神農(nóng)架川金絲猴初產(chǎn)雌性妊娠期異親哺乳

胡晴朗 武閱 姚輝 楊萬吉 禹洋* 向左甫

（1 中南林業(yè)科技大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，長沙 410004）

（2 湖北神農(nóng)架金絲猴保育生物學(xué)湖北省重點實驗室，神農(nóng)架 442411）（3 中南林業(yè)科技大學(xué)林學(xué)院，長沙 410004）

靈長類動物生長發(fā)育過程中，雌性往往承擔(dān)著主要的育幼責(zé)任，因此，母親是幫助靈長類嬰兒盡早適應(yīng)環(huán)境并獨立生活的重要角色(F?rster and Cords,2002;Xiet al.,2008;Brigaet al.,2012)。對大多數(shù)群居型靈長類動物而言，母親以外的成員也常常參與照料嬰猴，該現(xiàn)象普遍存在于舊大陸猴中，如黑帶卷尾猴(Cebus olivaceus)(O’Brien and Robinson, 1991)、長尾葉猴(Semnopithecus entellus) (Jay, 1963)、青長尾猴(Cercopithecus mitis stuhlmanni) (F?rster and Cords, 2002)、豚 尾 狒 狒(Papio ursinus) (Henzi and Barrett, 2002) 和川金絲猴(Rhinopithecus roxellana)(劉峻杉等，2021)，這種現(xiàn)象統(tǒng)稱為“非母親”照料(Goldizen, 1987;Maestripieri,1994)。川金絲猴“非母親”照料行為的類型包括：懷抱、接觸、理毛、哺乳和攜帶(劉峻杉等，2021)。與其他類型的“非母親”照料相比，異親哺乳則是一種比較特殊的行為(Xianget al., 2019)。鑒于乳汁的產(chǎn)生代價高，尤其在資源有限的情況下，哺乳可能通過生理和營養(yǎng)壓力對母親的健康產(chǎn)生負(fù)面影響，降低生存率和未來的繁殖成功率(Clutton-Brocket al.,1989)，因此經(jīng)常性的異親哺乳在非人靈長類動物中并不多見。在川金絲猴中，異親哺乳行為僅局限于嬰猴出生后的前3 個月，這種行為能提高嬰猴的越冬存活率；由于異親哺乳行為常以互惠的方式存在于親緣關(guān)系較近的雌性之間，因此該行為被認(rèn)為支持異親哺乳進(jìn)化的親緣選擇假說(Kin selection hypothesis)和互惠合作假說(Reciprocity hypothesis)，但解釋其他哺乳動物異親哺乳行為的母親錯誤照料假說(Misdirected maternal care)和母性學(xué)習(xí)假說(Parenting hypothesis)在川金絲猴中認(rèn)為沒有證據(jù)支持(Xianget al., 2019)。舊大陸猴物種中關(guān)于初產(chǎn)雌性妊娠期異親哺乳的報道僅在日本獼猴(Macaca fuscata)中出現(xiàn)(Tanaka,2004)，在其他物種中極少見。日本獼猴雌性泌乳已經(jīng)被證明與胎間間隔有關(guān)，當(dāng)連續(xù)兩年產(chǎn)仔，哺乳期將會持續(xù)到分娩；當(dāng)胎間間隔為1年，哺乳期將持續(xù)到下一次妊娠早期；當(dāng)胎間間隔超過1年時，在下一次受孕前會停止泌乳(Tanaka,1992)。該研究主要針對經(jīng)產(chǎn)雌性，初產(chǎn)雌性的泌乳始動時間和機制尚未詳細(xì)探討。但通過麻醉處于孕期的日本獼猴對其進(jìn)行擠奶的實驗發(fā)現(xiàn)，2 只初次懷孕的日本獼猴在分娩前3 個月已分泌乳汁(Tanakaet al.,1993)。盡管Xiang 等(2019)曾提及在川金絲猴中，初次生產(chǎn)的雌性有異親哺乳行為出現(xiàn)，但對該行為并沒有詳盡描述。

本研究中，我們報道了2只不同社會單元川金絲猴的初產(chǎn)雌性妊娠期異親哺乳現(xiàn)象，它們均在哺乳行為后1個月內(nèi)產(chǎn)下新生兒。該發(fā)現(xiàn)擴增了非人靈長類動物初產(chǎn)雌性分娩前泌乳的物種分布，并且可能支持異親哺乳演化的母性學(xué)習(xí)假說。

1 研究方法

研究地點位于湖北省神農(nóng)架國家公園大龍?zhí)洞ń鸾z猴野外科研基地(北緯31°29′65″，東經(jīng)110°117′93″；海拔2 160 m)。地處中緯度北亞熱帶季風(fēng)區(qū)，擁有中國中部地區(qū)最大的原始森林，受大氣環(huán)流控制，氣溫偏涼且多雨雪，冬季漫長。

