海洋酸化對貝類的生理生態(tài)學(xué)影響研究進展

王 婷, 鄭佳慧, 胡夢紅, 徐旭丹, 王有基

海洋酸化對貝類的生理生態(tài)學(xué)影響研究進展

王 婷1, 2, 鄭佳慧1, 2, 胡夢紅1, 2, 徐旭丹3, 王有基1, 2

(1. 上海海洋大學(xué)國家海洋生物科學(xué)國際聯(lián)合研究中心, 上海 201306; 2. 上海海洋大學(xué)水產(chǎn)種質(zhì)資源發(fā)掘與利用教育部重點實驗室, 上海 201306; 3. 自然資源部第二海洋研究所自然資源部海洋生態(tài)系統(tǒng)動力學(xué)實驗室, 浙江 杭州 310012)

隨著工業(yè)化進程的發(fā)展, 溫室氣體二氧化碳(CO2)大量排放, 約四分之一被海洋吸收, 導(dǎo)致海水pH值和碳酸鈣飽和度降低, 出現(xiàn)了海洋酸化的現(xiàn)象。海洋酸化及引起的碳酸鹽化學(xué)體系的變化已對各種海洋生物產(chǎn)生影響。貝類作為海洋生態(tài)系統(tǒng)中的代表性生物類群, 自身具有一定的酸堿平衡調(diào)節(jié)能力, 但其屬于鈣化生物, 極易受到海水酸化的影響。在對貝類進行酸化生理生態(tài)響應(yīng)的研究中, 我們發(fā)現(xiàn)海洋酸化影響到貝類整個生活史和幾乎大部分生理過程, 尤其是早期生活史階段呈現(xiàn)高度敏感性。本文就目前國內(nèi)外對貝類在酸化條件下的生理生態(tài)響應(yīng)進行了綜述和討論, 為貝類應(yīng)對海洋酸化響應(yīng)機制研究提供理論參考。

貝類; pH; 酸化; 生理

海洋貝類連接了初級生產(chǎn)者和高級消費者, 是物質(zhì)循環(huán)和能量流動的重要環(huán)節(jié), 也是沿海生態(tài)系統(tǒng)中擔(dān)任生態(tài)系統(tǒng)工程師的關(guān)鍵物種。眾多雙殼類可為人類提供大量優(yōu)質(zhì)蛋白, 因而也是近海漁業(yè)捕撈和水產(chǎn)養(yǎng)殖的重要對象[1]。貝類礁體是由大量貝類聚集生長所形成的一種生態(tài)礁系統(tǒng), 具有凈化水體、提供棲息地、維持生物多樣性和防止海岸線侵蝕等重要生態(tài)功能, 被喻為全球溫帶海洋的“珊瑚礁”。然而人類活動加劇背景下的近海海洋環(huán)境發(fā)生了前所未有的變化, 導(dǎo)致貝類礁生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性降級。海洋是重要的碳儲庫, 但進入海洋的過量CO2所導(dǎo)致的“海洋酸化”已經(jīng)被認為是除了全球變暖以外的“另一個CO2帶來的問題”[2], 成為當(dāng)代海洋學(xué)研究的熱點。由于CO2進入海洋的速率遠大于海洋混合的速率, 目前海洋吸收的CO2大多聚集在海洋表層, 因此表層海水的酸化現(xiàn)象更為顯著。目前表層海水的pH約為8.1, 以當(dāng)前CO2排放速率, 模型預(yù)測到2100年表層海水pH將會下降至7.7～7.8, 至2300年將繼續(xù)下降至7.3～7.4[3]。被吸收的CO2會逐漸向海洋內(nèi)部入侵, 過多的CO2不斷地融入海水不僅導(dǎo)致海水pH下降, 還造成碳酸根和碳酸鈣飽和度降低[3]。海洋中很多無脊椎動物如貝類為鈣化動物, 當(dāng)海水中的碳酸根含量減少時, 直接影響鈣化動物的鈣化能力。此外, 海水pH降低還會影響到海洋動物滲透壓酸堿平衡, 最終影響海洋鈣化生物的生長和繁衍。目前酸化對海洋生物特別是鈣化生物的早期發(fā)育、鈣化、代謝、免疫等生理過程產(chǎn)生顯著影響, 據(jù)科學(xué)家預(yù)計, 到2100年, 海洋酸化導(dǎo)致的全球海洋貝類種類的減少程度甚至可能高達70%[4], 如果生物體不能對海水pH變化作出相應(yīng)的生理或行為學(xué)適應(yīng)調(diào)整, 將難以維系在酸化環(huán)境中的生存。因此,海洋貝類如何響應(yīng)海水酸化壓力下的環(huán)境變化是目前亟需探討的科學(xué)問題。

