾祭眯蕸]有影響[37,82]。Qiao 等[83]的Meta 分析結(jié)果表明,對于外源添加葡萄糖的土壤,氮配施對微生物碳利用效率沒有影響,但是外源高分子化合物和植物殘?bào)w添加的土壤中,氮配施分別導(dǎo)致微生物碳利用效率下降51%和53%。Song 等[84]的研究表明,微生物通過減少微生物碳利用效率來增加土壤激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度,這是微生物對可用資源化學(xué)計(jì)量比的反饋。除此之外,微生物碳利用效率還受微生物群落組成的控制[45],因?yàn)椴煌奈⑸锶涸诜纸夂屯嫉孜锓矫婢哂胁煌男省?/p>

2.4 微生物群落結(jié)構(gòu)對碳氮磷化學(xué)計(jì)量比的響應(yīng)

激發(fā)效應(yīng)由兩種功能性微生物群落負(fù)責(zé),一種是利用頑固底物生長緩慢的K-策略者,另一種是代謝不穩(wěn)定底物生長快速的r-策略者。微生物群落中r-和K-策略者相對豐度的變化是反映土壤微生物對壓力源響應(yīng)的有用指標(biāo)[85]。K-策略者和r-策略者之間的平衡在某種程度上反映在真菌與細(xì)菌的比例(F∶B)或革蘭氏陽性與革蘭氏陰性菌的比例(G+∶G-)上,較高的比率被認(rèn)為是K-策略者比r-策略者貢獻(xiàn)更大[86]。Chen 等[28]的研究指出,K-策略者在分解低氮可用性的底物方面更具競爭力,而添加碳氮后的激發(fā)效應(yīng)與r-策略者的主導(dǎo)地位有關(guān)。前人研究結(jié)果表明,在外源氮添加下,真菌生物量的減少和F∶B的降低會(huì)抑制土壤頑固碳的分解,導(dǎo)致葡萄糖和苯酚引起的激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度降低[16,87-88]。而Bei 等[89]的研究結(jié)果中,秸稈與礦物質(zhì)氮配施后,總磷脂脂肪酸(PLFA)的F∶B 值增加,13C-PLFA 分析進(jìn)一步表明,礦質(zhì)氮添加減少了秸稈來源的細(xì)菌,增加了秸稈來源的真菌和F∶B。先前的結(jié)果表明,磷有效性對土壤有機(jī)碳礦化的影響主要是由真菌通過改變?nèi)郝浣Y(jié)構(gòu)和釋放胞外酶實(shí)現(xiàn)的,磷添加導(dǎo)致K-策略者(特別是關(guān)鍵真菌分類群)的豐度和多樣性的改變[90-91]。細(xì)菌和真菌在營養(yǎng)豐富和營養(yǎng)不足的土壤環(huán)境中具有不同的偏好[7]。真菌的碳氮比高于細(xì)菌,因此真菌在低營養(yǎng)條件下更活躍,因?yàn)樗鼈兊牡枨筝^低,碳利用效率較高[92]。但在營養(yǎng)豐富的情況下,例如外源秸稈與氮肥的配施,則降低了大多數(shù)真菌的豐度和多樣性,但增加了細(xì)菌群(例如放線菌)的豐度[93-94]。低養(yǎng)分含量導(dǎo)致細(xì)菌和真菌物種間和內(nèi)部對資源的激烈競爭,秸稈與氮配施通過減少微生物群落之間的競爭來改變負(fù)關(guān)聯(lián)的共生模式[95]。迄今為止,細(xì)菌和真菌群體之間的競爭以及在農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)有機(jī)質(zhì)礦化過程中的主導(dǎo)順序還存在相當(dāng)大的不確定性[96-97]。