研究對象為人工補食川金絲猴種群，2021年4月該猴群由7個一雄多雌單元(One male unit,OMU)和1個全雄單元(All male unit,AMU)組成，包括成體、亞成年和嬰猴，總數(shù)量在80 只左右。所有個體均能通過體色或面部特征進(jìn)行識別，可在20 m 范圍內(nèi)觀察。工作人員每天在固定地點以蘋果、橙子、紅薯等食物對該猴群交替投喂2 次，投喂時間為11: 30—12: 00 和17: 30—18: 00，其余時間自由采食樹葉、樹皮等食物。群內(nèi)除6只嬰猴尚依靠乳汁生存之外，其他個體均接受投食。平均每只猴子日攝入量約650 g，約為神農(nóng)架川金絲猴繁育基地籠養(yǎng)猴日食量的1/2。

研究采用焦點動物取樣(連續(xù)記錄) 并結(jié)合電子通訊設(shè)備(一加7pro)拍攝記錄2只初產(chǎn)雌性的妊娠期異親哺乳過程的細(xì)節(jié)，所觀察到的哺乳行為以能夠清晰看到嬰猴吸吮乳頭并伴隨吞咽動作為準(zhǔn)。異親哺乳事件所涉及的個體信息及社會單元如表1所示。

表1 妊娠期雌性個體及其哺乳信息Table 1 Parturient females and their lactation information

2 結(jié)果

2021 年4 月13 日13:47，記錄到1 只初次懷孕但未生產(chǎn)雌性(小喬)給同社會單元(迎松)其他雌性的嬰猴哺乳(圖1a)，被哺乳的嬰猴剛出生23 d。嬰猴被小喬抱在懷中，以每秒1.5次的恒定速率吸吮小喬的左側(cè)乳頭，持續(xù)至少20 s(13:47:02 發(fā)現(xiàn)時，嬰猴已經(jīng)在吸乳)。整個過程小喬低頭看著懷中的嬰猴，20 s過后，嬰猴母親走過來靠近小喬，并將嬰猴抱到自己懷中(用時6 s，圖1b)。13:47:28嬰猴開始吸吮母親左側(cè)乳頭，13:47:54母親用舌頭舔舐嬰猴的臉部，持續(xù)5 s。小喬在嬰猴母親將嬰猴抱走后仍然短暫注視了嬰猴5 s，隨后便開始為自己理毛。2021年4月28日，小喬產(chǎn)下1只雌性嬰猴。

2021年4月16日12:22，在貝殼單元記錄到了類似的現(xiàn)象。初次懷孕未生產(chǎn)的雌性小荷，給同社會單元內(nèi)1 只11 日齡的嬰猴哺乳(圖1c)。小荷將嬰猴橫抱于懷中，嬰猴以每秒2次的恒定速率吸吮小荷的右側(cè)乳頭，此過程中小荷發(fā)出尖叫聲，但并沒有阻止嬰猴吸吮乳頭。哺乳持續(xù)到第14 s時小荷起身攜帶嬰猴移動小段距離，此時無法觀察到具體的吸吮動作，再次對準(zhǔn)嬰猴拍攝時，嬰猴被1 只青少年雌性抱走(圖1d)，但嬰猴并未嘗試吸吮該青少年雌猴的乳頭。2021年4月21日，小荷產(chǎn)下1只雌性嬰猴。

圖1 初次懷孕未生產(chǎn)雌性妊娠期哺乳過程. a：小喬給嬰猴哺乳；b：嬰猴被母親抱走繼續(xù)哺乳，小喬注視；c：小荷給嬰猴哺乳；d：一只青少年雌性搶抱小荷懷里的嬰猴Fig. 1 The process of suckling of sexually mature females during their first pregnancy period. a: XiaoQiao suckled the infant; b:The infant was carried away by his mother and continued to be nursed, while XiaoQiao watched; c: XiaoHe suckled the infant; d:A teenager female snatched the infant in XiaoHe’s arms

兩只初產(chǎn)雌性生產(chǎn)1個月后，我們通過隨機取樣記錄了其親生后代吸吮左右乳頭的時間。在取樣過程中，保證嬰猴是在營養(yǎng)性吸吮的狀態(tài)，并且保證了哺乳的完整性，每一次哺乳嬰猴都可以在左右乳頭間自由轉(zhuǎn)換。案例1小喬哺乳的總時長為83.0 min，平均每次哺乳時長約為12.0 min(SD = 11.5)，左右兩側(cè)乳頭被吸吮的時間分別占總時長的72.10%和27.90%。案例2小荷哺乳的總時長為36.0 min，平均每次哺乳時長約為5.2 min(SD=3.1)，其左右兩側(cè)乳頭被吸吮的時間分別占總時長的19.30%和80.70%。

