4種木本植物對(duì)熱帶珊瑚島極端環(huán)境的適應(yīng)策略解析

劉芳延, 張世柯, 黃耀, 王俊, 劉楠,4*

4種木本植物對(duì)熱帶珊瑚島極端環(huán)境的適應(yīng)策略解析

劉芳延1,2,3, 張世柯1,2,3, 黃耀1,2, 王俊1,2, 劉楠1,2,4*

(1. 中國(guó)科學(xué)院華南植物園, 中國(guó)科學(xué)院海島與海岸帶生態(tài)修復(fù)工程實(shí)驗(yàn)室，廣州 510650；2. 華南國(guó)家植物園, 廣州 510650；3. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué)，北京 100049; 4. 南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室(廣州), 廣州 511458)

為探索適生木本植物對(duì)熱帶珊瑚島極端環(huán)境的適應(yīng)策略，從海南文昌移栽?shī)A竹桃()、黃金香柳()、桑樹()和銀葉樹()到熱帶珊瑚島，對(duì)兩地植物的葉片形態(tài)解剖學(xué)特性和抗性生理特征進(jìn)行比較研究。結(jié)果表明，與文昌相比，熱帶珊瑚島桑樹的比葉面積顯著增高；夾竹桃的柵欄海綿組織比無顯著差異，而其他3種植物則顯著降低；夾竹桃和桑樹的葉綠素含量顯著增高，黃金香柳和銀葉樹則顯著降低；桑樹的總抗氧化能力顯著降低，其他3種植物則顯著升高；夾竹桃的脯氨酸含量顯著降低，其他3種植物則顯著升高。因此，4種木本植物為適應(yīng)熱帶珊瑚島生境，夾竹桃和桑樹呈現(xiàn)出“提高碳同化潛力-承受更高傷害”策略；而黃金香柳和銀葉樹呈現(xiàn)為“提高抵抗力-降低碳同化潛力”策略。

適應(yīng)策略；熱帶珊瑚島；功能性狀；生境脅迫；海島植物

中國(guó)的熱帶珊瑚島廣泛分布于南海地區(qū)，是我國(guó)建設(shè)海洋強(qiáng)國(guó)和推進(jìn)實(shí)施“一帶一路”戰(zhàn)略的重要支撐點(diǎn)，其戰(zhàn)略地位十分重要。熱帶珊瑚島多是由珊瑚砂堆積而成，具有高鹽、貧瘠、高溫、強(qiáng)光、強(qiáng)堿和季節(jié)性干旱等極端生境特點(diǎn)[1]。植被是海島生態(tài)系統(tǒng)的基本組成要素，同時(shí)也是陸地生態(tài)系統(tǒng)的主體，具有支持、調(diào)節(jié)、文化、供給等重要的生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能[2]。由于環(huán)境極端且地理位置遠(yuǎn)離陸地，熱帶珊瑚島植被極易在自然和人為因素的干擾下退化，且退化后恢復(fù)或重建困難[3]。因此，選取熱帶珊瑚島適生植物物種是進(jìn)行熱帶珊瑚島植被構(gòu)建與恢復(fù)的關(guān)鍵[2]。

植物功能性狀指能強(qiáng)烈影響生態(tài)系統(tǒng)功能以及可以反映出植物對(duì)環(huán)境動(dòng)態(tài)響應(yīng)的核心屬性，且這些屬性是大多數(shù)植物常見的性狀[4]。植物在環(huán)境動(dòng)態(tài)的影響下，基因型會(huì)產(chǎn)生相應(yīng)變化，進(jìn)而導(dǎo)致性狀發(fā)生改變以應(yīng)對(duì)異質(zhì)環(huán)境，這種能力即是性狀可塑性[5–6]。植物的性狀可塑性是植物在與環(huán)境相互作用過程中表現(xiàn)出的一種適應(yīng)能力，使得植物能夠在異質(zhì)環(huán)境中通過一定程度地改變性狀以最大程度減小環(huán)境帶來的不利影響，保證自身在環(huán)境中的生長(zhǎng)發(fā)育[7]。植物功能性狀的變化反映了植物對(duì)環(huán)境脅迫的適應(yīng)策略，同時(shí)也可以作為植物抗逆性鑒定的重要依據(jù)[8]。在干旱、貧瘠、高溫和強(qiáng)光等復(fù)合性脅迫生境中，植物為了提高光合效率、減少水分蒸騰以及減輕強(qiáng)光灼傷，通常表現(xiàn)出較低的比葉面積、較大的葉片厚度，以及排列較緊密、厚度較高的柵欄組織與海綿組織[9–10]。為應(yīng)對(duì)熱帶珊瑚島高溫和強(qiáng)光傷害，植物葉片通常表現(xiàn)出較低的葉綠素含量以減少?gòu)?qiáng)光傷害[11]。植物受到高溫和干旱脅迫時(shí)，細(xì)胞內(nèi)自由基累積過多加速膜脂過氧化,抗氧化酶系統(tǒng)和非酶類抗氧化物質(zhì)能夠還原活性氧物質(zhì)，減少對(duì)細(xì)胞的傷害[12]。同時(shí)，脯氨酸(Pro)作為細(xì)胞內(nèi)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)之一，調(diào)節(jié)細(xì)胞滲透壓以應(yīng)對(duì)干旱脅迫[13]。丙二醛(MDA)是植物細(xì)胞質(zhì)膜過氧化分解的最終產(chǎn)物，是鑒別植物受逆境傷害的指標(biāo)之一[14]。

目前，關(guān)于熱帶珊瑚島的植被建設(shè)主要集中在環(huán)境評(píng)估[15–16]、植被群落動(dòng)態(tài)[1,17–19]和資源調(diào)查[16]等方面，而基于功能性狀分析熱帶珊瑚島先鋒建群木本植物對(duì)逆境脅迫的適應(yīng)策略的研究還不多[10,20–21]。為此，本研究以海南省文昌市苗圃(以下稱文昌)和由苗圃移栽至熱帶珊瑚島(以下稱海島)的夾竹桃()、黃金香柳()、桑樹()和銀葉樹()等4種木本植物為對(duì)象，從形態(tài)解剖學(xué)特征和生理學(xué)特征等方面，分析該4種植物對(duì)海島生境的適應(yīng)能力及其適應(yīng)策略，為解決我國(guó)南海地區(qū)熱帶珊瑚島植被快速構(gòu)建工程中物種單一和定居受限等難題提供一定的科學(xué)指導(dǎo)。