土壤有機(jī)碳周轉(zhuǎn)相關(guān)微生物主要通過以上4 種機(jī)制來響應(yīng)資源化學(xué)計(jì)量。雖然上述的4 種機(jī)制是并行運(yùn)作的,但它們在空間、時(shí)間和生態(tài)系統(tǒng)尺度上的貢獻(xiàn)仍未可知。土壤微生物量碳氮磷比率變化的相對靈活性限制了其非穩(wěn)態(tài)行為,并且微生物群落在碳與營養(yǎng)比不同環(huán)境中的增長,不能僅僅通過非穩(wěn)態(tài)行為來實(shí)現(xiàn)。因此,微生物元素利用效率和胞外酶分泌的補(bǔ)償性調(diào)節(jié)有助于微生物響應(yīng)資源的化學(xué)計(jì)量變化。

3 碳氮磷化學(xué)計(jì)量比調(diào)控土壤激發(fā)效應(yīng)的假說

碳氮磷化學(xué)計(jì)量比對土壤碳礦化激發(fā)效應(yīng)的影響是外源養(yǎng)分(碳氮磷)與土壤微生物、土壤本底有機(jī)質(zhì)共同作用的結(jié)果,目前的研究主要從“共代謝”假說、“營養(yǎng)挖掘”假說、“化學(xué)計(jì)量分解”假說等方面來解釋土壤碳礦化激發(fā)效應(yīng)的強(qiáng)度與方向。

3.1 “共代謝”假說

“共代謝”是指土壤微生物在利用外源添加的易分解碳作為自身初始能量后,通過分泌特異性胞外水解酶降解同一介質(zhì)中穩(wěn)定性較高的有機(jī)化合物。土壤微生物種群的一個(gè)重要特征是它們對底物降解的酶特異性,即不同微生物分泌不同的酶來降解不同的有機(jī)物[51]。土壤微生物在分解頑固有機(jī)物的過程中,所分泌的水解酶同時(shí)也會(huì)分解土壤有機(jī)質(zhì)。所以,外源添加物的生化多樣性越高,微生物產(chǎn)生的胞外水解酶種類也就越豐富,所引起的激發(fā)效應(yīng)也越明顯[98]。Wu 等[99]的研究表明外源不穩(wěn)定碳的添加,增加了微生物磷脂脂肪酸的含量以及β-1,4-葡萄糖苷酶和纖維二糖水解酶的活性,加速了土壤有機(jī)碳的礦化并產(chǎn)生了正的激發(fā)效應(yīng),且正激發(fā)的產(chǎn)生與微生物量和胞外水解酶的增加同步。Song 等[84]的研究結(jié)果表明在外源葡萄糖添加后,β-糖苷酶/(β-1,4-N-乙酰氨基葡萄糖苷酶+亮氨酸氨基肽酶)和β-糖苷酶/磷酸酶的比值增加,這將導(dǎo)致更多的碳水解酶進(jìn)入土壤中,更多的水解酶在利用外源葡萄糖的同時(shí)增加了與本底有機(jī)碳接觸的可能,導(dǎo)致更強(qiáng)烈的正激發(fā)效應(yīng)。B?rger 等[100]的研究結(jié)果表明,外源添加碳氮比相差較大的凋落物后,均產(chǎn)生了強(qiáng)烈的正激發(fā)效應(yīng),且碳氮比不同的兩種凋落物(碳氮比為25.5和57.8)并不影響激發(fā)效應(yīng)的響應(yīng),這說明此時(shí)的激發(fā)效應(yīng)是由于微生物的“共代謝”。Shahbaz 等[101]的研究表明,在外源凋落物添加的培養(yǎng)試驗(yàn)中,培養(yǎng)后期激發(fā)效應(yīng)的強(qiáng)度超過凋落物的分解強(qiáng)度,且土壤有機(jī)質(zhì)衍生碳在微生物量中的增加與激發(fā)效應(yīng)和酶活性的增加均顯著相關(guān),這表明實(shí)際激發(fā)效應(yīng)的發(fā)生可能是由于微生物的變化,即從快速生長(r-策略者)變化為緩慢生長的種群(K-策略者)。由此可見,“共代謝”普遍存在于激發(fā)效應(yīng)中。

