猛禽后肢遠(yuǎn)端骨骼形態(tài)研究?

王雪彬 張子慧

(首都師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，北京 100048)

0 引 言

猛禽包括隼形目(Falconiformes)、鷹形目(Accipitriformes)和鸮形目(Strigiformes)3個(gè)類群，其喙與爪銳利鉤曲.猛禽為肉食性鳥類，多以中小型哺乳動物、小型鳥類、昆蟲、魚類以及動物尸體等為食，是眾多鳥類和小型動物的天敵.不同猛禽對食物有不同偏好，例如:金雕(Aquila chrysaetos)等大型猛禽，主要捕食兔子、狐貍等中大型哺乳動物；松雀鷹(Accipiter virgatus)等中小型猛禽，主要捕捉雀形目小鳥；各種禿鷲(Aegypius)和兀鷲(Gyps)以各種動物的尸體為食；紅腳隼(Falco amurensis)等小型隼類，主要以大型昆蟲為食[1]；鸮形目鳥類主要以嚙齒類等小型哺乳動物為食.不同猛禽在捕食方式和殺死獵物的行為方面存在很大差異.鷹和隼類隨體型的變化可以捕獵不同體型與類型的對象，水平方向攻擊抓獲獵物.捕獲獵物后，隼類用喙擰斷獵物頸椎，破壞脊髓致其死亡；鷹類則通過趾爪的強(qiáng)力抓握控制獵物防止逃脫，以足趾部的持續(xù)擠壓導(dǎo)致獵物窒息，或者以利爪刺透獵物重要器官致其死亡[2].鸮形目鳥類從垂直方向伏擊地面活動的獵物，通過腿和趾爪共同制服獵物[3].

大部分鳥類的捕食器官是喙，較少涉及后肢；猛禽則更加依賴跗跖骨、趾骨和爪的力量來抓捕、固定、攜帶和殺死獵物[2，4-6].因體型大小、形態(tài)及食性分化明顯，食性偏好與捕食方式、方法各不相同，猛禽是研究形態(tài)-生態(tài)關(guān)系的理想類群.猛禽位于食物鏈的頂部，數(shù)量較少，多種猛禽正面臨著滅絕的危險(xiǎn).由于猛禽的種群數(shù)量有限，世界各國對猛禽的保護(hù)級別都較高.我國將隼形目、鷹形目和鸮形目中的所有物種全部列為國家級保護(hù)野生動物.因材料獲取難度較大，目前國內(nèi)對猛禽后肢形態(tài)學(xué)方面的研究較少.本文測量了66只猛禽，并按照類群和食性分組分別進(jìn)行分析，以探究猛禽的后肢遠(yuǎn)端骨骼形態(tài)學(xué)差異及其與食性之間的聯(lián)系.

1 實(shí)驗(yàn)材料及方法

1.1 實(shí)驗(yàn)材料

本研究以3目、21種共66只猛禽的冷凍標(biāo)本為研究對象，全部來自北京猛禽救助中心，死亡原因均為搶救無效或因傷情過重進(jìn)行安樂死.將樣本按照不同分類方法分為2組:第1組按類群分類，即隼科、鷹科和鴟鸮科，詳細(xì)信息如表1所示.第2組按食性分類，猛禽的食性大致可以分成7類，即食蟲、食魚、食腐、食爬蟲、食鳥、食哺乳動物和雜食性[7].本研究涉及的21種猛禽的主要食性分為4類:食哺乳動物、食蟲、食鳥和食腐，詳細(xì)信息如表2所示.

表1 樣本按類群分類信息統(tǒng)計(jì)

表2 樣本按食性信息分類

1.2 實(shí)驗(yàn)方法

利用電子數(shù)顯游標(biāo)卡尺對每只標(biāo)本進(jìn)行線性測量.在不去除皮膚和肌肉組織的前提下，測量了跗跖骨長度、跗跖骨最細(xì)部位的寬度(內(nèi)外徑)和深度(前后徑).在腳趾完全伸展的前提下，測量第1～4趾的長度(第1趾骨近端至末端趾骨遠(yuǎn)端的直線距離)，第1～4爪的長度(爪尖端到爪角質(zhì)終點(diǎn)之間的直線距離)，第1～4爪基部的寬度和深度(圖1).在此基礎(chǔ)上計(jì)算了跗跖骨和爪的粗壯性[5]，以寬度與深度乘積表示；以及爪趾比，即爪長與趾長比.

