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    光環(huán)境下Irgarol 1051與紫外輻射對不同粒徑硅藻光系統(tǒng)Ⅱ的耦合效應

    2022-02-12 06:37:16丁佩建曹黎鑫徐軍田吳亞平
    海洋科學 2022年1期
    關鍵詞:硅藻抑制率粒徑

    丁佩建, 曹黎鑫, 賈 非, 徐軍田, 吳亞平

    光環(huán)境下Irgarol 1051與紫外輻射對不同粒徑硅藻光系統(tǒng)Ⅱ的耦合效應

    丁佩建, 曹黎鑫, 賈 非, 徐軍田, 吳亞平

    (江蘇海洋大學 海洋科學與水產(chǎn)學院, 江蘇 連云港 222005)

    Irgarol 1051是一種常見的船舶防污劑, 主要作用于光系統(tǒng)Ⅱ來抑制藻類在船舶表面的生長。本研究通過模擬原位海洋環(huán)境, 在考慮陽光紫外輻射的基礎上, 于室外培養(yǎng)了3種不同粒徑的硅藻, 光系統(tǒng)Ⅱ初始光化學效率QY均介于0.60~0.70, 表明藻細胞活性良好。在短期實驗中加入Irgarol后, 發(fā)現(xiàn)較低質量濃度(0.2 μg/L)已經(jīng)顯著抑制了硅藻光系統(tǒng)Ⅱ的活性, 濃度升高后抑制效應隨之升高, QY降至0.32左右, 相對抑制率最高可達42%。通過比較分析不同光學處理下硅藻的響應, 微弱的紫外輻射對3種硅藻光系統(tǒng)Ⅱ的抑制率很低, 最高約為5%左右, 而對于粒徑最大的斑點海鏈藻基本不受影響。當在有Irgarol存在的情況下, 紫外輻射抑制率明顯升高, 且粒徑越小抑制率越大, 最高約為10%。表明二者即使在低劑量情況下也會發(fā)生協(xié)同作用, 這對真光層低光區(qū)域浮游植物群落的粒徑結構和初級生產(chǎn)過程有潛在影響。

    硅藻; Irgarol 1051; 光合作用; 紫外輻射

    自2008年國際上全面禁止三丁基錫(TBT)以來, Irgarol 1051(2-methylthio-4-tert-butylamino-6-cyclopro-pylamino-s-triazine)的使用量連年增加[1]。盡管Irgarol 1051(以下簡稱Irgarol) 在海水中的溶解度很低, 但根據(jù)國際標準化組織(ISO)的評估體系, Irgarol仍會以大約5.0 μg/(cm2·d)的速率從防污涂漆中滲透到海洋環(huán)境中[2]。近海, 特別是航運發(fā)達的區(qū)域, 其質量濃度可高達4.2 μg/L, 遠超其對光合生物的效應濃度[3]。已有的研究表明, Irgarol在20 ng/L即對浮游植物產(chǎn)生明顯抑制作用[4]。除了獨立效應之外, Irgarol還會與其他因子發(fā)生交互作用, 對藻類植物產(chǎn)生復合效應。同時添加Irgarol與苯脲類化合物, 對浮游植物及大型海藻光合活性抑制呈現(xiàn)疊加效應[5]。然而在考慮理化因子情況下, 如溫度、鹽度升高后, 則顯現(xiàn)出協(xié)同效應, 使Irgarol對浮游植物的毒性顯著增強[6]。最新研究顯示, Irgarol還會抑制大型海藻石莼()的光保護機制, 使之更易受酸化影響[7]。因此作為當前海洋環(huán)境的一類重要有機污染物, Irgarol偏向于和其他物理性因子發(fā)生耦合作用。