1 酸化對貝類生理生態(tài)影響

1.1 酸化對早期發(fā)育的影響

大多數(shù)貝類有浮游幼蟲階段, 其碳酸鈣殼和骨骼通常在幼蟲階段開始合成, 因此海洋酸化極易影響到貝類的早期發(fā)育。河口和海洋生物的早期生命歷史階段(包括配子, 胚胎和幼蟲)通常比成體對升高的CO2脅迫更敏感。例如硬殼蛤()、海灣扇貝()和美洲牡蠣()在幼蟲階段對酸化(～66 Pa CO2) 敏感性增加[5], 貝類幼蟲生長速度、存活率和脂質(zhì)累積率下降[6]。酸化(pH 7.39)處理下的海灣扇貝幼體殼長顯著變短[7], 新西蘭綠貽貝()殼變薄和囊壁附著減弱, 增加其早期發(fā)育階段的死亡率[8]。酸化(pH 7.46)下扁牡蠣()幼體數(shù)量減少, 但其幼蟲發(fā)育、存活的時間并沒有受到影響, 原因可能是扁牡蠣幼體對孵化腔中高碳酸鹽條件已產(chǎn)生適應(yīng)性, 也可能是其配子從母巢腔中釋放后處于不敏感階段[9]。黑足鮑()幼體殼長度和重量受到低pH 7.8的負面影響, 并且大型幼體較之小型幼體表現(xiàn)出對酸化條件一定的彈性適應(yīng), 呼吸速率沒有受到顯著影響, 這表明黑足鮑幼體可以在耐受酸化的同時維持有氧代謝功能[10]。在酸化pH 7.6條件下, 79.2%的皺紋盤鮑()幼蟲和13.3%的雜色鮑()幼蟲正常發(fā)育, 而葡萄牙牡蠣()幼蟲對酸化的耐受性最大, 可能是由于其對河口酸化環(huán)境已產(chǎn)生適應(yīng)性[11], 但四角蛤蜊()幼蟲的平均殼長顯著降低, 且畸形幼蟲比例增加[12]。若奧林匹亞牡蠣()早期發(fā)育時期經(jīng)歷了酸化(pH 7.8), 其隨后的生長即使在正常的條件下也會比未經(jīng)歷酸化的個體緩慢, 驗證了酸化對牡蠣具有幼體攜帶效應(yīng)[13]。以上結(jié)果表明, 海洋酸化可能會使多數(shù)貝類早期生活階段發(fā)育遲緩或延遲, 這樣會增加貝類被捕食的風(fēng)險和對疾病的易感性, 并可能導(dǎo)致一些雙殼類物種在全球范圍內(nèi)的減少。

1.2 酸化對鈣化的影響

由于酸化對具有鈣質(zhì)外殼或骨骼的生物具有直接的顯著影響, 因此機體鈣化過程和機制在酸化研究中受到了極大關(guān)注。海洋中的碳酸鈣主要以文石和方解石兩種狀態(tài)存在, 其中文石是碳酸鈣的更易溶形式, 海洋酸化導(dǎo)致表層海水中于本世紀(jì)中葉就有可能出現(xiàn)文石的不飽和狀態(tài), 本世紀(jì)末發(fā)生方解石的不飽和, 這些變化將使鈣化生物難以產(chǎn)生或者維持其碳酸鈣質(zhì)的外殼和骨骼[14]。研究顯示, 在酸化環(huán)境pH 7.4中, 太平洋牡蠣()在胚胎發(fā)育時期的鈣化過程受到低碳酸鈣飽和狀態(tài)的顯著負面影響[15], 海洋酸化(pH 7.7)可能通過影響幼體貝殼內(nèi)的金屬成分比例(Sr/Ca, Mg/Ca)持續(xù)影響太平洋牡蠣的貝殼鈣化[16]。在紫貽貝的幼體適應(yīng)性實驗中, 親本耐酸性(pH 7.7)貽貝產(chǎn)生的幼體具有更強鈣化性能[17], 這體現(xiàn)出雙殼貝類在鈣化性能方面對海水酸化的跨帶適應(yīng)性, 揭示在未來氣候環(huán)境變化下的貝類可以通過跨代篩選來適應(yīng)酸化的海洋環(huán)境。