為了方便種間比較，以上所得原始數(shù)據(jù)(跗跖骨長、趾長、爪長、爪趾比、跗跖骨粗壯性和爪粗壯性)均以體長進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化，例如:跗跖骨長的標(biāo)準(zhǔn)化數(shù)據(jù)為跗跖骨長與體長之比值.

圖1 猛禽爪趾測量說明

1.3 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

采用SPSS19.0軟件分別對2組猛禽的趾長、爪長、爪趾比和爪粗壯性進(jìn)行判別函數(shù)分析.因?yàn)閮H趾長的數(shù)據(jù)符合正態(tài)分布(Sig=0.32)，爪長、爪趾比和爪粗壯性的數(shù)據(jù)均不符合(Sig=0.00)，所以采用Fisher判別法.在進(jìn)行判別分析時(shí)，會產(chǎn)生多個(gè)典型判別函數(shù)，通常前1或2個(gè)的典型判別函數(shù)占有較高比例.判別函數(shù)分析能夠幫助區(qū)分2個(gè)及以上的種群，從而可研究各類群間以及不同食性間的形態(tài)特點(diǎn)與差異.

2 實(shí)驗(yàn)結(jié)果

2.1 跗跖骨長度及粗壯性

不同猛禽跗跖骨相對長度結(jié)果如圖2(a)所示.可知不同種類之間猛禽跗跖骨長度差異較大，雀鷹、白尾鷂和日本松雀鷹相對最長，最短的是黑耳鳶，游隼和長耳鸮也比較短.

不同猛禽跗跖骨粗壯性不同，如圖2(b)，其中最小的是燕隼、紅腳隼和紅角鸮，說明這3種猛禽的跗跖骨相對細(xì)弱.在跗跖骨長度上不占優(yōu)勢的禿鷲、草原雕、雕鸮和金雕的跗跖骨最為粗壯，禿鷲的數(shù)值最大；而跗跖骨最長的雀鷹、白尾鷂和日本松雀鷹的跗跖骨粗壯性則較小.結(jié)果顯示:隨著體型大小的變化，鷹和鴟鸮科跗跖骨粗壯性呈現(xiàn)近似的規(guī)律，即體型越大，跗跖骨則越粗壯.

2.2 判別函數(shù)分析結(jié)果

將所有樣本按類群和食性分別進(jìn)行判別函數(shù)分析，詳細(xì)結(jié)果列于表3.顯示了在2種不同分組時(shí)，第1～4趾每個(gè)變量對判別函數(shù)1和2影響的大小.

圖2 不同猛禽跗跖骨性能比較(a)長度；(b)粗壯性

表3 樣本不同分類判別函數(shù)分析結(jié)果

2.2.1 趾長

將不同猛禽按照類群和食性分別繪制趾長的判別散點(diǎn)圖(圖3)，其中函數(shù)1和2所解釋的參量百分比在按類群與食性分類中分別是93.9%、6.1%與66.4%、24.4%.鴟鸮科在函數(shù)1的正向載荷最大，說明其第2趾最長，第1趾比較短.鷹科在負(fù)向載荷上數(shù)值較高，與鴟鸮科完全相反，所以鷹科擁有較長的第1趾和較短的第2趾.隼科居中，其第2趾僅比第1趾稍長，不如鴟鸮科明顯.按食性分類時(shí)，函數(shù)1表明食哺乳動物組和食鳥組分別擁有相對較長的第2和3趾.食腐的猛禽在函數(shù)2上明顯區(qū)別于其他食性的猛禽，其第3趾是4類食性中最長的.按類群和按食性分類的判別正確率分別為95.2%和76.2%.可知按類群分類的區(qū)分度比較明顯.按食性分類中食哺乳動物組有24.0%錯(cuò)判為食昆蟲，4.0%錯(cuò)判為食鳥；食昆蟲組18.2%錯(cuò)判為食哺乳動物；食鳥組21.4%錯(cuò)判為食哺乳動物，7.2%錯(cuò)判為食昆蟲.