    海洋中初級生產(chǎn)者主要為浮游植物, 它們利用陽光驅動光合作用為生態(tài)系統(tǒng)源源不斷地提供有機物。陽光光譜范圍很廣, 其中光合有效輻射(PAR)指的是太陽輻射中400~700 nm的光譜, 可被光合生物有效利用進行光合作用, 到達地球表面的紫外輻射(UVR)范圍為280~400 nm[8], 其中可分為UV-A (Ultraviolet radiation A, 320~400 nm)和UV-B (Ultraviolet radiation B, 280~320 nm)。自1998年聯(lián)合國環(huán)境署評估報告發(fā)表至今, 關于UVR持續(xù)開展的許多研究結果表明從1970年左右到20世紀末大氣臭氧量和UV-B之間呈反比關系[8, 9], 在北緯中緯度地區(qū), 1997年—2000年間的臭氧層損失較1980年上升約6%, 這會導致UV-B值增加12%[10]。以往的研究發(fā)現(xiàn), UVR可以抑制藻類的生長及光合固碳, 同時對藻類細胞的結構以及DNA造成損傷, 然而在低劑量情況下UVR也會表現(xiàn)出正面效應, 對浮游植物固碳起到促進作用[11]。

    海洋浮游植物不僅是海洋食物網(wǎng)的基礎, 也是生物碳泵的主要驅動因素, 對海洋生物地球化學循環(huán)有著重要影響[12], 硅藻(Diatom)在此過程中扮演著核心角色, 因為它們是當今海洋中最主要的初級生產(chǎn)者之一, 貢獻了海洋初級生產(chǎn)力的40%[13, 14]。特別在近海海域, 硅藻經(jīng)常在浮游植物群落占據(jù)絕對優(yōu)勢。因此, 硅藻對近海多重環(huán)境壓力的響應會直接影響到近海初級生產(chǎn)過程, 具有極其重要的意義[15]。在復雜的浮游植物群落中, 硅藻的細胞粒徑差異最大, 從幾微米到幾百微米不等, 比其他主要浮游植物如甲藻(Diatom)、顆石藻(Coccoli-thophores)等的范圍更廣[16], 不同細胞粒徑的硅藻對UVR的生理響應不同[17-18]。前期研究表明硅藻細胞粒徑是決定UVR對浮游硅藻損害程度的關鍵因素之一, 一般來說細胞越小影響更大[19], 室內(nèi)研究即表明, UVR對不同粒徑硅藻的抑制率與細胞粒徑成負相關[20]。

    鑒于近海區(qū)域同時受全球及區(qū)域性環(huán)境變化的影響, 浮游植物的響應與適應將是海洋生態(tài)系統(tǒng)正常運轉的關鍵影響因素。為此, 本研究選取了3種硅藻, 通過模擬弱光環(huán)境, 以期探討防污劑Irgarol與低劑量UVR對硅藻光合作用的耦合效應及與粒徑的關系。

    1 材料和方法

    1.1 藻種的活化和預培養(yǎng)

    實驗開始于2019年7月, 選取3種不同粒徑的硅藻, 分別為假微型海鏈藻()(直徑約4 μm)、威氏海鏈藻()(直徑約14 μm)和斑點海鏈藻()(直徑約50 μm)。將藻細胞預接種到聚碳酸酯培養(yǎng)瓶中并加入500 mL滅菌天然海水(鹽度31‰, F/2培養(yǎng)基加富), 然后置于室外恒溫水槽中, 溫度控制在20±1 ℃(森森集團股份有限公司, HYH-2DR-B)。為了避免過高陽光的直射, 在培養(yǎng)瓶上方蓋3層遮光網(wǎng)。藻液每24 h用新鮮培養(yǎng)基稀釋1次, 大約留30%的藻液, 然后加入新鮮海水至500 mL, 使細胞保持在指數(shù)生長期, 培養(yǎng)瓶每天手動搖晃3次并隨機放置于水槽中。預培養(yǎng)周期取決于硅藻的生長速率, 即保證每一種硅藻適應8代以上。由于半連續(xù)培養(yǎng)下硅藻一直處于指數(shù)生長期, 所以不同日期所取樣品都具有一致的生理狀態(tài)和可比性。