酸化還可影響到智利貽貝()的鈣沉積速率和殼厚度[18], 貝殼的弱化將使其更容易受到捕食者的侵襲, 所以酸化下鈣化過程變化對于種群動態(tài)的研究具有重要意義。即使是同一物種, 其對海洋酸化的敏感性也存在顯著差異。暴露于酸化海水中的紋藤壺()在生長期間基底殼直徑有增加的趨勢, 而基底殼板的灰分含量主要為碳酸鈣, 證實在酸化(pH 7.4)培養(yǎng)下的藤壺個體出現(xiàn)補償性鈣化[19]。Parker等[20]研究發(fā)現(xiàn), 在pH 7.8條件下, 悉尼巖牡蠣()的養(yǎng)殖群體的殼每日增長量減少25%, 而野生群體的減少64%。貝類外殼(方解石)在酸化條件下更脆, 而內(nèi)殼(文石)在酸化條件下變軟, 表明酸化可能會引起貽貝殼物理性質(zhì)的變化[21]。當(dāng)暴露在酸化條件下, 貝類雖然可以繼續(xù)維持殼的鈣化過程, 但由于在抵御環(huán)境變化時消耗了過多的能量, 會降低在鈣化過程中的能量供給, 從而使得新生殼的結(jié)構(gòu)和強度受到影響, 降低其保護作用。

1.3 酸化對免疫的影響

貝類具有不同于脊椎動物的免疫機制來抵抗外界病原體的入侵, 其宿主防御包括細胞和體液系統(tǒng), 血細胞可以清除病原微生物和死亡細胞, 參與損傷修復(fù), 是貝類主要的免疫防御機制[22], 但海洋酸化可能會影響到貝類的免疫過程。Bibby等發(fā)現(xiàn), 酸化(pH 6.7和7.7)對紫貽貝()健康有顯著的消極影響, 碳酸鈣殼溶解導(dǎo)致血淋巴中Ca2+的水平升高, 吞噬作用受到抑制, 血細胞的生理功能受到負面影響, 其原因可能是因貝殼溶解引起的Ca2+濃度增加, 隨后導(dǎo)致依賴于Ca2+的細胞信號傳導(dǎo)途徑受到影響[23]。和正常條件pH 8.1相比, 暴露于pH 7.3的厚殼貽貝()血淋巴細胞除了酸性磷酸酶之外的其他抗氧化酶都表現(xiàn)出更高的活性[24], 而溶酶體含量減少, 血細胞死亡率和活性氧產(chǎn)量增加[25]。酸化(pCO2101～203 Pa)可以引起太平洋牡蠣(.)血細胞凋亡和活性氧生成增加, 并且升高的pCO2對一些抗氧化酶活性具有抑制作用, 消化腺中的谷胱甘肽水平降低[26], 過氧化氫酶顯著下降, 但血淋巴免疫應(yīng)答并沒有受到顯著影響[27]。泥蚶()在酸化(pH 7.4和7.8)下的總血淋巴細胞數(shù)和吞噬率顯著減少, 嗜酸性和嗜堿性粒細胞的百分比分別顯著減少和增加, 信號傳導(dǎo)也受到了一定的負面影響[28]。海洋酸化會影響血細胞的細胞骨架、溶菌酶和一氧化氮, 這可能是泥蚶吞噬作用受阻的原因[29]。酸化對貝類的免疫系統(tǒng)有顯著影響, 會改變雙殼貝類的免疫應(yīng)答作用, 這可能會增加貝類對疾病的易感性, 導(dǎo)致其更容易受到病原體的攻擊。到目前為止, 人們只對少數(shù)雙殼類動物進行了研究, 對CO2驅(qū)動的海洋酸化對海洋雙殼類免疫力的影響仍然知之甚少, 并且基本的分子機制仍然未知。

1.4 酸化對呼吸代謝的影響

海水pH的降低影響貝類的生理代謝過程(食物攝取, 吸收, 氧消耗和氨排泄)。酸化(pH 7.5和7.8)條件下, 溝紋蛤仔()的清除率、攝入率和呼吸速率顯著降低, 氨排泄率增加[30]。暴露于高度酸化(pH 7.70～7.84)的智利貽貝()清除率和吸收速率顯著降低[31], 死亡率增加, 健康指數(shù)(CI)隨pH的降低而下降, 其生理活動(如清除率, 耗氧率等)也有一定程度下降, 鈣化速率和碳酸酐酶活性的降低表明貽貝的碳匯能力受到抑制[32]。酸化(0.112 kPa)引發(fā)歐洲大扇貝()耐熱和有氧代謝范圍減少, 閉合機能受損并且對極端溫度的適應(yīng)性減弱[33]。生活在pH 5.36和7.29之間的熱液噴口貽貝()的殼厚度和每日生長增量約為生活在pH>7.8的貽貝的一半, 表明低pH對生理代謝和生長有阻礙作用[34]。櫛孔扇貝()在pH降至7.9時, 鈣化速率降低33%; 在pH 7.3鈣化速率幾乎為0, 呼吸率和耗氧率分別降低了14%和11%[35]。Wang等[36]發(fā)現(xiàn)低pH(pH 7.3和7.7)對厚殼貽貝(.)呼吸率和氨排泄率有顯著的負面影響, 但其清除率、食物吸收效率幾乎沒有受到影響。貝類對食物攝入量減少和排泄率增加將會導(dǎo)致整體凈生長能量減少, 最終將導(dǎo)致其生長速度減慢。與其他無脊椎動物比較, 貝類在形態(tài)上和生理上存在較大差異, 無論是在種間或種內(nèi), 代謝率都有顯著的不同, 隨著海洋酸化程度加深, 貝類的代謝機制可能發(fā)生變化, 這些可能影響到其在未來的生存和種群變化, 也可能影響到人類的健康。如Su等[37]研究發(fā)現(xiàn)海水酸化可通過影響體內(nèi)代謝, 改變可食用雙殼類體內(nèi)苯并芘(B[a]P)、呋喃西林(NFZ)、氯霉素(CAP) 3種污染物的積累。在pH為7.8和7.4時, 泥蚶對B[a]P的去除能力受到明顯的抑制, 而對NFZ和CAP的去除能力有所增強[37]。海水酸化能通過調(diào)節(jié)幾種細胞通路的生物利用度、生物積累和生物應(yīng)答, 影響貝類對Cd2+的敏感性, 加重Cd2+對貝類的危害作用, 如氧化脅迫和誘導(dǎo)血細胞凋亡[38-39]。

