水稻分蘗氮響應(yīng)調(diào)控機(jī)理研究進(jìn)展

劉永強(qiáng)，李威威，劉昕禹，儲(chǔ)成才,3

優(yōu)博專欄

水稻分蘗氮響應(yīng)調(diào)控機(jī)理研究進(jìn)展

劉永強(qiáng)1，李威威1，劉昕禹2，儲(chǔ)成才1,3

1. 中國科學(xué)院遺傳與發(fā)育生物學(xué)研究所，植物基因組學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100101 2. 中國農(nóng)業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境學(xué)院，北京 100193 3. 華南農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院，嶺南現(xiàn)代農(nóng)業(yè)廣東省實(shí)驗(yàn)室，廣州 510642

氮肥是作物產(chǎn)量增加最主要的驅(qū)動(dòng)因素，然而氮肥濫用會(huì)造成生態(tài)環(huán)境的嚴(yán)重破壞。因此，提高作物氮素利用效率(nitrogen use efficiency，NUE)對(duì)未來農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展至關(guān)重要。產(chǎn)量性狀對(duì)氮素的敏感性是衡量作物氮素利用效率的重要指標(biāo)。禾本科作物的分蘗數(shù)、穗粒數(shù)和粒重是產(chǎn)量的直接決定因子，雖然影響三者本身的分子機(jī)制已有大量研究，但氮素對(duì)這些性狀的調(diào)控機(jī)理仍知之甚少。分蘗數(shù)是對(duì)氮素響應(yīng)最為敏感的性狀之一，也是氮肥促進(jìn)作物增產(chǎn)的關(guān)鍵要素。因此，研究氮素如何調(diào)控水稻的分蘗發(fā)育對(duì)于提高作物產(chǎn)量尤為重要。本文總結(jié)了水稻氮素利用效率的影響因素和分蘗發(fā)育的調(diào)控機(jī)理，聚焦氮素如何調(diào)控水稻分蘗發(fā)育的機(jī)制，并對(duì)該領(lǐng)域未來研究工作進(jìn)行了展望，以期為作物氮高效精準(zhǔn)改良提供參考。

水稻；氮素利用效率；分蘗；氮響應(yīng)

現(xiàn)代農(nóng)業(yè)的發(fā)展嚴(yán)重依賴化學(xué)肥料，特別是氮肥的施用。過去70年間，以氮肥為主的化學(xué)肥料驅(qū)動(dòng)了糧食產(chǎn)量的大幅度提升，極大滿足了人口增長的迫切需求。然而過量的氮肥施用和作物有限的氮利用能力導(dǎo)致大量氮素向環(huán)境中流失，對(duì)生態(tài)系統(tǒng)造成了惡劣影響，包括水體富營養(yǎng)化、土壤酸化以及溫室氣體排放[1]。同時(shí)，過量施肥帶來的另一弊端是耐肥品種的不斷迭代。數(shù)據(jù)表明，從1960年～ 2000年初，每公頃施氮量增加了近10倍，而同時(shí)期作物氮肥利用能力降低了3倍，造成了“高肥施加-低氮效率品種-更高肥施加”的惡性循環(huán)[2]。為解決上述問題，提高作物氮素利用效率(nitrogen use efficiency，NUE)是現(xiàn)代農(nóng)業(yè)生產(chǎn)亟待解決的重大課題。

產(chǎn)量對(duì)氮肥的響應(yīng)能力(即一定施氮量下產(chǎn)量的增幅)是衡量氮肥利用效率的最直接指標(biāo)[3]。盡管不同農(nóng)藝性狀對(duì)氮素施加均有正響應(yīng)，如株高升高、分蘗數(shù)增加、穗粒數(shù)變多、葉綠素含量增加等。但分蘗數(shù)、穗粒數(shù)和粒重的氮響應(yīng)程度直接決定產(chǎn)量提升幅度，是NUE改良的關(guān)鍵。其中分蘗數(shù)是對(duì)氮素最敏感的產(chǎn)量性狀之一，其在不同品種中均表現(xiàn)出顯著的氮響應(yīng)特性[4]。因此，分析分蘗對(duì)氮素響應(yīng)能力的遺傳基礎(chǔ)，進(jìn)一步解析氮素對(duì)分蘗發(fā)育調(diào)控的分子機(jī)制是NUE改良新的突破點(diǎn)。

1 NUE的影響因素

NUE主要包括氮素吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)、同化、再利用以及植物的生長發(fā)育過程，由遺傳因素和環(huán)境因素共同影響，是一個(gè)多步驟銜接且極為復(fù)雜的農(nóng)藝性狀[5]。一方面，氮素吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)、同化和再利用能力均可反映NUE；另一方面，氮素被同化利用后又可促使植株不同發(fā)育性狀的改變，最終導(dǎo)致產(chǎn)量或生物量的增加。因此，根據(jù)氮素不同利用步驟，NUE又可被細(xì)分為氮素吸收效率(nitrogen uptake efficiency，NUpE)、氮素轉(zhuǎn)運(yùn)效率(nitrogen transport efficiency，NTE)、氮素同化效率(nitrogen utilization efficiency，NUtE)、氮素重轉(zhuǎn)運(yùn)效率(nitrogen remobilization efficiency，NRE)等[5]。其中，NUpE和NUtE是NUE研究中最常用的兩個(gè)衡量標(biāo)準(zhǔn)，前者表示固定氮投入下植株所吸收的總氮含量，而后者表示單位面積內(nèi)固定氮投入下作物的產(chǎn)量或生物量[6]。