    1.2 實驗試劑和實驗設置

    稱量Irgarol 溶于DMSO(二甲基亞砜)中, 定容至最終質量濃度為0.1 mg/mL作為母液。實驗根據(jù)預培養(yǎng)所需時間, 依次以假微型海鏈藻、威氏海鏈藻和斑點海鏈藻分3批次進行實驗, 預實驗顯示, 5%體積比的DMSO對3種硅藻的光合活性沒有顯著影響。正式實驗開始前, 將預培養(yǎng)的硅藻分裝至18只40 mL 石英管中, 并在(20±1)℃條件下黑暗處理15 min后取2 mL藻液, 使用AquaPen葉綠素熒光儀(AP-C 100, PSI, 捷克)測量其最大光化學效率(F/F), 然后立即置于室外水浴槽中。石英管中的樣品同時還進行如下光學處理: (1)PAB組(PAR+UVR), 在石英管上方加蓋ZJB280濾光板; (2)PAR組, 在石英管上方加蓋ZJB400濾光板。為了模擬硅藻處于弱光層環(huán)境中, 在濾光板上方遮蓋5層遮光網(wǎng), 光強約為2 780 Lux。接著加入Irgarol 母液使每組的最終濃度控制在0、0.2 或0.4 μg/L。以上處理一共6組, 分別為PAR-0、PAR-0.2、PAR-0.4、PAB-0、PAB-0.2和PAB-0.4, 每組設3個平行(表1)。之后立即在第0、9、18、27、36、48、60、75、90、105、120分鐘時測量其有效光化學效率(F′/F′)。

    表1 不同處理組對應的環(huán)境變量

    Tab.1 Environmental variables corresponding to diffe-rent treatments

    1.3 葉綠素熒光測定

    硅藻細胞經(jīng)過處理后, 使用葉綠素熒光儀測定其光系統(tǒng)Ⅱ的光化學效率(Quantum Yield, QY)。表達式為:

    F/F=(FF)/F, (最大光化學效率),

    F′/F′ =(F′–F)/F′(有效光化學效率),

    其中,F表示藻細胞暗適應的最大熒光值,F′表示光照情況下最大熒光值,F是用調(diào)制測量光測量的最小熒光(0.1 μmoL photons m?2s?1)。

    1.4 數(shù)據(jù)處理和分析

    運用SPSS 22(IBM, 美國)對實驗數(shù)據(jù)進行雙因素方差分析(Two-way ANOVA)、檢驗(-test), 顯著性水平設為<0.05。所得數(shù)據(jù)以平均值±標準偏差表示。

    根據(jù)下式, 計算UVR和Irgarol分別對光化學效率的相對抑制作用:

    紫外相對抑制率= (PAR?PAB)/PAR×100%,

    Irgarol相對抑制率= (C?I)/C×100%,

    其中,PAR和PAB分別表示PAR和PAB處理下的光化學效率,C和I分別表示對照組和不同Irgarol濃度處理下的光化學效率。

    2 結果

    2.1 Irgarol和陽光輻射對3種硅藻光系統(tǒng)Ⅱ的影響

    實驗期間水槽溫度維持在(20±1)℃, 假微型海鏈藻暴露光強范圍為1 279~4 003 Lux(圖1a); 威氏海鏈藻暴露光強范圍為2 502~4 448 Lux (圖1b); 斑點海鏈藻暴露光強范圍為1 279~3 002 Lux (圖1c)。實驗結果表明總體上3種硅藻對Irgarol高度敏感, 在經(jīng)過120 min陽光輻射和Irgarol暴露處理之后,F′/F′值顯著降低, 當暴露于更高濃度Irgarol下時,F′/F′進一步降低。對于假微型海鏈藻, PAR-0組和PAB-0組F′/F′值隨著時間增加而緩慢升高, PAB-0組F′/F′值總體顯著低于PAR-0組; PAR-0.2組和PAB-0.2組在暴露的27 min內(nèi),F′/F′值分別急劇降低至初始值的65%和58%并在36~120 min時分別緩慢降低至初始值的60%和55%, PAB-0.2組F′/F′值低于PAR-0.2組, 差異性顯著(圖1a); PAR-0.4組和PAB-0.4組在0~36 min時F′/F′值分別急劇降低初始值的57%和51%, 并在36~120 min時趨于平緩最終分別達到初始值的53%和48%, PAB-0.4組F′/F′值明顯低于PAR-0.4組, 差異性顯著, 表明UVR加劇了Irgarol對假微型海鏈藻光系統(tǒng)Ⅱ的抑制效應; 對于威氏海鏈藻, 其趨勢與假微型海鏈藻的結果相似(圖1b); 而在斑點海鏈藻的結果中, PAR-0組和PAB-0組中F′/F′值趨于穩(wěn)定, PAR-0.2和PAB-0.2組中F′/F′值在0~75 min時分別逐漸降低至初始值的70%和62%, 在75~120 min時趨于平穩(wěn); PAR-0.4和PAB-0.4組中F′/F′值在0~36 min時分別急劇降低至初始值的61%和59%, 在48~120 min時趨于穩(wěn)定于62%和61% (圖1c)。無Irgarol處理的斑點海鏈藻F′/F′在PAB和PAR下無顯著差異, 而加入Irgarol后, 在某些時間點, 特別是PAB-0.4處理組,F′/F′顯著低于PAB-0處理組。