3 討論

案例1中，嬰猴被母親抱走后繼續(xù)尋找并吸吮母親的乳頭；而在案例2中，嬰猴被青少年雌性抱走后沒有再繼續(xù)吸吮該青少年雌猴的乳頭。這也許是由于青少年雌性個體的乳頭沒有發(fā)育，導(dǎo)致嬰猴難以吸吮；但也可能是嬰猴有能力分辨產(chǎn)奶個體和非產(chǎn)奶個體。事實上，區(qū)分自己母親與其他個體乳房的能力在日本獼猴(Tanaka,2004)和人類新生兒中均已得到證實(MacFarlane, 1975)。此前所記錄到靈長類中妊娠期泌乳的情況僅包括日本獼猴、卡拉哈里沙漠地區(qū)和危地馬拉農(nóng)村地區(qū)的婦女(Konner, 1977; Kleinet al., 1977)。本次對川金絲猴觀察顯示，兩案例中的嬰猴吸吮速率雖有所差異，但都以恒定速率吸吮懷孕雌性的乳頭，并且出現(xiàn)規(guī)律性的吞咽動作，這與嬰猴吸吮自己母親乳頭時的行為一致，因此可確定這兩名初產(chǎn)雌性在分娩前至少半個月左右已有乳汁分泌。

根據(jù)親緣選擇理論，處于哺乳期的雌性會互相哺乳與自己親緣關(guān)系較近個體的后代，這將提高近親后代的生存率從而間接提高自身的適合度(Xianget al., 2019)。相較于已經(jīng)達(dá)成互惠關(guān)系的經(jīng)產(chǎn)雌性來說，由于無法確定是否能得到相同的回饋，初產(chǎn)且處于妊娠期的雌性在哺乳非親生后代時所承受的風(fēng)險可能更高。而在一些哺乳動物中，增加哺乳頻率似乎對產(chǎn)奶具有積極作用。如對家豬的研究發(fā)現(xiàn)，哺乳頻率相對較高的母豬在整個哺乳期為后代提供更多乳汁，其后代增重更多(Spinkaet al.,1997)。同樣，人類母親哺乳經(jīng)驗以及護(hù)理缺乏可能導(dǎo)致產(chǎn)婦分娩后的前幾天泌乳量很少，通過孕期刺激乳頭的方式可以提高泌乳素的分泌，達(dá)到縮短泌乳始動時間，增加泌乳量的目的(莫怡芬等，2015；曹倩倩，2019)。此前，對日本獼猴的研究認(rèn)為，處于妊娠期的雌性出現(xiàn)異親哺乳行為不會改變雌性的泌乳率(Tanaka,2004)，該研究通過產(chǎn)后嬰猴吸吮時間以及吸乳速率估算雌性產(chǎn)奶量，并與不同雌性個體進(jìn)行對比，結(jié)果未發(fā)現(xiàn)差異。這可能是因為實驗過程忽視了不同嬰猴吸乳頻次、饑餓程度以及雌性奶流量等其他因素的影響導(dǎo)致差異不顯著(Cameron,1998)。

據(jù)我們觀察，2021 年3—5 月，29%的初產(chǎn)雌性(n= 7)出現(xiàn)妊娠期哺乳的現(xiàn)象。目前為止，這種現(xiàn)象并不經(jīng)常發(fā)生，期間兩名雌性均只記錄到1 次，且只有一側(cè)乳房被吸吮過。這兩名雌性分娩后1個月左右，與未在妊娠期有過異親哺乳行為的初產(chǎn)雌性相比，其左右乳頭大小明顯不同(妊娠期被吸吮過的一側(cè)大于未被吸吮的一側(cè))，這與數(shù)據(jù)所顯示的親生后代吮吸兩側(cè)乳頭的頻率存在差異的結(jié)果相對應(yīng)。我們推測，這兩名雌性妊娠期哺乳使一側(cè)乳房受到刺激后泌乳量有所增加，導(dǎo)致親生后代出生后更多地選擇泌乳量較多的一側(cè)。

此外，Xiang 等(2019)的研究中，可能由于樣本量較少無統(tǒng)計學(xué)意義而認(rèn)為初產(chǎn)雌性產(chǎn)后異親哺乳行為不支持母性學(xué)習(xí)假說。本研究暗示初產(chǎn)雌猴在分娩前就有哺乳非親生后代的行為，為日后哺育親生后代積累了經(jīng)驗，支持母性學(xué)習(xí)進(jìn)化機制。因此發(fā)生在初產(chǎn)雌猴妊娠期的異親哺乳現(xiàn)象不僅可以刺激泌乳生理過程，為即將出生的后代提供相對更多的乳汁，幫助提高后代存活率，也能促進(jìn)雌猴獲得哺乳經(jīng)驗。

本研究由于樣本量較小，推測性的結(jié)論還需進(jìn)一步的數(shù)據(jù)支持，有一些問題有待深入探討，如川金絲猴孕期泌乳的生理機制，乳汁中能量的變化過程等，了解這些問題有利于川金絲猴物種保護(hù)，同時也能夠為其他哺乳動物的哺乳行為提供借鑒意義。

致謝：感謝湖北神農(nóng)架國家級保護(hù)區(qū)管理局大龍?zhí)督鸾z猴研究基地工作人員吳鋒、黃天鵬等對本研究的支持，于慧和林錦煌協(xié)助收集部分?jǐn)?shù)據(jù)。