1 材料和方法

1.1 研究地概況

本研究苗圃位于海南省文昌市(110°45′ E，19° 31′ N)，熱帶海洋性季風(fēng)氣候，年均氣溫24 ℃，年均降水量1 800 mm，土壤基質(zhì)為濱海沉積物沙積土。熱帶珊瑚島位于海南省三沙市，屬熱帶海洋性氣候，年均氣溫28 ℃，年均降水量2 800 mm，蒸發(fā)量大且每年10月至翌年4月都是旱季[10]。土壤基質(zhì)為高鹽堿磷質(zhì)石灰土，養(yǎng)分含量低且保水能力差[22]。

1.2 材料

本研究以前期西沙群島植被調(diào)查為基礎(chǔ)[1,23], 參照《熱帶珊瑚島礁植被恢復(fù)工具種圖譜》[2]，選取4種木本植物：夾竹桃()、黃金香柳()、桑樹()和銀葉樹()作為研究對(duì)象。于2015年5月將4種植物由文昌苗圃移植至熱帶珊瑚島，除移植時(shí)使用少量客土以保證植株存活率外無任何人工護(hù)理。2017年3月，每種植物分別在文昌苗圃和熱帶珊瑚島選取株高接近且長(zhǎng)勢(shì)健康的植株，采集近頂部或近枝頂長(zhǎng)勢(shì)良好且接近成熟的葉片，放入冰盒保存并帶回實(shí)驗(yàn)室備用。

1.3 比葉面積與葉片干物質(zhì)含量

每種植物在兩地分別采集不同植株上長(zhǎng)勢(shì)良好的3片葉子，用LI-3000葉面積儀(LI-COR，美國(guó))測(cè)量新鮮葉片的葉面積(LA)，用分析天平稱取新鮮葉片的質(zhì)量(FW)，然后將葉片置于65 ℃烘箱中烘干，用分析天平稱量干質(zhì)量(DW)。葉片比葉面積(SLA)=LA/DW，干物質(zhì)含量(LDMC)=DW/FW[24]。

1.4 解剖學(xué)特征指標(biāo)

每種植物在兩地各選3株植株，每株采集長(zhǎng)勢(shì)良好的2片葉子，徒手制作切片[25]。將切片置于顯微鏡(Leica DM 4000B)下，每片葉選取3個(gè)清晰視野(=18), 利用軟件Image-J (https://imagej.en.softonic. com)記錄葉片、柵欄組織、海綿組織的厚度，計(jì)算柵欄組織與海綿組織厚度之比[26]。

1.5 葉綠素含量

每種植物分別在兩地采集不同植株上長(zhǎng)勢(shì)良好的3片葉子，每片葉子取0.5 g，剪碎放入研缽中,加入10 mL 80%丙酮研磨成漿，加入5 mL乙醇過濾,濾液使用80%的丙酮定容至25 mL，使用分光光度計(jì)分別在663和645 nm波長(zhǎng)處測(cè)定吸光度，采用Arnon公式[27]計(jì)算葉綠素a和葉綠素b含量：Chl a= 12.27×OD663–2.52×OD645; Chl b=20.10×OD645–4.92× OD663。

1.6 抗氧化酶活性和總抗氧化能力

超氧化物歧化酶(SOD)活性的測(cè)定 每種植物分別在兩地采集不同植株上長(zhǎng)勢(shì)良好的3片葉子, 每片葉子取0.1 g，采用氮藍(lán)四唑法[27]測(cè)定, 使用分光光度計(jì)測(cè)定560 nm處的吸光值，以抑制NBT光化還原的50%定義為1個(gè)酶還原單位(U/gFW)。

過氧化物酶(POD)活性的測(cè)定 每種植物分別在兩地采集不同植株上長(zhǎng)勢(shì)良好的3片葉子，每片葉子取0.1g，采用愈創(chuàng)木酚顯色法，以每min內(nèi)A470變化0.5作為1個(gè)酶活力單位(U/gFW)[27]。

過氧化氫酶(CAT)活性的測(cè)定 每種植物分別在兩地采集不同植株上長(zhǎng)勢(shì)良好的3片葉子，每片葉子取0.1 g，采用紫外吸收法以1 g葉片1 min催化1 nmol H2O2反應(yīng)作為1個(gè)酶活力單位(U/gFW)[27]。

總抗氧化能力(T-AOC)的測(cè)定 每種植物分別在兩地采集不同植株上長(zhǎng)勢(shì)良好的3片葉子，每片葉子取0.1 g，采用FRAP法[28]，檢測(cè)藍(lán)色產(chǎn)物Fe2+- TPTZ在593 nm處的吸光值，計(jì)算T-AOC，單位為U/gFW。

脯氨酸(Pro)含量的測(cè)定 每種植物分別在兩地采集不同植株上長(zhǎng)勢(shì)良好的3片葉子，每片葉子取0.2 g，采用磺基水楊酸法，測(cè)定520 nm處吸光值，計(jì)算Pro含量，單位為g/g FW[29]。

丙二醛(MDA)含量的測(cè)定 每種植物分別在兩地采集不同植株上長(zhǎng)勢(shì)良好的3片葉子，每片葉子取0.5 g葉片，采用硫代巴比妥酸法[30]，測(cè)定532和600 nm處的吸光值，計(jì)算MDA含量，單位為nmol/g FW。

1.7 數(shù)據(jù)處理

采用Excel 2016整理數(shù)據(jù)，使用SPSS 22.0軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)的統(tǒng)計(jì)分析，用OriginPro 2017進(jìn)行作圖。

2 結(jié)果和分析

2.1 形態(tài)解剖學(xué)特征

比葉面積、葉片厚度和干物質(zhì)含量 由圖1可見，海島桑樹的比葉面積顯著高于文昌，其余3種植物在兩地間無顯著差異。4種植物的葉片厚度在兩地間均存在顯著差異，海島的銀葉樹、黃金香柳和夾竹桃葉片厚度顯著大于文昌，而文昌桑樹的葉片厚度顯著高于海島。海島的黃金香柳葉干物質(zhì)含量比文昌顯著增高，而其余3種植物在兩地間則沒有顯著差異。