1.5 酸化對酸堿調(diào)節(jié)的影響

作為碳水化合物反應(yīng)的重要催化劑, 碳酸酐酶(CA)在脊椎動物的酸堿調(diào)節(jié)中起重要作用, 然而海洋無脊椎動物中CA的分類和調(diào)節(jié)功能, 特別是其對海洋酸化的響應(yīng)很大程度上仍然是未知的[40]。太平洋牡蠣()的CgCAII-1蛋白具有保守的CA催化結(jié)構(gòu)域, 與無脊椎動物細胞質(zhì)或線粒體α-CA具有高度的相似性, 可將CO2轉(zhuǎn)化為H+和HCO3–, 酸化下(pH 7.5)牡蠣肌肉、外套膜、肝胰腺、鰓和血細胞中的mRNA轉(zhuǎn)錄物顯著增加, CgCAII-1蛋白還可與膜相關(guān)蛋白相互作用, 這種基于細胞質(zhì)的CA生理調(diào)節(jié)機制有助于解釋海洋貝類對酸化的其他生理反應(yīng)[41]。紫貽貝()在酸化(pH 7.5)下血清pCO2水平和血淋巴碳酸氫鹽水平增加, 表明貽貝并不能很好地進行酸堿調(diào)節(jié), 使用碳酸氫鹽緩沖其血淋巴結(jié)的能力有限[42]。酸堿調(diào)節(jié)是酸化過程的一個重要影響過程, 在短期的酸化條件下, 貝類有一定的酸堿調(diào)節(jié)能力, 在比較不同海洋生物對于海水酸化的適應(yīng)性實驗中, 活躍的貝類對于海洋酸化相較其他群體表現(xiàn)出更強的酸堿調(diào)節(jié)能力[43], 但是超出耐受范圍, 海水酸化作為一種促氧化脅迫源, 會導(dǎo)致動物體內(nèi)酸堿平衡失調(diào)[38], 仍會導(dǎo)致酸堿平衡紊亂, 從而導(dǎo)致其他生理過程異常。

1.6 酸化對繁殖的影響

不同于體內(nèi)受精的生物, 大多數(shù)海洋貝類直接將配子排放到海水中, 并在海水中完成受精過程。海洋貝類的繁殖行為易受環(huán)境, 例如海洋酸化的影響。Zhao等[44]研究發(fā)現(xiàn)暴露于低pH 7.7的菲律賓蛤仔()親本繁殖的后代生長速度顯著增加, 表現(xiàn)出對酸化環(huán)境的適應(yīng)性馴化。然而, 暴露于pH 7.5條件下白櫻蛤()受精成功率減少11%, 孵化成功率下降87%[45], pH 7.8條件下悉尼巖牡蠣(.)受精率顯著降低[46]。太平洋牡蠣()精子活力、受精率及孵化成功率均受酸化(pH 7.4和7.8)負面影響[47], 兩種條件下精子個體之間游泳速度、精子活力沒有顯著性差異[48], 也有實驗證明酸化對馬氏珠母貝()受精行為并沒有顯著影響[49]。海洋酸化還會提高海洋貝類的多精受精率, 如酸化的海水會干擾泥蚶受精過程中與多精受精阻礙密切相關(guān)的卵膜去極化過程。研究證明貝類配子細胞內(nèi)的Ca2+濃度和信號轉(zhuǎn)導(dǎo)在受精過程中發(fā)揮著不可替代的作用[50], 海水酸化(pH 7.4和7.8)很可能會影響泥蚶卵細胞受精過程中Ca2+內(nèi)流和Ca2+信號調(diào)控, 從而導(dǎo)致泥蚶受精能力顯著下降[51]。以上研究表明, 未來300年預(yù)期的酸化程度對貝類的繁殖影響程度較大, 但對貝類不同種類的影響存在一定差異。