3.2 “營養(yǎng)挖掘”假說

“微生物氮挖掘”假說是指在低氮可用性條件下,生長緩慢的K-策略者利用不穩(wěn)定的碳作為能量來源,分解含氮的頑固有機(jī)物以此來獲取自身所需要的氮素[30],產(chǎn)生正的激發(fā)效應(yīng)。這意味著土壤氮限制有助于微生物分解頑固的土壤有機(jī)質(zhì)以獲取氮。Meier 等[102]的研究表明,過量的碳施入導(dǎo)致土壤微生物的養(yǎng)分限制(即氮限制),從而驅(qū)使它們利用不穩(wěn)定碳作為能量來源,分泌更多的酶(氧化酶和氮水解酶)分解土壤本底有機(jī)質(zhì)以獲取有限的氮資源,進(jìn)而產(chǎn)生了正的激發(fā)效應(yīng)。Song 等[84]的研究表明,在添加葡萄糖后,土壤中的總?cè)芙庑杂袡C(jī)氮顯著增加,且β-糖苷酶與過氧化物酶的比值降低,這說明外源葡萄糖的添加誘導(dǎo)微生物利用土壤本底中的可用性氮有機(jī)質(zhì),促進(jìn)土壤有機(jī)碳的礦化?！暗诰颉奔僬f強(qiáng)調(diào)的是微生物氮限制在激發(fā)效應(yīng)過程中的主導(dǎo)作用,但是微生物的生長和繁殖也離不開其他營養(yǎng)元素,如近兩年提出的“磷挖掘”假說[39]。

3.3 “化學(xué)計(jì)量分解”假說

“微生物化學(xué)計(jì)量分解”假說表明,當(dāng)土壤本底和外源營養(yǎng)輸入與微生物化學(xué)計(jì)量需求相匹配時(shí),生長快速的微生物(r-策略者)活性最高,對土壤有機(jī)質(zhì)的分解速率最快[28]。因此,“微生物化學(xué)計(jì)量分解”通常在微生物沒有明顯營養(yǎng)限制的情況下占主導(dǎo)地位[20]?！拔⑸锘瘜W(xué)計(jì)量分解”假設(shè)微生物化學(xué)計(jì)量是一種驅(qū)動(dòng)力,這意味著所有微生物群落的生長增加,包括β-變形桿菌和寡營養(yǎng)菌(如酸桿菌和真菌)。高營養(yǎng)可用性可能會(huì)加速外源添加的新鮮有機(jī)物和本底有機(jī)質(zhì)的礦化,從而延長激發(fā)效應(yīng)的時(shí)間[7,28-30]。Zhang 等[20]的研究觀察到,凋落物配施氮與單獨(dú)凋落物添加相比引起了更高的激發(fā)效應(yīng),且微生物量和胞外水解酶活性均高于不加氮處理,這表明當(dāng)外源添加滿足微生物對養(yǎng)分的需求時(shí),微生物活性最高。Bei 等[89]的研究結(jié)果表明,秸稈配施氮肥對微生物量碳無影響,但促進(jìn)了激發(fā)效應(yīng)的強(qiáng)度、秸稈分解速率和胞外水解酶活性,這與“微生物化學(xué)計(jì)量分解”假說一致。