圖1 4種木本植物的比葉面積、葉片厚度、葉片干物質(zhì)含量。1: 夾竹桃; 2: 黃金香柳; 3: 桑樹; 4: 銀葉樹; *: P<0.05; n=3。下同

柵欄組織和海綿組織厚度 由圖2可見，夾竹桃和桑樹的柵欄組織厚度在兩地間存在顯著差異，海島的夾竹桃柵欄組織厚度顯著大于文昌, 而桑樹則相反，其余兩種植物則無明顯差異。夾竹桃和銀葉樹的海綿組織厚度在兩地間也存在顯著差異，且均為海島的顯著增高，其余兩種無顯著差異。除夾竹桃外，文昌的黃金香柳、桑樹和銀葉樹的柵欄組織與海綿組織厚度之比均顯著高于海島。

圖2 4種木本植物的柵欄組織(P)和海綿組織厚度(S)及其比率(P/S)。n=18

2.2 生理學(xué)特征

抗氧化能力 由圖3可見，海島4種植物的SOD活性均顯著高于文昌。海島夾竹桃和銀葉樹的POD活性顯著小于文昌，其余兩種植物則無顯著差異。文昌夾竹桃和銀葉樹的CAT活性顯著高于海島，而黃金香柳和桑樹則相反。海島夾竹桃、黃金香柳和銀葉樹的T-AOC顯著高于文昌，而桑樹卻相反。

葉綠素、脯氨酸和丙二醛含量 由圖4可見，海島夾竹桃和桑樹葉片的葉綠素含量顯著高于文昌；而海島黃金香柳和銀葉樹則顯著低于文昌。海島黃金香柳、桑樹和銀葉樹的Pro含量比文昌顯著增高，而夾竹桃則相反。4種植物的葉片MDA含量均表現(xiàn)為海島顯著高于文昌。

3 結(jié)論和討論

3.1 植物對(duì)熱帶珊瑚島生境的響應(yīng)方式

干旱脅迫下，植物通常減小葉面積并降低蒸騰作用，從而減少水分散失[31]；增加葉片厚度，有效提升葉片儲(chǔ)水能力[32]。厚且排列緊密的柵欄組織有利于提高植物對(duì)光能的利用效率，減輕強(qiáng)光對(duì)葉肉細(xì)胞的灼傷[5]。較低的比葉面積可以避免強(qiáng)光輻射和降低蒸騰失水[33]。本研究結(jié)果類似，熱帶珊瑚島極端生境中夾竹桃、黃金香柳和銀葉樹的葉片厚度顯著增大，夾竹桃的柵欄組織厚度顯著增大，黃金香柳和銀葉樹的海綿組織厚度顯著增大，保護(hù)葉肉細(xì)胞免受干旱和高光脅迫。

干旱脅迫、鹽脅迫以及強(qiáng)光脅迫都會(huì)使得葉片超氧陰離子、過氧化氫和膜脂過氧化產(chǎn)物的積累, 從而抑制植物體葉綠素的合成、加速葉綠素的衰解，導(dǎo)致葉片內(nèi)葉綠素含量下降[34–36]。在強(qiáng)光脅迫下，葉綠素含量的降低可以反過來減少或避免植物光合系統(tǒng)受到過剩光能的傷害[11]。葉綠素含量升高可以使植物葉片在承受更多傷害的代價(jià)下，吸收和轉(zhuǎn)化更多的光能，獲取更高的補(bǔ)償能力[37–38]。在對(duì)熱帶珊瑚島生境的適應(yīng)過程中，黃金香柳和銀葉樹的葉綠素含量顯著降低，表明這2種植物通過降低葉綠素含量、減少受到的強(qiáng)光傷害以適應(yīng)熱帶珊瑚島生境；夾竹桃和桑樹的葉綠素含量表現(xiàn)為顯著升高，說明這兩種植物通過提高自身光合碳同化潛力來適應(yīng)熱帶珊瑚島生境。

高溫、干旱、鹽堿等脅迫都會(huì)引起植物細(xì)胞代謝失調(diào)，造成活性氧物質(zhì)的增多和積累，從而引起植物細(xì)胞膜脂過氧化，產(chǎn)生MDA[34,39–40]。SOD將超氧陰離子轉(zhuǎn)化為毒性較低的過氧化氫，過氧化氫則進(jìn)一步被CAT和POD分解[12]。本研究結(jié)果表明, 與文昌苗圃生境同種植物相比，熱帶珊瑚島生境的這4種植物的SOD活性都顯著增大，說明這4種植物在抗氧化方面對(duì)熱帶珊瑚島生境具有一定的調(diào)整適應(yīng)能力。之前的研究表明，熱帶珊瑚島適生植物長(zhǎng)春花()、狗牙根()、大葉相思()、木麻黃()亦在對(duì)熱帶珊瑚島生境的適應(yīng)過程中顯著提高了SOD活性[11,21]，說明在適應(yīng)熱帶珊瑚島生境脅迫過程中, 植物葉片SOD清除超氧陰離子具有重要意義。在POD和CAT活性響應(yīng)上，4種植物表現(xiàn)出種間差異。與文昌苗圃生境相比, 熱帶珊瑚島生境的黃金香柳和桑樹的POD活性未表現(xiàn)出顯著差異，CAT活性則顯著提高；夾竹桃和銀葉樹的POD和CAT活性都顯著降低。在總抗氧化能力上，熱帶珊瑚島的夾竹桃、黃金香柳和銀葉樹的T-AOC都顯著提高, 表現(xiàn)出在抗氧化方面對(duì)熱帶珊瑚島生境較好的適應(yīng)性。這說明夾竹桃和銀葉樹葉片的POD和CAT要比SOD對(duì)熱帶珊瑚島生境脅迫更為敏感，熱帶珊瑚島生境脅迫一定程度抑制了夾竹桃和銀葉樹通過POD和CAT清除過氧化氫的能力，以及夾竹桃和銀葉樹傾向于通過非酶類抗氧化物質(zhì)清除過氧化氫。另一方面說明，同樣處于熱帶珊瑚島生境下的黃金香柳和桑樹具有維持和提升通過POD和CAT來清除過氧化氫的能力。一些非酶類抗氧化物質(zhì)如類黃酮，可以直接清除超氧陰離子、過氧化氫和氫氧根離子等活性氧物質(zhì)[41]，主要定位于液泡, 而超氧陰離子不能從葉綠體擴(kuò)散至液泡，比較穩(wěn)定的過氧化氫則可以穿過生物膜[42]。這意味著植物在處理過氧化氫上比在處理超氧陰離子上具有更多的“可選擇”途徑，可幫助解釋這些植物在適應(yīng)熱帶珊瑚島生境過程中, 在SOD活性響應(yīng)方面的相對(duì)一致性以及在POD和CAT活性響應(yīng)方面的種間差異。