1.7 酸化對貝類行為學(xué)的影響

1.7.1 酸化對貝類幼體沉降行為的影響

大多數(shù)海洋無脊椎動物具有浮游的幼蟲階段, 在變態(tài)過程中會發(fā)生沉降附著, 從上層漂浮改為營底棲生活, 這種行為對種群動態(tài)和群落結(jié)構(gòu)有重要影響[52]。研究表明酸化(pH 6.5～7.5)會降低印度回水牡蠣()幼蟲沉降密度[53]以及影響潛居泥沙生活的砂海螂()掘洞行為[54], 對種群補充和擴散有負面影響。如果海洋酸化程度不斷增加, 幼體變態(tài)附著棲息環(huán)境的惡化可能會導(dǎo)致雙殼類等關(guān)鍵種群受到威脅。

1.7.2 酸化對貝類捕食行為的影響

似鮑羅螺()幼蟲攝食率隨著pH下降而下降, 并且當(dāng)pH下降至7.8時, 幼蟲食物多為硅藻和鞭毛藻, 而非藍細菌[55]。這項研究揭示了低pH條件對幼蟲攝食行為的重要影響, 海洋酸化可能從根本上影響似鮑羅螺幼蟲攝食選擇性。疣荔枝螺()在酸化96 Pa環(huán)境中會優(yōu)先捕食短齒蛤(), 獵物處理時間顯著減少[56]。在當(dāng)前環(huán)境pCO2下, 太平洋牡蠣(.)會降低自身的代謝速率以此調(diào)整對捕食者的響應(yīng), 但伴隨著pCO2升高到92 Pa, 貝類的能量需求也會隨著增加[57]。大理石芋螺()對駝背鳳凰螺()的捕食成功率在酸化99 Pa下相比對照組40 Pa下降了50%[58]。瓣膜運動對于調(diào)節(jié)鰓上的水流, 提供食物及促進呼吸至關(guān)重要。北極蛤()在pH降至6.2時, 絕大多數(shù)個體瓣膜運動速率增加[59]。在探究海洋酸化對海洋無脊椎動物行為獵物防御的影響的實驗中, 發(fā)現(xiàn)海洋酸化可以改變一些貝類種群的行為, 如改變捕食者和獵物的動態(tài), 而氨基丁酸A型受體(GABAA)干擾可能是支持貝類獵物在海洋酸化條件下行為反應(yīng)的重要機制[60]。以上結(jié)果均表明, 海洋無脊椎動物有適合于自己獨特的捕食策略, 在最適假設(shè)中, 要盡可能增加單位覓食時間內(nèi)的能量收入, 以使自己生存和繁殖的成功率達到最大, 但這種捕食行為已受到海洋酸化的負面影響, 大部分表現(xiàn)為對獵物的敏感性下降及其隨后的攝食率降低。

1.7.3 酸化對貝類反捕食的影響

由于被捕者進化出各種策略來避免被其他動物獵食, 所以在自然環(huán)境中捕食者和被捕食者處于一種互為消長平衡的狀態(tài), 但海洋酸化引發(fā)的諸多生理響應(yīng), 對機體內(nèi)能量代謝以及能量再分配等方面產(chǎn)生影響, 進而影響動物的反捕食行為。駝背鳳凰螺(.)有強壯的足, 可以通過快速向前跳躍來逃避威脅, 在升高的pCO2(97 Pa)下, 面對威脅時海螺跳躍個體數(shù)量減半, 并且跳躍潛伏期增加, 意味著其反捕食性能在酸化條件時下降[61]。似鮑羅螺()被海浪沖擊脫落后, 可以進行快速的自我復(fù)位, 降低被捕食風(fēng)險, 然而當(dāng)其暴露于升高pCO2(101 Pa)及其捕食者時, 自我復(fù)位時間大約是沒有捕食者存在時的2倍, 并且早期發(fā)育個體反捕食能力喪失[62]。黑鐘螺()在酸化pH 7.0時抵御海星捕食風(fēng)險的能力下降, 躲避時間降低[63]。酸化(pH 7.3和7.7)導(dǎo)致厚殼貽貝(.)足絲分泌數(shù)量以及足絲分泌相關(guān)蛋白表達降低, 閉殼肌強度減弱[64], 表明貽貝的防御能力受到了一定程度的負面影響。海水酸化環(huán)境(pH 7.7)中生活的厚殼貽貝和紫貽貝的個體群聚性降低, 其反捕食防御策略受到酸化脅迫的負面影響[65]。以上結(jié)果表明不斷增加的CO2可能會損害被捕食者逃逸行為, 改變捕食者與被捕食者之間的相互作用, 這種作用不僅體現(xiàn)在策略和生理狀態(tài)上, 甚至還會作用于其表型和生活史等方面。