    注: 豎線代表標準偏差,=3(圖2、圖3同)

    2.2 PSⅡ的相對抑制率

    2.2.1 PAR下Irgarol對硅藻PSⅡ的相對抑制率

    實驗期間, 對于假微型海鏈藻, Irgarol質量濃度為0.2 μg/L時, 其相對抑制率開始時隨著時間增加而提高,在36~120 min之間逐漸平穩(wěn), 最高抑制率為30%; Irgarol質量濃度為0.4 μg/L時, 相對抑制率隨著時間增加而提高, 在36~120 min之間逐漸平緩。在各時間段, 其相對抑制率均高于質量濃度為0.2 μg/L時的相對抑制率, 最高抑制率為37% (圖2a)。對于威氏海鏈藻, 趨勢與假微型海鏈藻相似, Irgarol質量濃度為0.4 μg/L時的相對抑制率均高于質量濃度為0.2 μg/L時的相對抑制率, 低濃度Irgarol條件下最高抑制率為23%, 而在高濃度下為35%。與假微型海鏈藻不同之處是在75 min后, 相對抑制率逐漸降低(圖2b)。對于斑點海鏈藻, 低濃度Irgarol條件下最高抑制率為23%, 而在高濃度下為32% (圖2c)。以上結果表明, 在PAR條件下, Irgarol對3種硅藻的抑制效應隨著處理時間及Irgarol質量濃度的升高而升高。

    2.2.2 PAB下Irgarol對硅藻PSⅡ的相對抑制率

    在PAB處理下, 對于假微型海鏈藻, 相對抑制率隨著時間增加而提高, Irgarol質量濃度為0.2 μg/L時, 最高抑制率為36%, Irgarol質量濃度為0.4 μg/L時, 最高抑制率為43% (圖3a)。對于威氏海鏈藻, 在0~75 min之間, 相對抑制率逐漸升高并在75~120 min之間逐漸降低, Irgarol質量濃度為0.2 μg/L時, 最高抑制率為25%, Irgarol質量濃度為0.4 μg/L時, 最高抑制率為35% (圖3b)。對于斑點海鏈藻, 在0~48 min時, 相對抑制率隨著時間增加而升高, 并在48~120 min之間保持穩(wěn)定, Irgarol質量濃度為0.2 μg/L時, 最高抑制率為23%, Irgarol質量濃度為0.4 μg/L時, 最高抑制率為31% (圖3c)。

    2.2.3 UVR對硅藻PSⅡ的相對抑制率

    由于弱光下UVR相對抑制率較低, 同時光強的波動影響較大, 因此本文將整個實驗期間的UVR抑制率以平均值表示??傮w上來說, 無Irgarol時UVR引起的相對抑制率對假微型海鏈藻約為5%, 高于另外兩種硅藻, 而對粒徑最大的斑點海鏈藻, 相對抑制率基本接近0, 即UVR對該3種硅藻的抑制率與細胞粒徑成反比(圖4a)。對于不同Irgarol質量濃度處理, 質量濃度為0.2 μg/L時, UVR相對抑制率有所升高(圖4b), 質量濃度為0.4 μg/L時, UVR對不同粒徑硅藻的抑制效應均顯著高于對照組1倍以上(圖4c)。