1.1 氮素的吸收、利用和同化過程

自然環(huán)境中可供植物吸收利用的氮素包括無機(jī)氮和有機(jī)氮兩種形式。其中無機(jī)氮源主要包括銨態(tài)氮(NH4+)和硝態(tài)氮(NO3–)，而有機(jī)氮源包括氨基酸、尿素等小分子化合物[7]。植物主要通過根部的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)各種氮源。例如，植物主要通過銨鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白(ammonium transporters，AMTs)吸收轉(zhuǎn)運(yùn)銨態(tài)氮，通過硝酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白(nitrate transporters，NRTs)吸收轉(zhuǎn)運(yùn)硝態(tài)氮[8]。各種氨基酸分子則可被不同的氨基酸轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白(amino acid transporters，AATs)攝取并在不同植物組織間進(jìn)行運(yùn)輸。根據(jù)對(duì)氨基酸底物的親和性不同，AATs又可被細(xì)分為AAP、LHT、ProT、ANT1、GAT和CAT六大類[9]。

植物吸收的硝態(tài)氮依次被硝酸還原酶和亞硝酸還原酶還原為銨態(tài)氮，隨后這部分氮源和植物吸收的銨態(tài)氮通過谷氨酰胺/谷氨酸(GS/GOGAT)循環(huán)進(jìn)入氮同化過程，并先后被轉(zhuǎn)化為谷氨酰胺(glutamine，Gln)和天冬酰胺(asparagine，Asn)[10]。Gln和Asn是植物體內(nèi)主要的氮源存儲(chǔ)形式，二者可隨植物維管系統(tǒng)長距離運(yùn)輸，供不同組織氮代謝所用[10]。植物吸收的有機(jī)氮源如氨基酸分子等則直接經(jīng)轉(zhuǎn)氨作用進(jìn)入代謝過程。

1.2 NUE和產(chǎn)量性狀氮響應(yīng)能力

氮素被植物吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)和同化后，可促進(jìn)植物的生長發(fā)育并最終促使生物量或產(chǎn)量的提高。由于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中更注重特定施氮量下作物的生物量或產(chǎn)量表現(xiàn)，因此NUtE被認(rèn)為是更直接的NUE衡量指標(biāo)[6]。理想情況下，NUtE由兩個(gè)變量決定：氮投入(自變量)和產(chǎn)量(因變量)。在氮投入固定的前提下，作物產(chǎn)量性狀對(duì)氮素響應(yīng)越敏感，產(chǎn)量增幅就越大，隨之最終產(chǎn)量和NUE就可能越高[11]。

禾本科作物的產(chǎn)量由分蘗數(shù)、穗粒數(shù)和粒重3個(gè)要素組成。這些性狀是典型的數(shù)量性狀，受遺傳因素和環(huán)境因素的共同調(diào)控。雖然3個(gè)性狀本身的遺傳機(jī)制已較為清楚[12]。但這些性狀如何受外界環(huán)境因子，特別是氮素調(diào)控還所知較少。已有研究表明，分蘗數(shù)和穗粒數(shù)是典型的氮素正響應(yīng)性狀。氮肥施加可不同程度地增加分蘗數(shù)和穗粒數(shù)，進(jìn)而提升單株產(chǎn)量和群體產(chǎn)量[13]。通過評(píng)估不同水稻品種產(chǎn)量性狀的氮響應(yīng)情況發(fā)現(xiàn)，從低氮投入(50 kg/ha)到中等氮投入(150 kg/ha)的氮肥增施可提高所有水稻品種分蘗數(shù)。然而，這些品種穗粒數(shù)氮響應(yīng)變化各異，升高或降低均有存在。此外，所有品種的粒重變化最不明顯[4]。因此，通過拆解NUtE的構(gòu)成因素，可以發(fā)現(xiàn)分蘗是氮響應(yīng)最敏感的產(chǎn)量性狀，而穗粒數(shù)表現(xiàn)出升高或者降低的差異可能是由于與分蘗數(shù)存在“權(quán)衡效應(yīng)”導(dǎo)致的[4]。綜上所述，解析不同作物品種分蘗氮響應(yīng)差異的遺傳基礎(chǔ)，鑒定調(diào)控分蘗氮響應(yīng)的優(yōu)異等位基因，是提高產(chǎn)量和NUE的關(guān)鍵[2]。

2 水稻分蘗形成機(jī)理

分蘗既是單子葉植物地上部結(jié)構(gòu)的重要組成單元，也是禾本科作物株型的關(guān)鍵組成部分。每個(gè)分蘗獨(dú)立產(chǎn)生穗子，總分蘗數(shù)同每穗粒數(shù)和粒重一起構(gòu)成單株產(chǎn)量[14]。分蘗由主莖桿基部的腋芽原基分化發(fā)育而成，其生長過程可分為分蘗芽起始(initia-tion)和分蘗芽伸長(outgrowth)兩個(gè)階段。腋芽原基分化產(chǎn)生分蘗芽的過程被稱為分蘗芽起始，新產(chǎn)生的分蘗芽通常處于生長抑制狀態(tài)，直至植物內(nèi)源因子或外界信號(hào)的刺激觸發(fā)其伸長，才能逐漸生長形成分蘗[14]。