2 酸化與其他因子的復(fù)合脅迫效應(yīng)

海洋環(huán)境因子很少單獨對海洋生物產(chǎn)生影響, 通常與其他因素共同作用, 特別是在人類活動和環(huán)境壓力高的沿海生境如河口和近岸水域中, 但當(dāng)前大部分研究聚焦單一因素的環(huán)境脅迫帶來的影響, 對復(fù)合環(huán)境脅迫研究的較少。環(huán)境因子的交互作用包括疊加效應(yīng)、拮抗效應(yīng)以及協(xié)同效應(yīng), 對生物產(chǎn)生的影響不盡相同。

2.1 海洋酸化與升溫對生物的復(fù)合效應(yīng)

二氧化碳排放導(dǎo)致全球平均氣溫和海洋酸化程度增加, 這兩個過程同時發(fā)生, 為了更好地了解它們對海洋物種的復(fù)合影響, 需要闡明多重環(huán)境脅迫的交互效應(yīng)。由于生理和生態(tài)特征的差異, 海洋生物對海洋變暖和酸化的響應(yīng)存在很大差異[66-67], 許多具有碳酸鈣結(jié)構(gòu)的海洋生物對海洋酸化十分敏感, 這將損害它們產(chǎn)生鈣化骨骼的能力。但某些鈣化可以通過利用酸堿補償[68], 遷移、代謝[69-70]和能量再分配[71]來緩沖酸化帶來的負面影響。

智利貽貝(.)的鈣沉積凈速率和總重量不受溫度顯著影響, 但是受pH水平的負面影響, 溫度和CO2雙重脅迫作用僅影響殼的溶解, 對于鈣化無顯著影響[18]。紫貽貝(.)和北極蛤耐受海水溫度和pCO2(31～168 Pa)范圍較廣, 在脅迫作用下表現(xiàn)為脂褐素升高, 殼生長和斷裂力下降[71]。酸化(pH 7.4和7.7)和升高的溫度下雞簾蛤()硫代巴比妥酸反應(yīng)物和過氧化氫酶顯著降低, 超氧化物歧化酶顯著增加; 地中海紫貽貝()抗氧化酶活性增強, 對總血細胞計數(shù)、中性紅攝取、血淋巴溶菌酶活性和總蛋白水平等大部分免疫參數(shù)都有顯著抑制作用[72]。長期暴露于升高的CO2(81 Pa)和高溫下的美洲牡蠣(.)和硬殼蛤(), 其細胞氧化還原狀態(tài)被改變[73]。鱗硨磲()幼體存活率隨著pCO2(63和103 Pa)和海水溫度的增加而降低, 并且在最高兩組脅迫因子作用下存活率小于20%, 呈現(xiàn)出協(xié)同抑制作用[74]。海洋酸化和變暖對血細胞的免疫參數(shù)和鈣穩(wěn)態(tài)具有潛在影響。Li等發(fā)現(xiàn)酸化(pH 7.5和7.8)和變暖降低馬氏珠母貝()血淋巴的pH值, 增加了總血細胞計數(shù), 總蛋白質(zhì)含量和大透明細胞和粒細胞的百分比, 同時降低了中性紅吸收能力[75]。

2.2 海洋酸化與缺氧對生物的復(fù)合效應(yīng)

人類活動向水域環(huán)境輸入過量營養(yǎng)物質(zhì), 導(dǎo)致部分河口海岸水域富營養(yǎng)化, 常同時出現(xiàn)酸化和缺氧現(xiàn)象。作為全球氣候變化中的典型現(xiàn)象, 酸化和缺氧在全球海域范圍內(nèi)的發(fā)生范圍和頻率不斷增長。研究表明, 在酸化(pH 7.8)和缺氧共脅迫作用下, 美洲牡蠣(.)的生長速率降低[76], 呼吸功能受到抑制[77], 厚殼貽貝()的清除率、吸收效率、呼吸率、排泄率、氧氮比(O: N)和生長凈能降低[78],太平洋牡蠣()沉降前后的生長受到抑制[79]。將紫貽貝()暴露在2個溶解氧水平(6 mg/L和2 mg/L)下的3個pH水平(8.1、7.7、7.3)中, 并在14 d的暴露期間測量其清除率、吸收效率、呼吸率、生長范圍和O: N比值。所有參數(shù)在低pH、低氧條件下均顯著降低, 排泄率顯著升高。低pH和低氧對所有參數(shù)的加性效應(yīng)都很明顯, 低pH比低氧的加性效應(yīng)更強?？偟膩碚f, 缺氧會加劇酸化對貽貝生理能量的影響[80]。天然條件下, 有些海灣可能會產(chǎn)生晝夜循環(huán)性的pH和溶氧變化。有關(guān)晝夜循環(huán)性酸化和缺氧對貝類的生物學(xué)影響鮮有報道, 目前僅有晝夜循環(huán)性缺氧和酸化對加州貽貝()和地中海紫貽貝()以及厚殼貽貝()生理和生長發(fā)育的影響[81-82]。關(guān)于循環(huán)性缺氧和酸化對貝類的早期發(fā)育、能量代謝、血淋巴免疫和蛋白質(zhì)表達影響的機制尚不清楚。

