運動訓練對運動員大腦功能可塑性變化的影響——基于fMRI研究的ALE分析

婁虎,劉 萍

運動訓練對運動員大腦功能可塑性變化的影響——基于fMRI研究的ALE分析

婁虎*,劉 萍

（南通大學 體育科學學院，江蘇 南通 226000）

目的:闡明運動訓練是否能夠影響大腦功能可塑性變化，以及不同任務態(tài)下運動員如何誘發(fā)大腦皮層功能重組。方法:選取18項研究中的任務態(tài)下362名被試的功能磁共振成像(functional magnetic resonance imaging， fMRI)數(shù)據(jù)，采用激活似然估計法(activation likelihood estimation， ALE)計算體素被激活的分布情況。結果:運動員組在任務狀態(tài)下的腦活動產(chǎn)生4個達到顯著水平的激活簇;對照組在任務狀態(tài)下的腦活動產(chǎn)生5個達到顯著水平的激活簇;運動員組與對照組相比，運動員組顯著激活左側上頂葉和下頂葉、右側額下回和額中回，對照組顯著激活輔助運動區(qū);在預判任務中，運動員有更廣泛的腦區(qū)激活，而在執(zhí)行任務中，對照組有更廣泛的腦區(qū)激活。結論:長期的運動訓練使得運動員的大腦出現(xiàn)功能可塑性變化，表現(xiàn)為減少了在動作執(zhí)行時與動作控制有關的腦區(qū)活動，增加了在預判時與認知理解有關的腦區(qū)活動。

腦功能可塑性；專家-新手范式；功能核磁共振；動作執(zhí)行；動作預判

大腦可塑性是指人類大腦具有的根據(jù)環(huán)境、行為、習慣等的變化而改變其結構和功能的能力，是心理和行為適應性變化的生理基礎(陳愛國等, 2015; Pascual-Leone et al., 2005）。由于反復練習，大腦中樞神經(jīng)系統(tǒng)的細胞、分子、突觸等生理結構和功能會發(fā)生實質(zhì)性變化，練習能夠導致與任務相關的大腦區(qū)域激活增加或減少或出現(xiàn)不同激活組合，即大腦活動的功能重組(Kelly et al., 2005, Zatorre et al., 2012）。大腦可塑性已經(jīng)成為當前的研究熱點之一，探索運動訓練對運動員大腦的影響，是其中重要的研究內(nèi)容（Chang, 2014）。

運動訓練可以改變?nèi)蝿障嚓P腦區(qū)的活動，已被廣泛認可。任占兵等（2019）對近20年的運動員大腦可塑性研究進行了歸納和總結，認為運動技能專家腦可塑性變化可能是對特定運動技能進行長期深入學習訓練的結果，不同類型運動技能專家共同激活的腦區(qū)主要表現(xiàn)在感覺運動系統(tǒng)、注意系統(tǒng)、邊緣和皮質(zhì)下系統(tǒng)等。但該研究未對納入文獻的腦成像數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計計算和跨文獻的假設檢驗，尚無法得知大腦激活的一致性情況。因此，還有對這一主題進行探討的必要。

Yang（2015）采用系統(tǒng)綜述范式對運動專家大腦可塑性變化進行元分析，對26項研究的fMRI圖像數(shù)據(jù)進行量化計算，結果顯示，專家比新手在左側下頂葉、額下回、中央前回有更強的激活，像素簇體積分別為228 mm3、320 mm3和256 mm3，而新手在右側運動區(qū)和基底核有更強的激活。但是，正如Yang在研究局限中所述，該文納入的專家不僅包括運動員，還包括鋼琴家、鼓手和舞蹈家等，而鋼琴家、鼓手和舞蹈家的任務性質(zhì)以及執(zhí)行任務時的腦區(qū)激活與運動員有明顯差異，因此，他也建議未來對運動員的腦可塑性進行獨立的研究。此外，他的研究只包含英文文獻，忽略了我國中文期刊文獻的數(shù)據(jù)。