    圖2 PAR條件下不同質量濃度Irgarol對3種硅藻光系統(tǒng)Ⅱ活性的相對抑制率

    3 討論

    作為現(xiàn)今使用最廣泛的防污劑, Irgarol本質上是一種三嗪類化合物, 主要作用位點在光合自養(yǎng)型生物光系統(tǒng)Ⅱ, 通過抑制藻類光合作用與生長, 從而防止船舶表面污損生物附著[21]。三嗪類化合物廣泛應用于農(nóng)業(yè)及水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)中雜草、雜藻等生物的殺滅, 模擬培養(yǎng)實驗顯示, 質量濃度為0.5 μg/L的Irgarol明顯抑制了顆石藻生長[22], 而于珊瑚(Anthozoa)共生的蟲黃藻(Zooxanthella), 質量濃度20 ng/L已顯著抑制其光合作用[4]。本研究結果表明, Irgarol對3種硅藻光系統(tǒng)Ⅱ活性均具有顯著抑制效應, 最大抑制率與粒徑呈現(xiàn)負相關關系, 這可能與硅藻光合器官組成形式不同有關。前期研究表明, 細胞粒徑越大, 其胞內(nèi)的葉綠素打包效應也越顯著[23], 光系統(tǒng)外圍的色素堆疊形式可能會減緩Irgarol與光系統(tǒng)相關蛋白的結合過程, 從而降低Irgarol的抑制作用。

    圖3 PAB條件下不同質量濃度Irgarol對3種硅藻光系統(tǒng)Ⅱ活性的相對抑制率

    圖4 不同Irgarol質量濃度下UVR對3種硅藻光系統(tǒng)Ⅱ活性的相對抑制率

    注: 不同字母代表顯著性差異

    在海洋真光層, 浮游植物暴露于復雜的光環(huán)境中, 與可見光相比, UVR絕大多數(shù)情況下是負面作用, 其通常對細胞的多種代謝過程, 如光合作用、二氧化碳濃縮機制和細胞組分合成及DNA等產(chǎn)生負面影響[8, 11]。關于UVR的正面作用也有報道, 如有研究表明較低強度的UV-A可以刺激微藻和大型藻類的光合作用和生長[24]。本研究采用3種硅藻, 模擬海洋深水區(qū)弱光環(huán)境進行實驗, 發(fā)現(xiàn)由于UVR強度很弱, 對硅藻光系統(tǒng)Ⅱ活性的抑制率都很低, 特別是斑點海鏈藻, 基本上沒有受到影響, 但未見之前報道的正面促進作用, 這可能間接說明, 低劑量UVR的正面效應有可能通過促進光合作用暗反應, 而不是光反應產(chǎn)生的。在復合Irgarol條件下, UVR抑制效應明顯顯現(xiàn), 表明在海洋環(huán)境污染日趨嚴重的情況下, 弱光環(huán)境下UVR對光合固碳的效應會由正轉負, 從而會對海洋初級生產(chǎn)過程有明顯調(diào)控作用。

    浮游植物光合作用受到多重環(huán)境因子的影響, 由于近岸和遠洋環(huán)境的不同, 一般來說大洋水域浮游植物平均粒徑較小, 而近岸水域以大粒徑浮游植物, 如硅藻為主。隨著UVR在不同水層的衰減, UVR會對不同深度以及不同粒徑的硅藻產(chǎn)生影響[25]。浮游植物對UVR的耐受程度在不同粒徑浮游植物之間存在差異[26], 同時, 光能利用效率隨著細胞粒徑的減小而增強[27], 因此, 不同粒徑硅藻對UVR的響應可能會影響初級生產(chǎn)力和碳輸出。理論上, 體積更大的硅藻由于打包效應, 對UVR會具有更強的抵抗力。近些年的研究表明, 細胞大小和紫外線敏感度之間具有相關性, 但研究的結果各不相同。一些研究表明, 細胞大小并不是紫外線敏感度的良好指標[19], 但也有研究指出小型浮游硅藻比大型浮游硅藻對UVR更敏感。本研究結果表明, 不同細胞粒徑硅藻對UVR的響應有明顯差異, 特別是在低劑量UVR與Irgarol的耦合作用下, 即使是粒徑最大的硅藻, 其光系統(tǒng)Ⅱ也會受到UVR的抑制, 表明隨著近海有機污染的加劇, 浮游植物的粒徑結構與生態(tài)功能會受到一定影響[18, 25]。盡管在蒙特利爾議定之后, 全球氯氟碳化合物的排放有所減緩, 但由于氯氟碳化合物的難降解特性, 臭氧層仍然持續(xù)損耗, 海洋浮游生物仍將面臨增強的UVR帶來的負面影響[28]。在此背景下, UVR耦合Irgarol可能會進一步加劇對浮游植物的抑制作用[29]。