2.1 水稻分蘗芽起始的調(diào)控

水稻中克隆的第一個(gè)分蘗起始調(diào)控基因是()，其編碼一個(gè)GRAS類轉(zhuǎn)錄因子。突變體只有一個(gè)主莖，組織學(xué)觀察發(fā)現(xiàn)，突變體莖基部不能產(chǎn)生新的分蘗芽，暗示分蘗起始受到抑制[15]。分蘗調(diào)控基因()編碼細(xì)胞分裂后期啟動(dòng)復(fù)合物(anaphase- promoting complex，APC/C)的共激活蛋白，而APC/C是一個(gè)E3泛素連接酶。TAD1蛋白可與MOC1相互作用并通過泛素化途徑對(duì)其進(jìn)行降解，表明TAD1可能間接調(diào)控分蘗芽起始[16]。//()/()基因編碼WOX家族蛋白，其突變后水稻側(cè)生分生組織在整個(gè)生育期受到抑制，導(dǎo)致分蘗芽起始受限，表現(xiàn)為單莖稈表型[17,18]。此外，水稻()和突變體腋芽原基分化異常，在營養(yǎng)生長時(shí)期腋芽原基數(shù)目減少，表現(xiàn)出穗粒稀疏和分蘗減少的表型，表明二者均可參與調(diào)控分蘗芽的產(chǎn)生[19,20]。

2.2 水稻分蘗芽伸長調(diào)控

從腋芽原基分化產(chǎn)生的分蘗芽通常處于休眠狀態(tài)，直至合適的生長條件才開始伸長，這一過程受到植物內(nèi)源信號(hào)和外界環(huán)境因子的雙重調(diào)控。一方面，植物重要發(fā)育基因及內(nèi)源激素廣泛參與分蘗芽伸長過程；另一方面，外界各類環(huán)境因子如光、溫度、水分狀況、營養(yǎng)條件等均可影響分蘗芽的生長[14]。

2.2.1 調(diào)控分蘗的重要馴化基因

早期，研究者通過圖位克隆鑒定到一些控制分蘗數(shù)差異的關(guān)鍵基因。這些基因的主要特點(diǎn)是：在不同品種間存在功能分化，可能是重要馴化基因，而且在多種分蘗調(diào)控途徑中扮演著復(fù)雜且關(guān)鍵的角色。玉米()和水稻()是最典型的兩個(gè)基因。

是禾本科作物中最早鑒定到的分蘗調(diào)控基因，它可以調(diào)控分蘗芽生長但不改變分蘗芽起始?，F(xiàn)代玉米基因上游一段60 kb左右的增強(qiáng)子序列插入顯著提高了其表達(dá)量，該功能獲得型突變抑制了玉米分蘗產(chǎn)生，導(dǎo)致現(xiàn)代玉米單桿和大果穗表型。而玉米祖先種大芻草的基因功能喪失并伴隨多分蘗、果穗小的表型，表明基因可以負(fù)調(diào)控玉米分蘗并在馴化中受到選擇[21～23]。在水稻中的同源基因也表現(xiàn)出抑制分蘗的功能。研究還發(fā)現(xiàn)，水稻育種中應(yīng)用已久的多分蘗突變體()就是的功能缺失突變[24]。值得注意的是，同源基因?qū)χ参锓痔Y或分枝的抑制效應(yīng)在其他物種中十分保守，例如擬南芥、豌豆、番茄等物種中的()基因[14]。

是水稻中克隆的關(guān)鍵株型調(diào)控基因，它編碼一個(gè)SPL類轉(zhuǎn)錄因子，可負(fù)向調(diào)控水稻分蘗。突變體表現(xiàn)出多分蘗、莖稈細(xì)、穗短表型，而其過表達(dá)株系則具有少分蘗、莖稈粗、大穗表型[25,26]。研究表明，IPA1可分別在莖基部和幼穗組織中調(diào)節(jié)其下游蛋白OsTB1及DEP1的穩(wěn)定性，進(jìn)而協(xié)同調(diào)控水稻分蘗和穗發(fā)育[27,28]。此外，OsOTUB1和OsSHI1均可作用于IPA1上游調(diào)控分蘗，OsOTUB1可以通過影響IPA1蛋白穩(wěn)定性負(fù)調(diào)控水稻分蘗，而OsSHI1則可以影響轉(zhuǎn)錄活性調(diào)控水稻株型[29,30]。

2.2.2 內(nèi)源激素對(duì)水稻分蘗伸長的調(diào)控

研究者通過突變體篩選鑒定到大量調(diào)控分蘗伸長的基因，這些基因大多通過不同植物激素如生長素(auxin)、細(xì)胞分裂素(cytokinin，CK)、獨(dú)腳金內(nèi)酯(strigolactone，SL)、赤霉素(gibberellin acid，GA)、油菜素內(nèi)酯(brassinosteroid，BR)等途徑發(fā)揮作用。