長期的運動訓練使得運動員與對照組在任務態(tài)下出現(xiàn)不同的腦區(qū)激活模式。有可能導致大腦活動區(qū)域的擴展和激活程度的增加，如初級和次級運動皮層、后頂葉等（Baeck et al., 2012），也可能減少與認知控制和注意控制相關的大腦區(qū)域，如前額葉、輔助運動區(qū)等（張?zhí)m蘭等, 2017），這些激活的減少也許可以表明與任務相關的具體神經(jīng)環(huán)路的更有效使用（Garavan et al., 2015）。因此，由運動訓練誘發(fā)的大腦功能重組反映出新的激活特征，但激活的模式尚不清晰。運動員任務態(tài)功能性磁共振成像(functiona I magnetic resonance imaging，fMRI)研究主要包括兩種實驗任務范式：一是動作預判，如Abreu等（2012）的籃球投籃預判研究和Balser等（2014）的網(wǎng)球方向預判研究等；二是動作執(zhí)行，如Milton等（2007）對高爾夫揮桿和Kim等（2011）對射箭的研究。動作預判的已有研究表明，運動員在多年訓練后相關大腦區(qū)域會對熟知的動作表現(xiàn)出提前的激活。并且運動員在執(zhí)行相關的動作時，表現(xiàn)出動作的穩(wěn)定性、準確性和經(jīng)濟性等特點，自動化執(zhí)行的動作會占用較少的認知資源，運動員激活的腦區(qū)更有針對性和經(jīng)濟性，但具體的激活模式還不清晰。

已有的綜述性文獻存在缺少量化計算、納入計算的數(shù)據(jù)不是單獨來自運動員被試等問題。因此，本研究以前人綜述和實證文獻為基礎，進一步采用系統(tǒng)綜述的思路，對運動員的fMRI數(shù)據(jù)進行分析。

1 研究方法

1.1 fMRI數(shù)據(jù)獲得方法

分別在Web of Science、PubMed、PsycINFO和中國知網(wǎng)等數(shù)據(jù)庫檢索平臺，檢索自2000年1月1日—2019年5月31日發(fā)表的運動員和對照組在任務狀態(tài)下大腦激活異同的研究。檢索的關鍵詞分為兩種類別：1）神經(jīng)成像相關詞匯，包括“fMRI”“functional magnetic resonance imaging”“neuroimaging”“brain”“cortical”“neural”“功能磁共振成像”“腦功能成像”“腦”“神經(jīng)”；2）運動領域相關詞匯，包括“sport expertise”“motor expertise”“skill expertise”“athlete”“expert”“player”“運動員”“運動”“技能”“動作”。此外，對近5年此主題的綜述性研究的參考文獻進行逐一分析，以補充文獻(圖1）。

圖1　文獻選擇流程圖

Figure 1.Flowchart of the Literature Selection

根據(jù)研究目標和同類研究所采用的方法，納入和排除文獻的標準如下。

研究對象：研究對象為運動員，運動項目、性別和水平不限，排除非運動員的研究，如普通人、鋼琴家、舞蹈家。只納入同時包含運動員和對照組的研究，或者包含運動員與對照組大腦激活區(qū)域對比的研究，排除了只有運動員或者只有對照組數(shù)據(jù)的研究。另外，排除了綜述、元分析和個案研究。

研究技術：為了分析大腦激活情況，選擇fMRI、PET和SPECT等成像技術的研究，進一步，為了確保計算中所有原始數(shù)據(jù)具有近似的空間分辨率，最終只納入fMRI的數(shù)據(jù)，排除了采用PET、TMS、MEG和EEG的數(shù)據(jù)。