圖3 4種木本植物的超氧化物歧化酶(SOD)、過氧化物酶(POD)、過氧化氫酶(CAT)活性和總抗氧化能力(T-AOC)

圖4 4種木本植物的葉綠素(Chl)、游離脯氨酸(Pro)和丙二醛(MDA)含量

兩地間4種植物的T-AOC和3種抗氧化酶活性的變化趨勢(shì)表明，除該3種抗氧化酶以外的抗氧化途徑在夾竹桃、黃金香柳和銀葉樹占較大比重,且隨對(duì)熱帶珊瑚島生境的適應(yīng)過程明顯增加。非酶類抗氧化物質(zhì)在其中起著重要作用，尤其在清除過氧化氫方面[42]。部分非酶類抗氧化物質(zhì)的優(yōu)勢(shì)在于合成成本較低，且能獲得較高的防御收益，如類黃酮和甘露醇這樣僅由C、H、O組成的化合物[43]。夾竹桃、黃金香柳和銀葉樹可能通過對(duì)這些途徑的側(cè)重選擇適應(yīng)熱帶珊瑚島貧瘠生境。Pro是植物在脅迫生境中的主要滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)之一[13]。在一定范圍內(nèi)，植物受到的滲透脅迫程度越高，Pro積累越明顯[44–45]。與文昌生境的夾竹桃相比，熱帶珊瑚島生境的夾竹桃Pro含量顯著下降，可能由于夾竹桃植株內(nèi)Pro合成所需的相關(guān)酶活性在熱帶珊瑚島生境脅迫下受到了抑制[46]。熱帶珊瑚島生境的黃金香柳、桑樹和銀葉樹與文昌生境同種植物相比，Pro含量都顯著增高，表明黃金香柳、桑樹和銀葉樹面對(duì)熱帶珊瑚島脅迫生境能夠?qū)B透脅迫做出良好響應(yīng)以適應(yīng)干旱環(huán)境。MDA是膜脂過氧化最終產(chǎn)物，其含量可作為指示植物受氧化脅迫程度的指標(biāo)[40]。與文昌生境相比，熱帶珊瑚島生境4種植物的MDA含量都顯著提高，這表明熱帶珊瑚島生境對(duì)這4種植物具有一定程度的氧化脅迫傷害，膜系統(tǒng)結(jié)構(gòu)受到了一定的破壞。

桑樹作為4種植物中唯一的落葉木本，對(duì)海島生境的響應(yīng)與其他3種植物有較大差異。有研究表明，短的葉壽命或落葉性是植物對(duì)干旱等脅迫的一種適應(yīng)方式[47]，且落葉可將葉片中的有害物質(zhì)帶離植株。本研究中桑樹的葉片在形態(tài)結(jié)構(gòu)以及生理生化的響應(yīng)變化上整體呈現(xiàn)出葉片壽命變短的傾向(如比葉面積增大、葉片厚度降低、T-AOC降低), 因此推測(cè)海島生境脅迫對(duì)桑樹的葉片具有較大程度的傷害，導(dǎo)致葉片壽命變短，同時(shí)桑樹可能將葉片構(gòu)件壽命的變短作為一種適應(yīng)策略，減小生境脅迫對(duì)植物體的傷害。即桑樹可能利用落葉行為來適應(yīng)海島生境。具體的相關(guān)機(jī)制仍需進(jìn)一步實(shí)驗(yàn)探索以證實(shí)。

3.2 4種植物的適應(yīng)性策略探討

本研究中4種植物對(duì)熱帶珊瑚島生境的適應(yīng)策略存在差異。基于所測(cè)指標(biāo)，4種植物對(duì)熱帶珊瑚島生境的適應(yīng)策略可分為2類，一類如夾竹桃和桑樹，通過提升葉綠素含量來增加營(yíng)養(yǎng)吸收能力、補(bǔ)償能力，在受到脅迫傷害后能夠較快恢復(fù)[48]，代價(jià)是承受較多強(qiáng)光傷害，最終表現(xiàn)為“提高碳同化潛力-承受更高傷害”策略；另一類如黃金香柳和銀葉樹，葉綠素含量受環(huán)境脅迫影響后降低，對(duì)脅迫中受損的補(bǔ)償能力下降，轉(zhuǎn)而將資源分配于此時(shí)合成成本相對(duì)較低且防御收益較大的抗逆性物質(zhì)(如抗壞血酸、類黃酮、脯氨酸等)，提高自身對(duì)脅迫的抵抗能力[49]，代價(jià)是碳同化潛力降低、生長(zhǎng)較慢，最終表現(xiàn)為“提高抵抗力-降低碳同化潛力”策略。

前人[50–51]研究表明，具有較高異地定殖能力的植物通常有較高的資源獲取能力以及較低的葉片結(jié)構(gòu)投入。從該角度，本研究的4種植物中偏向“提高碳同化潛力-承受更高傷害”適應(yīng)策略的夾竹桃和桑樹較適合作為先鋒物種進(jìn)行植被構(gòu)建與修復(fù)。在鄱陽(yáng)湖沙化土地修復(fù)中，夾竹桃便作為前期引入物種應(yīng)用[52]，桑樹在國(guó)內(nèi)的防沙治沙、水土保持、鹽堿地治理以及石漠化治理中亦發(fā)揮重要作用[53]。