圖3 猛禽趾長判別散點(diǎn)(a)按類群分類；(b)按食性分類

2.2.2 爪長

猛禽爪長按照類群和食性判別散點(diǎn)如圖4所示.其中函數(shù)1和2所解釋的參量百分比在按類群與食性分類中分別是 80.8%、19.2%與 62.3%、37.6%.按類群分類結(jié)果可知，鴟鸮科的第2爪較長，第1爪較短；而鷹科第1、2爪較長，隼科第1爪也相對較長.按食性分類的結(jié)果中，各食性也有部分重合，大部分食昆蟲的猛禽以及禿鷲擁有較長的第2爪，大部分食哺乳動物的猛禽擁有較長的第1爪.按類群和按食性分類的判別正確率分別為100%和 79.4%.按食性分類中食哺乳動物組12.0%錯(cuò)判為食昆蟲，16.0%錯(cuò)判為食鳥；食昆蟲組13.6%錯(cuò)判為食哺乳動物；食鳥組14.3%錯(cuò)判為食哺乳動物；食腐組50%錯(cuò)判為食昆蟲.

圖4 猛禽爪長判別散點(diǎn)(a)按類群分類；(b)按食性分類

2.2.3 爪粗壯性

不同猛禽按照類群和食性的判別分析結(jié)果如圖5所示.函數(shù)1主要解釋了第2、4爪的粗壯程度，可知鴟鸮科在正向載荷上擁有最高值，故其第2爪最粗壯，而鷹科的第4爪相對最粗壯；函數(shù)2主要解釋了第1、3爪的粗壯程度，其中隼科的第1爪相對最粗壯.按食性分類的結(jié)果中，可知食腐的猛禽與其他3類明顯不同，表明其擁有最粗壯的第3爪；食哺乳動物、食昆蟲和食鳥這3類猛禽重疊度很高，以第4爪較粗壯為共同特征.按食性分類的整體判別正確率為74.6%，其中食哺乳動物組中28.0%錯(cuò)判為食昆蟲；食鳥組21.4%錯(cuò)判為食哺乳動物，42.9%錯(cuò)判為食昆蟲.

圖5 猛禽爪粗壯性判別散點(diǎn)(a)按類群分類；(b)按食性分類

2.2.4 爪趾比

將不同猛禽按照類群和食性分別繪制爪趾比的判別散點(diǎn)圖(圖6).其中函數(shù)1和2所解釋的參量百分比在按類群與食性分類中分別是87.2%、12.8%與60.0%、38.8%.按類群分類中函數(shù)1所解釋的參量百分比是87.2%，主要解釋了第2和4趾的爪趾比.鷹科第2趾的爪趾比是最高的，而在正向載荷上，鴟鸮科取得最高值，故鴟鸮科第4趾的爪趾比是這3個(gè)類群中最高的；函數(shù)2表明，絕大多數(shù)隼科種類第1趾的爪趾比相對較高.按類群分類判別正確率為90.5%.按食性分組中食昆蟲組和食鳥組在函數(shù)1上區(qū)分明顯，前者的第1趾的爪趾比較高，后者第2趾爪趾比較高，判別正確率為82.5%，食哺乳動物組中8.0%錯(cuò)判為食昆蟲；食昆蟲組中18.2%錯(cuò)判為食哺乳動物；食鳥組中35.7%錯(cuò)判為食哺乳動物.

圖6 猛禽爪趾比判別散點(diǎn)(a)按類群分類；(b)按食性分類

3 討 論

猛禽跗跖骨在支撐、運(yùn)動和捕獲獵物方面發(fā)揮著重要作用[6].本研究中，白尾鷂的跗跖骨最長且相對較細(xì)，這與鷂類偏愛在沼澤和草地捕獵有關(guān)[8]，較長的跗跖骨有利于開闊地面上的視野，從而發(fā)現(xiàn)和捕捉更大范圍內(nèi)的獵物，而且適于快速運(yùn)動[6]；白尾鷂主要以大型昆蟲和嚙齒目(Rodentia)動物為食，因此也無需特別粗壯的跗跖骨.草原雕、金雕和雕鸮等大型猛禽的跗跖骨相對粗壯，這與其獵物體型相對較大有關(guān)[1]，粗壯的跗跖骨有利于控制、制服和殺死獵物；而且鷹科和鴟鸮科的捕獵方式通常藉由腳趾收縮固定獵物，以腿部的垂直壓力以及足趾的持續(xù)擠壓使獵物窒息而亡，有時(shí)尖利的腳爪也會刺透獵物重要臟器，致其死亡[2，9].