鑒于在植物頂端優(yōu)勢中的重要功能，生長素被認(rèn)為是控制植物分枝產(chǎn)生的首要初級(jí)信號(hào)[31]。生長素可通過CK和SL行使腋芽抑制功能。例如，腋芽處的IAA可刺激SL合成來抑制側(cè)芽產(chǎn)生，同時(shí)IAA可通過抑制CK合成而減緩腋芽發(fā)育[31]。多分蘗特點(diǎn)的水稻具有較弱的頂端優(yōu)勢效應(yīng)，然而該現(xiàn)象的遺傳基礎(chǔ)所知較少。研究發(fā)現(xiàn)，水稻()突變體表現(xiàn)出強(qiáng)烈的頂端優(yōu)勢，即主莖桿正常生長，其他分蘗芽伸長受抑制。編碼擬南芥WUSCHEL的同源蛋白OsWUS，該蛋白可與生長素響應(yīng)相關(guān)因子ASP1相互作用，通過生長素響應(yīng)途徑參與水稻頂端優(yōu)勢調(diào)控[32]。此外，過表達(dá)不同生長素輸出載體編碼基因(、和)可通過影響局部生長素濃度促進(jìn)或抑制分蘗發(fā)育[33～35]。

CK在根部合成后可被運(yùn)輸至地上不同器官，促進(jìn)分生組織細(xì)胞分化包括分蘗生長。研究表明，CK可顯著抑制/的表達(dá)量從而增加水稻分蘗數(shù)[36]。此外，水稻CK氧化酶/脫氫酶OsCKX9可作用于A型響應(yīng)調(diào)節(jié)因子的上游，抑制CK的合成。而SL可以通過上調(diào)的表達(dá)來降低CK的含量，進(jìn)而影響其下游信號(hào)通路，抑制水稻分蘗生長[37]。

SL可以抑制腋芽的伸長，進(jìn)而影響植物分枝或分蘗的生長。水稻SL合成相關(guān)基因、和突變都可引起SL含量下降、植株矮化和分蘗增多[38～40]。此外，D3、D14和D53是水稻SL信號(hào)途徑的關(guān)鍵組分，三者功能缺失后都造成植株矮化和多分蘗表型[41～43]。另有研究表明，一些分蘗調(diào)控蛋白也可通過SL信號(hào)途徑發(fā)揮作用。例如，OsMADS57可通過抑制基因表達(dá)促進(jìn)分蘗生長[44]，IPA1可作用于D53的下游參與SL信號(hào)傳導(dǎo)，從而抑制分蘗產(chǎn)生[45]。

GA最主要的生理功能是促進(jìn)植物莖節(jié)伸長并減少分蘗數(shù)。過量表達(dá)水稻GA合成相關(guān)基因可提高或降低內(nèi)源活性GA的含量，進(jìn)而影響株高與分蘗[46,47]。研究發(fā)現(xiàn)，GA信號(hào)抑制因子SLR1可以和MOC1互作，外施GA可降低SLR1蛋白豐度并引起MOC1的降解，導(dǎo)致植株莖節(jié)伸長、分蘗減少，進(jìn)一步闡明了GA協(xié)同調(diào)控株高和分蘗的分子機(jī)制[48]。

BR在水稻分蘗調(diào)控中也發(fā)揮著重要作用[49～51]。例如，BR處理可以促進(jìn)其信號(hào)組分OsBZR1與D53相互作用，形成的OsBZR1-D53復(fù)合物結(jié)合在/啟動(dòng)子區(qū)并抑制其轉(zhuǎn)錄，進(jìn)而促進(jìn)分蘗，說明BR可通過SL信號(hào)途徑調(diào)控水稻分蘗[52]。該研究還指出，BR調(diào)控水稻分蘗發(fā)育需要D53和/或OsBZR1-RLA1-DLT模塊協(xié)同作用，暗示RLA1和DLT也在該途徑中發(fā)揮重要作用[52]。

2.2.3 環(huán)境因子對(duì)水稻分蘗的調(diào)控

作為固著生物，植物需要隨時(shí)調(diào)整自身形態(tài)以應(yīng)對(duì)動(dòng)態(tài)變化的外界環(huán)境。因此，植株發(fā)育可塑性與各種環(huán)境因子密切相關(guān)，植物株型特別是分蘗廣泛受到光、溫度、水分、營養(yǎng)元素等因素的影響。

弱光下植物啟動(dòng)庇蔭反應(yīng)(shading avoidance)，表現(xiàn)出頂端優(yōu)勢增強(qiáng)、莖稈細(xì)長和分蘗減少的表型。研究表明，植物光敏色素phyB可感知外界光照強(qiáng)度，通過影響表達(dá)參與調(diào)控庇蔭反應(yīng)過程[53～55]。低溫冷害一般會(huì)導(dǎo)致水稻分蘗減少，分蘗調(diào)控蛋白OsMADS57可通過溫度依賴的方式協(xié)同調(diào)控分蘗生長基因和耐冷基因的表達(dá)，從而平衡植物生長發(fā)育與冷脅迫耐受性[44,56]。此外，土壤水分也是影響作物分蘗的重要因素。干旱處理可以激活水稻SL合成和信號(hào)傳導(dǎo)過程，導(dǎo)致分蘗發(fā)育受阻。同時(shí)，也可受干旱誘導(dǎo)表達(dá)，積累的OsTB1通過促進(jìn)表達(dá)進(jìn)一步抑制分蘗產(chǎn)生[57]。為適應(yīng)缺水情況，旱稻比水稻有更少的分蘗數(shù)和更深的根系。研究發(fā)現(xiàn)，分蘗正調(diào)控基因在兩種稻群中的自然變異導(dǎo)致了這種分蘗數(shù)差異：旱稻品種中表達(dá)量降低，分蘗減少；而水稻品種具有較高表達(dá)量，產(chǎn)生更多分蘗[58]。然而，水分含量對(duì)的調(diào)控作用仍需進(jìn)一步解析。