綜上，本研究中的4種木本植物都能夠在熱帶珊瑚島生境中生存并完成生活史，對(duì)熱帶珊瑚島生境具有一定的適應(yīng)性。在對(duì)熱帶珊瑚島的適應(yīng)策略方面，黃金香柳和銀葉樹呈現(xiàn)為“提高抵抗力-降低碳同化潛力”策略；夾竹桃和桑樹呈現(xiàn)出“提高碳同化潛力-承受更高強(qiáng)光傷害”策略，或可作為先鋒物種應(yīng)用于熱帶珊瑚島植被的構(gòu)建與恢復(fù)。本研究為熱帶珊瑚島植被修復(fù)工具種的預(yù)篩選和功能分類提供了一定的參考依據(jù)，但熱帶珊瑚島適生植物適應(yīng)策略的分類及適應(yīng)策略差異與工具種功能分類的關(guān)系，還有待進(jìn)一步研究。

[1] REN H, JIAN S G, ZHANG Q M, et al. Plants and vegetation on South China Sea Islands [J]. Ecol Environ Sci, 2017, 26(10): 1639–1648. [任海, 簡(jiǎn)曙光, 張倩媚, 等. 中國(guó)南海諸島的植物和植被現(xiàn)狀 [J]. 生態(tài)環(huán)境學(xué)報(bào), 2017, 26(10): 1639–1648. doi: 10.16258/j.cnki.1674-5906. 2017.10.001.]

[2] JIAN S G, REN H. Atlas on Tool Species for Vegetation Restoration on Tropical Coral Islands [M]. Beijing: China Forestry Publishing House, 2017: 2–119. [簡(jiǎn)曙光, 任海. 熱帶珊瑚島礁植被恢復(fù)工具種圖譜 [M]. 北京: 中國(guó)林業(yè)出版社, 2017: 2–119.]

[3] LI P, HUANG Z L. A study on vegetation restoration for the degenerated sloping grassland in Nan’ao Island [J]. Trop Geogr, 2007, 27(1): 21–24. [李萍, 黃忠良. 南澳島退化草坡的植被恢復(fù)研究 [J]. 熱帶地理, 2007, 27(1): 21–24. doi: 10.3969/j.issn.1001-5221.2007.01.005.]

[4] WEIHER E, WERF A, THOMPSON K, et al. Challenging Theo- phrastus: A common core list of plant traits for functional ecology [J]. J Veg Sci, 1999, 10(5): 609–620. doi: 10.2307/3237076.

[5] BRADSHAW A D. Evolutionary significance of phenotypic plasticity in plants [J]. Adv Genet, 1965, 13: 115–155. doi: 10.1016/S0065-2660 (08)60048-6.

[6] BRADSHAW A D. Unravelling phenotypic plasticity: Why should we bother? [J]. New Phytol, 2006, 170(4): 644–648. doi: 10.1111/j.1469- 8137.2006.01761.x.

[7] HU Q P, GUO Z H, LI C Y, et al. Advance at phenotypic plasticity in plant responses to abiotic factors [J]. Sci Silv Sin, 2008, 44(5): 135– 142. [胡啟鵬, 郭志華, 李春燕, 等. 植物表型可塑性對(duì)非生物環(huán)境因子的響應(yīng)研究進(jìn)展 [J]. 林業(yè)科學(xué), 2008, 44(5): 135–142. doi: 10.3321/j. issn:1001-7488.2008.05.025.]

[8] GUI Z, GAO J M. Influence of 6 alfalfa varieties on free proline content and SOD activity in salt stress [J]. J Tianjin Agric Univ, 2007, 14(4): 18–21. [桂枝, 高建明. 鹽脅迫對(duì)6個(gè)苜蓿品種脯氨酸含量和超氧化物歧化酶活性的影響 [J]. 天津農(nóng)學(xué)院學(xué)報(bào), 2007, 14(4): 18– 21. doi: 10.3969/j.issn.1008-5394.2007.04.005.]

[9] DONG J F, LI C H, LIU G H, et al. Analysis of drought resistance by leaf anatomical structure of six species of sandy willows [J]. J Desert Res, 2009, 29(3): 480–484. [董建芳, 李春紅, 劉果厚, 等. 內(nèi)蒙古6種沙生柳樹葉片解剖結(jié)構(gòu)的抗旱性分析[J]. 中國(guó)沙漠, 2009, 29(3): 480–484.]

[10] LUO Q, LIU H, WU G L, et al. Using functional traits to evaluate the adaptability of five plant species on tropical coral islands [J]. Acta Ecol Sin, 2018, 38(4): 1256–1263. [羅琦, 劉慧, 吳桂林, 等. 基于功能性狀評(píng)價(jià)5種植物對(duì)熱帶珊瑚島環(huán)境的適應(yīng)性 [J]. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2018, 38 (4): 1256–1263. doi: 10.5846/stxb201612152597.]

[11] TONG S H, LIU N, WANG J, et al. Ecological and physiological adaptabilities ofto tropical coral island [J]. Guihaia, 2020, 40(3): 384–394. [童升洪, 劉楠, 王俊, 等. 長(zhǎng)春花()對(duì)熱帶珊瑚島生理生態(tài)適應(yīng)性研究 [J]. 廣西植物, 2020, 40(3): 384–394. doi: 10.11931/guihaia.gxzw201902010.]

[12] ZHANG Y F, YIN B. Influences of salt and alkali mixed stresses on antioxidative activity and MDA content ofat seedling stage [J]. Acta Prat Sin, 2009, 18(1): 46–50. [張永峰, 殷波. 混合鹽堿脅迫對(duì)苗期紫花苜?？寡趸富钚约氨┖康挠绊?[J]. 草業(yè)學(xué)報(bào), 2009, 18(1): 46–50. doi: 10.3321/j.issn:1004-5759.2009.01. 007.]

[13] Dobra J, Motyka V, Dobrev P, et al. Comparison of hormonal responses to heat, drought and combined stress in tobacco plants with elevated proline content [J]. J Plant Physiol, 2010, 167(16): 1360–1370. doi: 10.1016/j.jplph.2010.05.013.