鳥爪在抓握中具有重要作用，爪的彎曲度和大小與食物類型和捕食行為有關(guān)[4-5].鷹和隼科均為不等趾型，第2、3、4趾向前，其中第2趾與第1趾形成組合、是抓握獵物的主要力量[5].研究顯示，鷹科第1趾以及第1、2爪均相對較長，隼科則第1爪長且粗壯.隼科在捕獲獵物后多以喙部力量咬住獵物頸部使其窒息而死，在一定程度上分擔(dān)了爪的壓力；而鷹科在固定和殺死獵物時(shí)幾乎全部依靠足趾的力量[4].所以較隼科而言，鷹科的第1趾相對最長，而且第1、2爪相對發(fā)達(dá).爪趾比較高的腳趾，能更好的捕捉、固定和殺死獵物.鷹科較高的爪趾比見于第2趾，隼科則是第1趾.說明鷹科捕食過程中第2趾的作用更突出，而隼科第1趾相對更重要.

鴟鸮科是夜行性猛禽，足為轉(zhuǎn)趾型，第4趾可向后旋轉(zhuǎn)，形成對趾型，其第1、2趾及第3、4趾可分別形成2組抓握組合，使其足部能產(chǎn)生比晝行性猛禽更大的抓握能力，故而鴟鸮科在抓握獵物時(shí)可能會較多依賴第3、4趾[10].本研究結(jié)果表明，鸮形目鳥類第2趾相對更長，第2爪不僅長而且爪基粗壯，第4趾的爪趾比高.由此推測，其捕食時(shí)第2、4趾可能發(fā)揮了較大的作用.同為轉(zhuǎn)趾型的鶚科(Pandionidae)種類與鸮形目鳥類一樣具有發(fā)達(dá)的第4爪[4]，由此可見第4趾在轉(zhuǎn)趾型猛禽捕食中的重要性.足部2對抓握組合產(chǎn)生的力量可以有效防止獵物在黑暗中逃脫，提高鸮形目鳥類捕食成功率[10].

判別函數(shù)分析表明，按類群分類的結(jié)果區(qū)分度較好，判別的正確率較高.按食性分組的結(jié)果中，食腐猛禽與其他食性的區(qū)分度較高，表現(xiàn)為跗跖骨強(qiáng)壯，第3趾最長，第3爪基部最粗壯，與俞曙林和莊宏偉[11]的研究結(jié)果相一致.腐食性猛禽(本研究中以禿鷲為代表)以動物尸體為食，無需殺死獵物，主要通過長而粗壯的喙撕取皮肉，后肢則為撕食行為提供穩(wěn)固支撐[12]，表明第3趾是支撐力量的主要來源.因材料獲取受限，本研究中食腐猛禽樣本只有1種禿鷲(2只)，與其他食性的區(qū)分度較高，可能會受樣本量少的影響.另外幾組食性的重疊度相對較大，分析可能與以下因素有關(guān):首先猛禽并非單一食性，雖然不同猛禽有不同的食性偏好，但在主要獵物缺乏的情況下，仍會選擇其他獵物；其次，猛禽在頭骨形態(tài)，爪的彎曲度，及足趾屈肌發(fā)達(dá)程度等方面的特征也與食性及捕食方式密切相關(guān)[7，10，12].按類群分類結(jié)果區(qū)分度比較明顯，說明猛禽的足趾結(jié)構(gòu)可能受系統(tǒng)發(fā)育影響更大，而不是食性和捕食方式.

4 結(jié)束語

動物的形態(tài)結(jié)構(gòu)與功能、生活環(huán)境和習(xí)性相適應(yīng)，同時(shí)受系統(tǒng)發(fā)育的影響.本文按類群和食性對隼形目、鷹形目和鸮形目共21種、66只猛禽的跗跖骨、趾骨和爪進(jìn)行線性測量，分類開展判別函數(shù)分析，因材料種類與樣本量所限，本研究表明猛禽后肢遠(yuǎn)端骨骼的形態(tài)可能受系統(tǒng)發(fā)育影響較大，并與食性和捕食行為差異有關(guān).為了闡明形態(tài)和功能之間的關(guān)系，未來還需要結(jié)合生物力學(xué)方面進(jìn)行更廣泛、深入的綜合研究.