2.3 海洋酸化與重金屬對生物的復(fù)合效應(yīng)

地殼巖石風(fēng)化、陸地水土流失以及工業(yè)污水的排放, 使得重金屬亦成為海洋環(huán)境中常見的污染物之一。Nardi等發(fā)現(xiàn)酸化pH 7.4和鎘相互作用使地中海紫貽貝()血細胞中DNA發(fā)生永久性損傷, 并證實了溫度和酸化的協(xié)同效應(yīng)增加了鎘的毒理學(xué)作用[83]。酸化(pH 7.6和7.8)的海水能夠增加Cd2+在貝類鰓和消化腺中的富集, 海水酸化和Cd2+在誘導(dǎo)貝類氧化應(yīng)激、組織病理損傷和細胞凋亡等方面具有協(xié)同作用[84]。酸化(81和203 Pa)和鎘脅迫抑制硬殼蛤()和美洲牡蠣(.)血細胞中的免疫相關(guān)功能, 并且這些效應(yīng)在升高的pCO2下加劇, 導(dǎo)致細胞吞噬活性和黏附能力的降低, 凝集素和熱休克蛋白(HSP70)的mRNA在血細胞中表達和溶血酶在血細胞和血淋巴中的活性降低[85]。然而, 酸化(81和203 Pa)和銅脅迫下導(dǎo)致上述兩種貝類循環(huán)血細胞數(shù)量增加, 吞噬作用和血細胞黏附能力更高, 血細胞的代謝活性降低[86]。在低pH 7.3和砷暴露條件下觀察到葡萄牙牡蠣()和太平洋牡蠣()谷胱甘肽S-轉(zhuǎn)移酶活性降低, 其抗氧化、免疫防御和生物礦化功能受到損害[87]。

2.4 海洋酸化與納米材料對生物的復(fù)合效應(yīng)

隨著納米材料的進一步廣泛利用, 由此產(chǎn)生的污染也不容忽視, 因此有不少學(xué)者研究了海水酸化和納米顆粒的復(fù)合脅迫作用。Wu等[88]采用流式細胞術(shù)對暴露在納米氧化鋅(ZnO)和酸化(pH 7.3)共同脅迫下的厚殼貽貝()的血淋巴細胞參數(shù)進行測量, 發(fā)現(xiàn)這兩種脅迫因子存在交互作用, 對吞噬性能、酯酶和溶酶體含量都有負面影響。隨著納米ZnO濃度的增加, 厚殼貽貝的呼吸速率(RR)、吸收效率(AE)、清除率(CR)、氧氮比(O: N)和生長凈能(SFG)均顯著降低, 而排泄率(ER)顯著增加。低pH(pH 7.4)顯著降低了貽貝的CR、RR、SFG和O: N值, 在高納米ZnO濃度條件下, ER的增加更為顯著, 因此海水酸化和納米ZnO交互作用影響貽貝的生態(tài)生理反應(yīng), 當(dāng)二者同時出現(xiàn)時, 影響更為嚴(yán)重[89]。當(dāng)厚殼貽貝同時暴露于海水酸化(pH 7.3)和納米二氧化鈦(TiO2)環(huán)境中時, 標(biāo)準(zhǔn)代謝率、需氧代謝范圍、特殊動力效應(yīng)(SDA)斜率和SDA顯著降低, 而峰值代謝率、到峰值的時間和SDA持續(xù)時間顯著增加, 納米TiO2和pH協(xié)同作用會對貽貝的攝食代謝產(chǎn)生不利影響[90]。在海水酸化(pH 7.3)作用下, 二氧化鈦納米顆粒誘導(dǎo)的氧化應(yīng)激作用也在厚殼貽貝中增強[91]。對于一些生理生化指標(biāo)如超氧化物歧化酶、過氧化氫酶、谷胱甘肽過氧化物、酸性磷酸酶和堿性磷酸酶等雖然沒有發(fā)現(xiàn)酸化和納米顆粒的顯著交互作用, 但在厚殼貽貝暴露于低pH或高濃度納米顆粒時, 上述指標(biāo)還是有所增加, 表明酸化或納米顆粒誘導(dǎo)了氧化應(yīng)激[92]。