[14] ZHAO F B, WANG L Q, JI G H, et al. Effects of NaCl stress on plant biology indicators and MDA content of 3 submerged plants [J]. Environ Pollut Control, 2012, 34(10): 40–44. [趙風(fēng)斌, 王麗卿, 季高華, 等. 鹽脅迫對(duì)3種沉水植物生物學(xué)指標(biāo)及葉片中丙二醛含量的影響 [J]. 環(huán)境污染與防治, 2012, 34(10): 40–44. doi: 10.15985/j.cnki. 1001-3865.2012.10.001.]

[15] ZHANG L, LIU Z W, JIANG D Q. Ecological investigation of the vegetation in the paracel islands [J]. Chin Agric Sci Bull, 2011, 27(14): 181–186. [張浪, 劉振文, 姜殿強(qiáng). 西沙群島植被生態(tài)調(diào)查 [J]. 中國(guó)農(nóng)學(xué)通報(bào), 2011, 27(14): 181–186.]

[16] XIONG H S. Reef area navigation environment safety evaluation research [D]. Dalian: Dalian Maritime University, 2014. [熊海生. 島礁區(qū)通航環(huán)境安全評(píng)估研究 [D]. 大連: 大連海事大學(xué), 2014.]

[17] CASTILLA-BELTRáN A, DUARTE I, DE NASCIMENTO L, et al. Using multiple palaeoecological indicators to guide biodiversity conser- vation in tropical dry islands: The case of S?o Nicolau, Cabo Verde [J]. Biol Conserv, 2020, 242: 108397. doi: 10.1016/j.biocon.2019.108397.

[18] TSANG Y P, TINGLEY R W, HSIAO J, et al. Identifying high value areas for conservation: Accounting for connections among terrestrial, freshwater, and marine habitats in a tropical island system [J]. J Nat Conserv, 2019, 50: 125711. doi: 10.1016/j.jnc.2019.125711.

[19] WANG B S, PENG S L, GUO L, et al. Diversity of tropical forest landscape types in Hainan Island, China [J]. Acta Ecol Sin, 2007, 27(5): 1690–1695. doi: 10.3321/j.issn:1000-0933.2007.05.003.

[20] LI J, LIU N, REN H, et al. Ecological adaptability of seven plant species to tropical coral island habitat [J]. Ecol Environ, 2016, 25(5): 790–794. [李婕, 劉楠, 任海, 等. 7種植物對(duì)熱帶珊瑚島環(huán)境的生態(tài)適應(yīng)性 [J]. 生態(tài)環(huán)境學(xué)報(bào), 2016, 25(5): 790–794. doi: 10.16258/j. cnki.1674-5906.2016.05.009.]

[21] LIN Y X, LIU H, HE P C, et al. Physiological and biochemical responses of three species to environment stresses of tropical coral islands [J]. J Trop Subtrop Bot, 2017, 25(6): 562–568. [林憶雪, 劉慧, 賀鵬程, 等. 三種適生植物對(duì)熱帶珊瑚島脅迫生境的生理生化響應(yīng) [J]. 熱帶亞熱帶植物學(xué)報(bào), 2017, 25(6): 562–568. doi: 10.11926/jtsb. 3755.]

[22] WANG X H, LIU N, REN H, et al. Ecological and biological characteristics of[J]. Guihaia, 2017, 37(12): 1489– 1497. [王馨慧, 劉楠, 任海, 等. 抗風(fēng)桐()的生態(tài)生物學(xué)特征 [J]. 廣西植物, 2017, 37(12): 1489–1497. doi: 10.11931/ guihaia.gxzw201709003.]

[23] TONG Y, JIAN S G, CHEN Q, et al. Vascular plant diversity of the Paracel Islands, China [J]. Biodiv Sci, 2013, 21(3): 364–374. [童毅, 簡(jiǎn)曙光, 陳權(quán), 等. 中國(guó)西沙群島植物多樣性 [J]. 生物多樣性, 2013, 21(3): 364–374. doi: 10.3724/SP.J.1003.2013.11222.]

[24] CORNELISSEN J H C, LAVOREL S, GARNIER E, et al. A handbook of protocols for standardized and easy measurement of plant functional traits worldwide [J]. Aust J Bot, 2003, 51(4): 335–380. doi: 10.1071/ bt02124.

[25] ZHANG S M, LIU H Y, CHENG J J, et al. Free-hand section techniques for clear observation of cell structures of millet () and rice () leaves [J]. Genom Appl Biol, 2015, 34(7): 1527–1530. [張書敏, 劉紅云, 程金金, 等. 快速徒手切片法觀察谷子和水稻葉片顯微結(jié)構(gòu) [J]. 基因組學(xué)與應(yīng)用生物學(xué), 2015, 34(7): 1527–1530. doi: 10.13417/j.gab.034.001527.]

[26] REN H, PENG S L, SUN G C, et al. The ecological comparison ofandin south China [J]. Chin J Plant Ecol, 1997, 21(4): 386–392. [任海, 彭少麟, 孫谷疇, 等. 廣東中部?jī)煞N常見灌木的生態(tài)學(xué)比較 [J]. 植物生態(tài)學(xué)報(bào), 1997, 21(4): 386–392.]

[27] LI H S, SUN Q, ZHAO S J, et al. Principles and Techniques of Plant Physiological Biochemical Experiment [M]. Beijing: Higher Education Press, 2000: 1–278. [李合生, 孫群, 趙世杰, 等. 植物生理生化實(shí)驗(yàn)原理和技術(shù) [M]. 北京: 高等教育出版社, 2000: 1–278.]

[28] FANG M, WANG Y F, GONG Z Y. Study on antioxidant activities of fifty kinds of fruits and thirty-three kinds of vegetables [J]. Food Sci, 2008, 29(10): 97–100. [方敏, 王耀峰, 宮智勇. 15種水果和33種蔬菜的抗氧化活性研究 [J]. 食品科學(xué), 2008, 29(10): 97–100. doi: 10. 3321/j.issn:1002-6630.2008.10.015.]

[29] ZHANG D Z, WANG P H, ZHAO H X. Determination of the content of free proline in wheat leaves [J]. Plant Physiol Commun, 1990, 4: 62–65. [張殿忠, 汪沛洪, 趙會(huì)賢. 測(cè)定小麥葉片游離脯氨酸含量的方法 [J]. 植物生理學(xué)通訊, 1990, 4: 62–65. doi: 10.13592/j.cnki. ppj.1990.04.030.]