    4 總結

    污損生物附著是一種復雜的現(xiàn)象, 雖然目前關于環(huán)境友好型防污涂料的研究日益豐富, 然而尚無商業(yè)化產(chǎn)品問世, 現(xiàn)有防污涂料的繼續(xù)使用將會對水生生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生深遠的負面影響[30]。本論文針對不同粒徑硅藻探討了防污劑Irgarol和UVR的耦合作用, 發(fā)現(xiàn)即使是微弱的UVR, 其抑制效應在Irgarol存在的情況下也會顯現(xiàn), 說明二者的耦合對海洋真光層中下層區(qū)域的初級生產(chǎn)過程有一定的負面影響。然而, 本研究的時間尺度較短, 未來有必要進行中長期的實驗, 考慮更多環(huán)境因子, 探討長期暴露于多重環(huán)境壓力下浮游植物的響應過程與適應機理。

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    Interactive effect of Irgarol 1051 and ultraviolet radiation on photosystemⅡof three diatoms in a low-light environment

    DING Pei-jian, CAO Li-xin, JIA Fei, XU Jun-tian, WU Ya-ping

    (College of Marine Science and Fisheries, Jiangsu Ocean University, Lianyungang 222005, China)

    As a commonly used antifoulant, Irgarol 1051 can act on the photosystemⅡ(PSⅡ) of photoautotrophs to inhibit the growth of algae on the surface of ships. In the present study, we cultivated three diatoms under natural sunlight and applied a neutral density screen to create a low-light environment. The dark-adapted photochemical yields were in the range of 0.60–0.70, which indicated that all cultures grew well. When the antifoulant was added, it significantly inhibited the PSII even at a low concentration (0.2 μg/L). Moreover, the photochemical yields decreased while the relative inhibition on PSII increased up to 42%. By analyzing the response of the diatoms under different radiation treatments, we found that the weak ultraviolet radiation (UVR) only had a slight inhibition on two small diatoms and that it had no effect on the largest diatom, with the maximal value being only 5%. However, the relative ultraviolet inhibition increased significantly in the presence of Irgarol 1051, and the smallest cells showed the highest inhibition of 10%. Results indicated a synergistic effect between Irgarol 1051 and low-level UVR that could potentially influence the size structure and primary production of phytoplankton assemblages in the low-light region of the euphotic zone.

    diatom; Irgarol 1051; photosynthesis; ultraviolet radiation

    Feb. 1, 2021

    P76; Q945.11

    A

    1000-3096(2022)1-0123-08

    10.11759/hykx20210201002

    2021-02-01;

    2021-03-22

    國家自然科學基金資助項目(41876113); 江蘇省自然科學基金資助項目(BK20181314); 江蘇省研究生科研與實踐創(chuàng)新計劃項目(KYCX19-2285)

    [Natural Science Foundation of China, No. 41876113; Natural Science Foundation of Jiangsu Province No. BK20181314; Postgraduate Research&Practice Innovation Program of Jiangsu Province, No. KYCX19- 2285]

    丁佩建(1993—), 男, 江蘇省泰州人, 碩士研究生, 主要從事海洋藻類生理學研究, 電話: 18360537743, E-mail: 614699841@ qq.com

    (本文編輯: 譚雪靜)

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