營養(yǎng)狀態(tài)是分蘗芽生長最重要的影響因素之一，如植物體內(nèi)的糖含量被認(rèn)為是關(guān)鍵的分蘗調(diào)控因子。研究發(fā)現(xiàn)，植物去除頂端后蔗糖迅速向腋芽轉(zhuǎn)移，抑制此處表達(dá)，隨之促進(jìn)腋芽伸長[59]。此外，蔗糖處理可促進(jìn)D53降解，抑制SL響應(yīng)，促進(jìn)水稻分蘗生長[60]。除碳元素外，土壤中礦質(zhì)營養(yǎng)元素的含量動(dòng)態(tài)變化，實(shí)時(shí)影響植物株型建成。如氮或磷缺乏都可造成植株分蘗數(shù)減少，這一過程與植物激素關(guān)系密切。植物體內(nèi)磷元素與SL合成過程互相拮抗，磷充足時(shí)植物SL合成受阻、含量降低，對(duì)分蘗芽的抑制作用被解除，分蘗大量生長[61]。此外，微量元素鋅的適量增加(0.08～0.31 μmol/L)可以誘導(dǎo)分蘗芽部位CK合成，促進(jìn)分蘗芽生長，顯著緩解水稻低溫脅迫造成的分蘗減少[62]。

3 氮素對(duì)水稻分蘗的調(diào)控

在所有礦質(zhì)元素中，氮素對(duì)分蘗的促進(jìn)作用最為明顯。研究表明，絕大多數(shù)氮高效基因都可通過促進(jìn)水稻分蘗，增加產(chǎn)量和NUE[11]。其中一部分屬于氮素吸收利用直接相關(guān)的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白(OsNRT1.1B、OsNRT2.1、OsNAR2.1、OsNR2等)或核心轉(zhuǎn)錄因子(OsNLP1、OsNLP3和OsNLP4)，還有一部分則是直接參與植物生長發(fā)育調(diào)控的重要基因[11]。然而，這些基因通過何種途徑促進(jìn)分蘗發(fā)育還所知較少。

氮素分為無機(jī)氮和有機(jī)氮兩大類。雖然兩種氮源都可影響分蘗生長，然而二者從吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)到代謝過程都存在差異，所導(dǎo)致的植物生長發(fā)育調(diào)控作用也不盡相同[8,10]。因此，有必要分別闡述兩種氮源對(duì)水稻分蘗的調(diào)控機(jī)制(圖1)。

3.1 無機(jī)氮源對(duì)水稻分蘗的調(diào)控

生理實(shí)驗(yàn)表明，無機(jī)氮對(duì)分蘗發(fā)育調(diào)控嚴(yán)重依賴與內(nèi)源植物激素相互作用。高濃度硝酸鹽處理植物可以顯著增加CK合成基因表達(dá)水平，進(jìn)而提高CK含量[63]。同理，高濃度硝酸銨處理可顯著提高CK合成基因的表達(dá)水平，促進(jìn)CK積累，進(jìn)而促進(jìn)水稻分蘗發(fā)育。此外，高濃度氮素也可抑制SL和IAA的合成，說明無機(jī)氮可通過協(xié)調(diào)不同生長激素含量來調(diào)控水稻分蘗[64]。

圖1 無機(jī)氮和有機(jī)氮調(diào)控水稻分蘗示意圖

A：無機(jī)氮主要通過生長素、油菜素內(nèi)酯和赤霉素途徑調(diào)控水稻分蘗；B：有機(jī)氮轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白參與水稻分蘗調(diào)控。箭頭表示促進(jìn)作用，T型箭頭表示抑制作用。GA：gibberellin acid，赤霉素；CK：cytokinin，細(xì)胞分裂素。

分蘗是對(duì)氮素最敏感的產(chǎn)量性狀，其氮響應(yīng)能力可作為NUE的最直接指標(biāo)。不同水稻品種間分蘗氮響應(yīng)值變異很大，預(yù)示該性狀具有廣泛的遺傳基礎(chǔ)。利用自然群體分蘗氮響應(yīng)值進(jìn)行全基因組關(guān)聯(lián)分析，我們鑒定到一個(gè)關(guān)鍵基因。研究表明，OsTCP19作為轉(zhuǎn)錄因子作用于上游，通過抑制BR信號(hào)反應(yīng)負(fù)調(diào)控分蘗芽伸長。而硝態(tài)氮可以通過OsLBD37和OsLBD39抑制表達(dá)，進(jìn)而促進(jìn)分蘗(圖1)[4]。進(jìn)一步研究表明，啟動(dòng)子區(qū)的29 bp插入/缺失序列是導(dǎo)致不同水稻品種氮敏感性差異的關(guān)鍵位點(diǎn)。氮不敏感品種啟動(dòng)子區(qū)29 bp插入阻礙了OsLBDs對(duì)于的結(jié)合抑制作用，導(dǎo)致OsTCP19積累較多并抑制分蘗產(chǎn)生，最終導(dǎo)致分蘗氮響應(yīng)能力減弱。而氮敏感品種不存在這段序列，受到較強(qiáng)的氮抑制，其對(duì)分蘗的負(fù)調(diào)控作用減弱，從而導(dǎo)致分蘗氮響應(yīng)增強(qiáng)、分蘗數(shù)目增多、產(chǎn)量和NUE提高。該研究表明氮素可通過OsLBDs-OsTCP19-DLT模塊增強(qiáng)水稻BR信號(hào)反應(yīng)，促進(jìn)水稻分蘗[4]。