[30] LIN Z F, LI S S, LIN G Z, et al. Superoxide dismutase activity and lipid peroxidation in relation to senescence of rice leaves [J]. Acta Bot Sin, 1984, 26(6): 605–615. [林植芳, 李雙順, 林桂珠, 等. 水稻葉片的衰老與超氧物歧化酶活性及脂質(zhì)過氧化作用的關(guān)系 [J]. 植物學(xué)報(bào), 1984, 26(6): 605–615.]

[31] YE L H, HUANG X L, XUE L. Effects of drought on leaf traits and drought-resistant physiology of trees [J]. World For Res, 2014, 27(1): 29–34. [葉龍華, 黃香蘭, 薛立. 干旱對(duì)樹木葉片性狀及抗旱生理的影響 [J]. 世界林業(yè)研究, 2014, 27(1): 29–34. doi: 10.13348/j.cnki. sjlyyj.2014.01.006.]

[32] SU H, LI Y G, LAN Z J, et al. Leaf-level plasticity ofin fixed dunes compared with lowlands in Hunshandake Sandland, north China [J]. J Plant Res, 2009, 122(6): 611–622. doi: 10.1007/s10 265-009-0249-1.

[33] REICH P B, WALTERS M B, ELLSWORTH D S, et al. Relationships of leaf dark respiration to leaf nitrogen, specific leaf area and leaf life-span: A test across biomes and functional groups [J]. Oecologia, 1998, 114(4): 471–482. doi: 10.1007/s004420050471.

[34] YANG S H, JI J, WANG G. Effects of salt stress on plants and the mechanism of salt tolerance [J]. World Sci-Technol Res Devlop, 2006, 28(4): 70–76. [楊少輝, 季靜, 王罡. 鹽脅迫對(duì)植物的影響及植物的抗鹽機(jī)理 [J]. 世界科技研究與發(fā)展, 2006, 28(4): 70–76. doi: 10. 16507/j.issn.1006-6055.2006.04.012.]

[35] TENG Z H, ZHI L, ZONG X F, et al. Effects of high temperature on chlorophyll fluorescence, active oxygen resistance activity, and grain quality in grain-filling periods in rice plants [J]. Acta Agron Sin, 2008, 34(9): 1662–1666. [滕中華, 智麗, 宗學(xué)鳳, 等. 高溫脅迫對(duì)水稻灌漿結(jié)實(shí)期葉綠素?zé)晒?、抗活性氧活力和稻米品質(zhì)的影響 [J]. 作物學(xué)報(bào), 2008, 34(9): 1662–1666. doi: 10.3724/SP.J.1006.2008.01662.]

[36] JIAO D M, LI X, HUANG X Q, et al. The relationship among photo- inhibition, photooxidation and early aging at later developmental stages in different high yield varieties [J]. Sci Agric Sin, 2002, 35(5): 487–492. [焦德茂, 李霞, 黃雪清, 等. 不同高產(chǎn)水稻品種生育后期葉片光抑制、光氧化和早衰的關(guān)系 [J]. 中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué), 2002, 35(5): 487–492. doi: 10.3321/j.issn:0578-1752.2002.05.005.]

[37] ZHAO Y J, WENG B Q, WANG Y X, et al. Plant physio-ecological responses to drought stress and its research progress [J]. Fujian Sci Technol Rice Wheat, 2009, 27(2): 45–50. [趙雅靜, 翁伯琦, 王義祥, 等. 植物對(duì)干旱脅迫的生理生態(tài)響應(yīng)及其研究進(jìn)展 [J]. 福建稻麥科技, 2009, 27(2): 45–50. doi: 10.3969/j.issn.1008-9799.2009.02.022.]

[38] Havaux M, Tardy F. Thermostability and photostability of photo- system Ⅱ in leaves of the chlorina-f2 barley mutant deficient in light- harvesting chlorophyll a/b protein complexes [J]. Plant Physiol, 1997, 113(3): 913–923. doi: 10.1104/PP.113.3.913.

[39] CHEN P Q, YU S L, ZHAN Y N, et al. A review on plant heat stress physiology [J]. Chin Agric Sci Bull, 2006, 22(5): 223–227. [陳培琴, 郁松林, 詹妍妮, 等. 植物在高溫脅迫下的生理研究進(jìn)展 [J]. 中國(guó)農(nóng)學(xué)通報(bào), 2006, 22(5): 223–227. doi: 10.3969/j.issn.1000-6850.2006. 05.060.]

[40] ZHANG H M, WANG M Y, HOU J H. Effects of drought stress upon the contents of hydrogen peroxide and MDA and the activities of SOD and CAT in maize [J]. J Inner MongoliaInst Anim Husb, 1993, 14(4): 92–95. [張海明, 王茅雁, 候建華. 干旱對(duì)玉米過氧化氫、MDA含量及SOD、CAT活性的影響 [J]. 內(nèi)蒙古農(nóng)牧學(xué)院學(xué)報(bào), 1993, 14(4): 92–95.]

[41] YAMASAKI H, HESHIKI R, IKEHARA N. Leaf-goldenning induced by high light inL. f., a tropical fig [J]. J Plant Res, 1995, 108(2): 171–180. doi: 10.1007/BF02344341.

[42] DU X M, YIN W X, ZHAO Y X, et al. The production and scavenging of reactive oxygen species in plants [J]. Chin J Biotechnol, 2001, 17(2): 121–125. [杜秀敏, 殷文璇, 趙彥修, 等. 植物中活性氧的產(chǎn)生及清除機(jī)制 [J]. 生物工程學(xué)報(bào), 2001, 17(2): 121–125. doi: 10.3321/j.issn: 1000-3061.2001.02.003.]

[43] WANG X F, GAO W Q, LIU J F, et al. Plant defensive strategies and environment-driven mechanisms [J]. Chin J Ecol, 2015, 34(12): 3542– 3552. [王小菲, 高文強(qiáng), 劉建鋒, 等. 植物防御策略及其環(huán)境驅(qū)動(dòng)機(jī)制 [J]. 生態(tài)學(xué)雜志, 2015, 34(12): 3542–3552. doi: 10.13292/j. 1000-4890.2015.0333.]