“共代謝” “營養(yǎng)挖掘”和“化學(xué)計(jì)量分解”假說可以單獨(dú)或組合運(yùn)行(圖1),具體取決于不同空間和時(shí)間尺度上土壤的碳氮磷可用性。最近的研究表明,主導(dǎo)機(jī)制隨有機(jī)碳化合物、添加方式和分解階段而變化[99-103],Chen 等[28]認(rèn)為在外源碳氮添加后,“化學(xué)計(jì)量分解”和“共代謝”驅(qū)動(dòng)初始激發(fā)效應(yīng)階段,而“微生物氮挖掘”驅(qū)動(dòng)激發(fā)效應(yīng)的后期階段。其他研究則表明,在養(yǎng)分限制下,微生物對土壤有機(jī)質(zhì)的“氮挖掘”可以主導(dǎo)正激發(fā),但在微生物可用養(yǎng)分足夠的情況下,無論是通過外源輸入還是土壤本底有機(jī)質(zhì)的礦化,“微生物化學(xué)計(jì)量分解”都可以隨著時(shí)間的推移成為主導(dǎo)機(jī)制[25]。Song 等[84]的研究表明,外源葡萄糖添加后,所引起的正激發(fā)效應(yīng)是因?yàn)椤拔⑸锕泊x”。在培養(yǎng)早期階段,微生物分解復(fù)雜的有機(jī)物時(shí)分泌更多的氧化酶和氮水解酶以獲得自身所需的氮,微生物進(jìn)行“氮挖掘”產(chǎn)生正的激發(fā)效應(yīng),隨著培養(yǎng)的進(jìn)行,酶化學(xué)計(jì)量比的增加降低了微生物碳利用效率并增加了激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度,此時(shí)的正激發(fā)由“微生物化學(xué)計(jì)量分解”所誘導(dǎo)。

圖1 微生物對土壤有機(jī)碳礦化激發(fā)效應(yīng)(PE)的調(diào)控機(jī)制Fig.1 Mechanisms of microbial regulation of priming effects (PE) on mineralization of soil organic carbon

4 總結(jié)與研究展望

1)目前關(guān)于外源養(yǎng)分輸入對土壤碳礦化激發(fā)效應(yīng)的研究主要集中在單一養(yǎng)分的添加,對于碳氮磷協(xié)同配施方面的研究較少,未來急需著眼于農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中秸稈配施氮磷肥對于土壤碳礦化激發(fā)效應(yīng)的影響,通過調(diào)節(jié)配施的比例,降低秸稈還田過程中通過激發(fā)效應(yīng)損失的有機(jī)碳,提高秸稈還田增加土壤有機(jī)碳的效率。

2)微生物增殖過程本質(zhì)上也是對外源碳氮磷等養(yǎng)分協(xié)同同化代謝的過程,通過調(diào)節(jié)土壤微生物可利用的碳氮磷化學(xué)計(jì)量比,在理論上實(shí)現(xiàn)對土壤微生物生物量、群落組成與微生物周轉(zhuǎn)速率的定向調(diào)控,充分發(fā)揮“微生物碳泵”在提升土壤有機(jī)質(zhì)方面的作用。如何優(yōu)化碳氮磷輸入比例、實(shí)現(xiàn)微生物碳泵儲(chǔ)碳與負(fù)激發(fā)保碳的有機(jī)統(tǒng)一是未來需加強(qiáng)的一個(gè)研究方向。

3)激發(fā)效應(yīng)產(chǎn)生的根本原因是外源碳氮磷輸入后改變了土壤微生物可獲得性養(yǎng)分的碳氮磷化學(xué)計(jì)量平衡,導(dǎo)致有些營養(yǎng)元素的虧缺或盈余,微生物為了恢復(fù)其合成代謝過程的碳氮磷化學(xué)計(jì)量平衡,會(huì)增強(qiáng)或減弱對土壤原有有機(jī)質(zhì)的降解,進(jìn)而產(chǎn)生正或負(fù)的激發(fā)效應(yīng)。因此,未來急需將碳氮磷化學(xué)計(jì)量比調(diào)控土壤激發(fā)效應(yīng)的理論運(yùn)用于農(nóng)田固碳減排的生產(chǎn)實(shí)踐,減弱正激發(fā)效應(yīng),甚至將正激發(fā)效應(yīng)轉(zhuǎn)變?yōu)樨?fù)激發(fā)效應(yīng),提高土壤固碳和碳存儲(chǔ)能力,助力我國“碳達(dá)峰碳中和”戰(zhàn)略的實(shí)施。