NGR5是分蘗正調(diào)控因子，氮素可以通過促進(jìn)表達(dá)增加水稻分蘗。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，NGR5可與多梳蛋白復(fù)合體LC2互作，在染色質(zhì)水平影響多個(gè)分蘗調(diào)控基因(如和)的甲基化修飾，通過抑制這些基因表達(dá)正向調(diào)節(jié)分蘗芽伸長過程。此外，NGR5可與DELLA蛋白互作，而且二者均可被GID1介導(dǎo)的26S蛋白酶體途徑降解?！熬G色革命”品種中大量富集的DELLA可與NGR5競爭性結(jié)合GID1，從而減弱NGR5的降解并促進(jìn)分蘗產(chǎn)生(圖1)[65]。值得注意的是，與此前報(bào)道的/是同一基因。SMOS1參與生長素響應(yīng)過程并調(diào)控籽粒大小，RLA1是BR信號(hào)組份，可控制水稻株型，這些結(jié)果預(yù)示氮素可能通過NGR5/SMOS1/RLA1參與到不同激素信號(hào)對(duì)農(nóng)藝性狀的調(diào)控過程[66,67]。

雖然銨態(tài)氮和硝態(tài)氮都可增加水稻分蘗，但銨態(tài)氮的促進(jìn)效果更為顯著[68]。研究發(fā)現(xiàn)，這一過程與生長素密切相關(guān)。與硝酸鹽相比，銨鹽處理可使水稻主莖稈生長素轉(zhuǎn)運(yùn)能力明顯增強(qiáng)，且向根冠連接處和根尖區(qū)域轉(zhuǎn)運(yùn)增多，促進(jìn)分蘗伸長。進(jìn)一步研究表明，該過程依賴于生長素輸出載體OsPIN9。銨態(tài)氮可特異性誘導(dǎo)表達(dá)，影響生長素的局部分布，刺激分蘗芽生長。而這種刺激作用在突變體中則完全喪失[69]。此外，氮高效基因編碼氨基轉(zhuǎn)移酶，可以抑制生長素合成。的優(yōu)良等位具有較低的轉(zhuǎn)錄水平和蛋白含量，導(dǎo)致生長素大量積累并激活OsARF類響應(yīng)因子，從而抑制分蘗產(chǎn)生并提高穗產(chǎn)量(圖1)[70]。還有研究發(fā)現(xiàn)，氮素可通過正調(diào)控促進(jìn)分蘗伸長，這可能是通過靶向負(fù)調(diào)控生長素受體基因和，進(jìn)而抑制生長素信號(hào)實(shí)現(xiàn)的[71]。

此前研究發(fā)現(xiàn)OsMADS57通過抑制促進(jìn)水稻分蘗[44]。又有研究表明，受硝態(tài)氮誘導(dǎo)表達(dá)，可調(diào)控硝酸鹽從地下部向地上部的轉(zhuǎn)運(yùn)[72]。然而，硝態(tài)氮能否通過調(diào)節(jié)SL信號(hào)傳導(dǎo)進(jìn)而影響分蘗還不清楚。此外，硝酸鹽誘導(dǎo)的水稻冠根伸長依賴于SL合成和信號(hào)途徑。硝態(tài)氮可以通過促進(jìn)SL合成抑制D53，進(jìn)而解除D53對(duì)和的抑制作用，促進(jìn)根系伸長[73]?？紤]到影響水稻理想株型，進(jìn)一步探究硝態(tài)氮、SL和對(duì)分蘗的調(diào)控作用意義重大[25]。