[44] LU J J, DUO L A, LIU X J. Changes in SOD and POD activity and free proline content ofandleaves under different levels of salt stress [J]. Bull Bot Res, 2004, 24(1): 115–119. [盧靜君, 多立安, 劉祥君. 鹽脅迫下兩草種SOD和POD及脯氨酸動(dòng)態(tài)研究 [J]. 植物研究, 2004, 24(1): 115–119. doi: 10.3969/j.issn. 1673-5102.2004.01.027.]

[45] LUO J X, MA L, CHAI C J, et al. Effect of drought stress on growth and MDA and proline of[J]. Tianjin Agric Sci, 2009, 15(1): 1–4. [駱建霞, 馬莉, 柴慈江, 等. 干旱脅迫對(duì)海姆維斯蒂栒子生長(zhǎng)及丙二醛和脯氨酸含量的影響 [J]. 天津農(nóng)業(yè)科學(xué), 2009, 15(1): 1–4.]

[46] Hong Z L, Lakkineni K, Zhang Z M, et al. Removal of feedback inhibition of Δ1-pyrroline-5-carboxylate synthetase results in increased proline accumulation and protection of plants from osmotic stress [J]. Plant Physiol, 2000, 122(4): 1129–1136. doi: 10.1104/pp.122. 4.1129.

[47] ZHANG L, LUO T X. Advances in ecological studies on leaf lifespan and associated leaf traits [J]. Chin J Plant Ecol, 2004, 28(6): 844–852. [張林, 羅天祥. 植物葉壽命及其相關(guān)葉性狀的生態(tài)學(xué)研究進(jìn)展 [J]. 植物生態(tài)學(xué)報(bào), 2004, 28(6): 844–852. doi: 10.17521/cjpe.2004.0110.]

[48] Shearman R C, Beard J B. Turfgrass wear tolerance mechanisms: Ⅲ. Physiological, morphological, and anatomical characteristics asso- ciated with turfgrass wear tolerance [J]. Agron J, l975, 67(2): 215–218. doi: 10.2134/agronj1975.00021962006700020011x.

[49] Rosenthal G A, Berenbaum M R. Herbivores, Their Inter- actions with Secondary Plant Metabolites [M]. 2nd ed. San Diego: Academic Press, 1992: 1–468.

[50] OSUNKOYA O O, BAYLISS D, PANETTA F D, et al. Leaf trait co- ordination in relation to construction cost, carbon gain and resource- use efficiency in exotic invasive and native woody vine species [J]. Ann Bot, 2010, 106(2): 371–380. doi: 10.1093/aob/mcq119.

[51] LEISHMAN M R, HASLEHURST T, ARES A, et al. Leaf trait rela- tionships of native and invasive plants: Community- and global-scale comparisons [J]. New Phytol, 2007, 176(3): 635–643. doi: 10.1111/j. 1469-8137.2007.02189.x.

[52] MA Y J. Study on the characteristics of soil bacterial communities under different vegetation restoration methods in desertificated land of Poyang Lake [D]. Nanchang: Jiangxi Normal University, 2020. [馬永杰. 鄱陽(yáng)湖沙化土地不同植被恢復(fù)方式下的土壤細(xì)菌群落特征研究 [D]. 南昌: 江西師范大學(xué), 2020.]

[53] ZHANG C, XIONG J W, SHU Y, et al. Research progress ofL. and its ecological functions [J]. CS For Inventory Plan, 2016, 35(3): 53–56. [張超, 熊嘉武, 舒勇, 等. 桑樹及其生態(tài)功能的研究進(jìn)展 [J]. 中南林業(yè)調(diào)查規(guī)劃, 2016, 35(3): 53–56. doi: 10.16166/j. cnki.cn43-1095.2016.03.012.]

Analysis of Adaptation Strategies of Four Woody Plants to the Extreme Environment of Tropical Coral Island Based on Functional Traits

LIU Fangyan1,2,3, ZHANG Shike1,2,3, HUANG Yao1,2, WANG Jun1,2, LIU Nan1,2,4*

(1. Engineering Laboratory for Vegetation Ecosystem Restoration on Islands and Coastal Zones, South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China; 2. South China National Botanical Garden, Guangzhou 510650, China; 3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China; 4. Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou), Guangzhou 511458, China)

In order to explore the adaptation strategies of suitable woody plants to the extreme environment of tropical coral islands,,,andwere transplanted to tropical coral island from the nursery of Wenchang City, Hainan Province, the morphological and anatomical characteristics of leaves and physiological characteristics of resistance of plants in two places were compared. The result showed that compared with Wenchang, the specific leaf area (SLA) ofin tropical coral island increased significantly. There was no significant difference in ratio of palisade tissue to sponge tissue (P/S) of, while P/S of other three plants decreased significantly. The chlorophyll content ofandincreased significantly, while that ofanddecreased significantly. The total antioxidant capacity (T-AOC) of,andincreased significantly, while that ofdecreased significantly. The free proline (Pro) content inleaves decreased significantly, while that of,andincreased significantly. Therefore, in order to adapt to the tropical coral island habitat,andshowed a strategy of “enhancing carbon assimilation potential and sustaining higher damage”, whileandshowed a strategy of “improving resistance and reducing carbon assimilation potential”.

Adaptive strategy; Tropical coral island; Functional trait; Habitat stress; Island plant

10.11926/jtsb.4550

2021-10-25

2022-02-25

國(guó)家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃項(xiàng)目(2021YFC3100401)；中國(guó)科學(xué)院青年創(chuàng)新促進(jìn)會(huì)優(yōu)秀會(huì)員項(xiàng)目(Y202077)；科技基礎(chǔ)資源調(diào)查專項(xiàng)(2018FY100107)資助

This work was Supported by the National Key R&D Program of China (Grant No. 2021YFC3100401), the Program for Excellent Member of Youth Innovation Promotion Association of Chinese Academy of Sciences (Grant No.Y202077), and the Special Projected for National Science & Technology Fundamental Resources Investigation China (Grant No. 2018FY100107).

劉芳延(1997年生)，碩士研究生，研究方向?yàn)橹参锷砩鷳B(tài)學(xué)。E-mail: liufangyan@scbg.ac.cn

通訊作者 Corresponding author. E-mail: liunan@scbg.ac.cn