海水pH值、溫度、氧含量和大多重金屬離子都是影響海洋生物生存的重要環(huán)境因子, 對海洋生物的生長繁殖、生理等方面均具重要影響, 繼而對海洋生物多樣性產(chǎn)生深遠影響。在未來對貝類的研究中, 需要進一步考慮到不同貝類物種對多種環(huán)境脅迫的響應(yīng)的種間差異和種內(nèi)變異性。

3 展望

目前對海洋酸化生理生態(tài)效應(yīng)的認識主要集中在室內(nèi)模擬酸化條件實驗, 天然環(huán)境下的圍隔實驗[93-94]以及對自然環(huán)境高CO2水體的調(diào)查, 如存在火山口CO2出口的區(qū)域和受近岸上升流影響的區(qū)域[95]是具有重要現(xiàn)實環(huán)境意義的研究方向。當(dāng)前, 關(guān)于海洋生物對酸化的生理生態(tài)響應(yīng)過程和機理我們還認識不足, 對于酸化條件下不同物種之間的相互作用以及整個海洋生態(tài)系統(tǒng)對酸化的響應(yīng)還知之甚少。未來, 關(guān)于海洋酸化生理生態(tài)效應(yīng)研究應(yīng)重點關(guān)注: (1) 海洋底棲無脊椎動物, 都具有不同形態(tài)和特征的生命階段, 在不同生命周期對酸化表現(xiàn)出不同的響應(yīng)機制, 但現(xiàn)有研究大多數(shù)集中于早期生命階段, 在整個生活史階段觀察其對酸化的響應(yīng)更能反映出該物種對酸化的適應(yīng)性; (2) 驅(qū)動海洋生態(tài)系統(tǒng)變化的多元環(huán)境因子產(chǎn)生的交互作用可能更加復(fù)雜, 鑒定多元環(huán)境脅迫對生物的復(fù)合影響是一個巨大的挑戰(zhàn), 傳統(tǒng)的生態(tài)生理方法大多研究單一的因子對物種的影響難以反映真實狀況, 現(xiàn)在需模擬現(xiàn)實環(huán)境對多個壓力源進行從分子生理水平到機體有害結(jié)果的系統(tǒng)調(diào)查。

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Advances in studies on the physiological and ecological effects of ocean acidification on shellfish

WANG Ting1, 2, ZHENG Jia-hui1, 2, HU Meng-hong1, 2, XU Xu-dan3, WANG You-ji1, 2

(1. International Research Center for Marine Biosciences, Shanghai Ocean University, Ministry of Science and Technology, Shanghai 201306, China; 2. Key Laboratory of Exploration and Utilization of Aquatic Genetic Resources, Ministry of Education, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China; 3. Key Laboratory of Marine Ecosystem Dynamics, Ministry of Natural Resources, Hangzhou 310012, China)

Since the industrial revolution, greenhouse gases have been released in increasing quantities, a quarter of which has dissolved into the sea, reducing the pH and calcium carbonate saturation of seawater. This phenomenon is called ocean acidification. Ocean acidification and the accompanying changes in the seawater carbonate system have a profound impact on marine life. As a typical biological group in the marine ecosystem, mollusks possess a certain capacity for acid-base regulation. However, as calcified organisms, these animals may be easily affected by seawater acidification. Based on the existing investigations of ecophysiological responses in mollusks, we have found that ocean acidification almost affects the entire life history and most physiological processes of mollusks, which especially show high sensitivity to acidification in the early life stage. In this review, we summarize and discuss the present research progress on ecophysiological responses to ocean acidification in mollusks, providing a theoretical reference for future studieson the responding mechanisms of mollusks to ocean acidification.

mollusks; pH; acidification; ecophysiology

Jul. 11, 2020

S917

A

1000-3096(2022)1-0192-11

10.11759/hykx20200711002

2020-07-11;

2020-10-31

國家自然科學(xué)基金(31872587), 自然資源部第二海洋研究所基本科研業(yè)務(wù)費專項(JG1718)

[Natural Science Foundation of China, No. 31872587; Fundamental Research Funds for the Second Institute of Oceanography, Ministry of Natural Resources, No. JG1718]

王婷(1996—), 女, 河南南陽人, 碩士, 從事貝類生理生態(tài)研究, 電話: 15021868025, E-mail: twang529@gmail.com; 王有基(1981—),通信作者, 教授, E-mail: yj_wang@shou.edu.cn

(本文編輯: 楊 悅)