3.2 有機(jī)氮對(duì)分蘗的調(diào)控

通常認(rèn)為，無機(jī)氮源對(duì)植物生長發(fā)育占主導(dǎo)作用。只有當(dāng)無機(jī)氮嚴(yán)重缺乏或低溫條件下，植物才會(huì)大量吸收利用氨基酸等有機(jī)氮源[74,75]。然而，近期研究表明有機(jī)氮源對(duì)植物的生長發(fā)育同樣十分重要。氨基酸滲透酶(amino acid permease，AAP)是一類氨基酸轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，主要在根部表達(dá)，負(fù)責(zé)吸收轉(zhuǎn)運(yùn)中性、酸性和堿性氨基酸[76,77]。水稻OsAAP3主要吸收轉(zhuǎn)運(yùn)堿性氨基酸，其突變體分蘗數(shù)明顯增加，這可能是由于CK的含量提高造成的[78]。OsAAP5主要轉(zhuǎn)運(yùn)堿性和中性氨基酸。其過表達(dá)株系分蘗數(shù)顯著降低，而功能喪失后內(nèi)源CK含量明顯增加并伴隨分蘗數(shù)目增多[79]。此外，OsAAP1主要轉(zhuǎn)運(yùn)中性和酸性氨基酸，其過表達(dá)株系分蘗增加，莖稈中中性和酸性氨基酸含量增加，堿性氨基酸含量降低。轉(zhuǎn)錄分析結(jié)果暗示，OsAAP1可能通過影響生長素、CK和SL途徑相關(guān)基因表達(dá)影響分蘗[80]。綜上所述，水稻AAP類轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白對(duì)分蘗的調(diào)控效應(yīng)各有差異，主要是通過影響不同植物激素含量或者信號(hào)途徑實(shí)現(xiàn)的(圖1)。此外，AAP對(duì)分蘗的調(diào)控效應(yīng)與氨基酸種類和其組織分布情況是否有關(guān)也值得關(guān)注。

植物體內(nèi)的有機(jī)氮代謝過程也可影響水稻分蘗(圖1)。Asn可以在植物體內(nèi)長距離運(yùn)輸并為不同組織供應(yīng)氮源，是植物氮代謝重要組分[81]。水稻天冬酰胺合成酶OsASN1負(fù)責(zé)根部Asn的合成，突變植株的Asn含量降低、分蘗芽伸長受抑制并伴隨分蘗數(shù)減少，說明OsASN1在Asn介導(dǎo)的植物生長發(fā)育中扮演重要角色[82]。此外，尿囊素是植物體內(nèi)嘌呤物質(zhì)代謝生成的一類含氮有機(jī)物，它可被尿素滲透酶(ureide permease，UPS)運(yùn)輸至不同組織并進(jìn)一步分解為銨態(tài)氮供植物利用。研究發(fā)現(xiàn)，OsUPS1可調(diào)控尿囊素在水稻不同組織間的分配。低氮條件下，過表達(dá)株系地上部可積累更多尿囊素，伴隨葉綠素含量和分蘗數(shù)增加，預(yù)示庫組織較多的氮積累保證了植物在低氮條件下的生長優(yōu)勢[83]。

4 結(jié)語與展望

分蘗數(shù)是產(chǎn)量組成要素，也是對(duì)氮響應(yīng)最敏感的產(chǎn)量性狀之一。因此，研究氮素如何調(diào)控分蘗發(fā)育過程對(duì)于提高作物產(chǎn)量和NUE至關(guān)重要。目前，雖然分蘗自身的調(diào)控機(jī)理已有大量研究，但營養(yǎng)元素特別是氮素對(duì)分蘗生長的調(diào)控關(guān)系所知甚少。目前雖然一些分蘗氮響應(yīng)調(diào)控基因已被鑒定，且部分植物激素在此過程中的重要作用已被揭示，然而分蘗氮響應(yīng)機(jī)理還需不斷完善。此外除了分蘗數(shù)，氮對(duì)產(chǎn)量促進(jìn)作用還受到其他產(chǎn)量因素的影響，未來需全面整體評(píng)估氮素和這些變量間的關(guān)系，進(jìn)一步協(xié)同不同產(chǎn)量性狀氮響應(yīng)以提升NUE。

4.1 不同氮源對(duì)分蘗的調(diào)控作用存在差異

可供植物吸收利用的氮源包括有機(jī)氮和無機(jī)氮，有機(jī)氮源包括多種氨基酸分子或尿素小分子，無機(jī)氮源由銨態(tài)氮和硝態(tài)氮組成。雖然之前研究普遍認(rèn)為氮素可促進(jìn)水稻分蘗生長，但逐漸有證據(jù)表明，不同氮源對(duì)于分蘗的調(diào)控效果可能存在差異。例如，近期研究發(fā)現(xiàn)，相較硝態(tài)氮，銨態(tài)氮對(duì)于水稻的分蘗促進(jìn)作用更加明顯，這主要是由于兩種無機(jī)氮影響了生長素在水稻莖基部的差異分布[69]。然而該研究結(jié)論是否適用于不同水稻品種仍需證明。此外，不同氨基酸轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白對(duì)于分蘗的調(diào)控作用也存在差異，如OsAAP1促進(jìn)分蘗生長，OsAAP3和OsAAP5則抑制分蘗產(chǎn)生，造成這種功能差異的分子機(jī)制也需進(jìn)一步解答[78～80]?？傊?，后續(xù)分蘗氮響應(yīng)研究中可能需要區(qū)分不同氮源的效應(yīng)。

4.2 更多調(diào)控分蘗氮響應(yīng)的關(guān)鍵基因和遺傳通路解析

目前已知無機(jī)氮源可通過生長素、GA、BR信號(hào)等途徑參與分蘗發(fā)育，有機(jī)氮也可通過CK途徑發(fā)揮相似作用。然而，氮素能否通過其他激素途徑調(diào)控分蘗及如何調(diào)控還需大量研究。此外，通過解析不同品種間分蘗氮響應(yīng)差異的遺傳基礎(chǔ)，研究者鑒定到了、等調(diào)控分蘗氮響應(yīng)的重要基因。然而，更多的關(guān)鍵基因亟待挖掘。一方面，需要利用不同的遺傳群體如雙親群體或自然群體進(jìn)行關(guān)鍵基因的克隆和優(yōu)異等位的鑒定，以用于氮高效育種；另一方面，一些關(guān)鍵分蘗調(diào)控基因如、等在分蘗氮響應(yīng)過程中的作用值得深入研究。事實(shí)上，已有證據(jù)表明和在轉(zhuǎn)錄水平受到氮素調(diào)控[65,73]，然而二者是否直接參與氮對(duì)分蘗調(diào)控過程仍需驗(yàn)證。

4.3 不同產(chǎn)量性狀氮響應(yīng)機(jī)理解析

作物產(chǎn)量由分蘗數(shù)、穗粒數(shù)和粒重共同決定。除分蘗數(shù)外，穗粒數(shù)對(duì)氮素響應(yīng)也非常敏感，且在不同水稻品種間變異很大[4,13]。然而，隨著氮肥投入，分蘗數(shù)和穗粒數(shù)并不一定同時(shí)增加，甚至存在此消彼長的變化趨勢，這可能是由于兩個(gè)性狀之間的“權(quán)衡效應(yīng)”導(dǎo)致的[4]。農(nóng)業(yè)栽培上通常通過控制水稻不同生長階段施氮量來優(yōu)化分蘗數(shù)與穗粒數(shù)間的平衡。例如，“施肥后移”(即少施分蘗肥并增施穗肥)可以減少水稻營養(yǎng)生長時(shí)期的無效分蘗產(chǎn)生，顯著促進(jìn)生殖生長過程中的灌漿效率及每穗粒數(shù)，進(jìn)而促進(jìn)產(chǎn)量和NUE[11]。因此，進(jìn)一步解析穗粒數(shù)氮響應(yīng)的遺傳基礎(chǔ)，鑒定相關(guān)調(diào)控因子，并在此基礎(chǔ)上深入研究氮素對(duì)分蘗數(shù)和穗粒數(shù)的平衡調(diào)控關(guān)系，將為未來氮高效利用研究提供全新的見解。

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Molecular mechanism of tillering response to nitrogen in rice

Yongqiang Liu1, Weiwei Li1, Xinyu Liu2, Chengcai Chu1,3

Nitrogen (N) fertilizer acts as the main driving force for agricultural productivity improvement. However, overuse of N fertilizer has caused severe effects to environment and ecosystem. Thus, it is pivotal to improve nitrogen use efficiency (NUE) for future sustainable agriculture. Agronomic traits response to N are significant indices for NUE phenotyping. For example, tiller number, grain number per panicle, and grain weight are three major components for cereal yields. Although regulatory mechanisms regarding to these three traits have been largely reported, few is known about how N affects them. Tiller number is one of the most sensitive traits response to N and also plays a key role for N-promoted yield improvement. It is thereby of great significance to dissect the genetic basis underlying tillering response to N. In this review, we summarize the factors contributing to NUE as well as the regulatory mechanisms over rice tillering and emphasize how N affects rice tillering, future research directions are also discussed for further improving NUE.

rice; nitrogen use efficiency; tillering; nitrogen response

劉永強(qiáng)，2015—2020年就讀于中國科學(xué)院遺傳與發(fā)育生物學(xué)研究所，在儲(chǔ)成才課題組攻讀博士學(xué)位，目前在遺傳發(fā)育所從事博士后研究。博士期間，主要研究方向?yàn)樗镜咝Ю玫倪z傳基礎(chǔ)解析，發(fā)現(xiàn)分蘗氮響應(yīng)對(duì)水稻氮素利用效率的重要決定作用，闡明了 OsTCP19-DLT-BR信號(hào)途徑對(duì)水稻分蘗氮響應(yīng)的調(diào)控機(jī)制，揭示了亞洲不同稻區(qū)土壤氮含量對(duì)OsTCP19氮高效等位的選擇性保留規(guī)律，為氮對(duì)植物生長發(fā)育調(diào)控及水稻氮高效利用提供新的見解(，2021)。博士論文《水稻分蘗氮響應(yīng)遺傳基礎(chǔ)解析》獲得2022年中國科學(xué)院優(yōu)秀博士生論文。

2023-03-31;

2023-04-25;

2023-05-04

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(編號(hào)：32102477)和博士后創(chuàng)新人才支持計(jì)劃(編號(hào)：BX2021352)資助[Supported by the National Natural Science Foundation of China (No. 32102477) and the China National Postdoctoral Program for Innovative Talents (No. BX2021352)]

劉永強(qiáng)，博士，研究方向：水稻氮高效利用分子機(jī)制解析。E-mail: yqliu@genetics.ac.cn

李威威，在讀博士研究生，研究方向：水稻銨態(tài)氮高效利用遺傳基礎(chǔ)解析。E-mail: liwei@genetics.ac.cn

劉永強(qiáng)和李威威并列第一作者。

儲(chǔ)成才，研究員，博士生導(dǎo)師，研究方向：植物養(yǎng)分高效機(jī)制解析及分子設(shè)計(jì)育種。E-mail: ccchu@scau.edu.cn

10.16288/j.yczz.23-084

(責(zé)任編委: 孔令讓)