研究任務：選擇具有明確動作任務的研究。包括動作預判（如預判網(wǎng)球落點）、動作執(zhí)行（如排球攔網(wǎng))和運動專項無關任務(如圖形判斷)。

研究結果：納入激活點在Talairach空間和MNI空間中使用3D標準坐標對全腦數(shù)據(jù)分析的研究，排除了只分析感興趣區(qū)域ROI的研究和未報告坐標的研究。

1.2 ALE計算方法

激活似然性評估法（activation likelihood estimation, ALE）是一種能夠將眾多腦成像研究進行整合的量化分析方法。它具有以下特點：1）能夠進行一致性腦區(qū)的定量分析；2）為研究者提供單一研究無法得出的新視角；3)可以對各類研究進行假設檢驗；4）還能提供不同任務條件下的對比（鄧沁麗等, 2015）。使用ALE計算每個研究中的各個體素被激活的概率分布。這種方法假設激活的體素最有可能位于某個坐標和附近，以三維坐標的形式呈現(xiàn)激活信息，并對這種可能性進行跨研究的假設檢驗，從而得到大腦激活的一致性（Turkeltaub et al., 2015）。

使用Ginger 3.0.6軟件在Talairach和MNI空間進行數(shù)據(jù)轉換和計算，使用Mango 4.1軟件進行結果的圖像可視化。首先提取任務狀態(tài)下運動員組、對照組和兩組對比的3D坐標，按照ALE要求的格式進行錄入。由于本研究中只有少量坐標采用Talairach標準，因此為了統(tǒng)一尺度，應用icbm2tal插件將標準Talairach空間坐標轉換為標準MNI坐標。在跨實驗的模型化激活圖與零假設分布圖進行差異的顯著性檢驗中，將閾值設定為0.05，如果＜0.05，則可拒絕零假設，為了克服多重比較的假陽性問題，使用錯誤發(fā)現(xiàn)率法進行矯正，簇像素最小值設為200 mm3（Yang, 2015）。采用Mango軟件在Colin27_T1_seg_MNI模板上疊加矯正后的ALE圖像，結果以3個方位的視角呈現(xiàn)在坐標重合的標準大腦圖像中。

2 結果

2.1 納入文獻的基本特征

通過主題詞搜索共獲得文獻9 230篇，使用endnote X7進行文獻管理，去除重復文獻之后剩余3 872篇。按照題目、摘要和全文的順序進行篩選，分別去除不符合要求的文獻2 873篇、875篇、106篇，最后剩余文獻18篇（圖1）。參照已有ALE研究的程序，不需要對文獻進行質(zhì)量評估，但為了確保本研究的質(zhì)量，參考Cochrane對被試選擇偏倚、實施偏倚、數(shù)據(jù)偏倚等內(nèi)容標準進行文獻評估，并未發(fā)現(xiàn)嚴重的偏倚（表1）。

表1 　納入文獻的偏倚風險分析

共獲得18項研究中256名運動員和257名對照組被試在任務態(tài)下的腦成像數(shù)據(jù)（表2）。其中10項研究的任務類型為根據(jù)前一動作對未來的結果進行預判，采集預判期間的fMRI，例如，任務要求羽毛球運動員根據(jù)擊球動作預判落點，或者籃球運動員根據(jù)投籃出手的瞬時動作預判是否進球等。6項研究的任務類型是運動員根據(jù)即時情況做出動作反應或想象，采集動作執(zhí)行期間的fMRI，主要包括完成射箭瞄準動作，表象完成排球、射箭、籃球等動作，其他2項研究的任務類型是一般的動作任務，例如空間認知任務等非運動員訓練的專項任務。

2.2 運動員任務狀態(tài)下腦活動

運動員任務狀態(tài)下腦活動的元分析包括13項研究，181名運動員在任務狀態(tài)下產(chǎn)生187個活動增加點（孟國正, 2016；吳殷, 2013；張?zhí)m蘭等, 2017；Abreu et al., 2012；Chang et al., 2011；Guo et al., 2017；Kim et al., 2008, 2011；Olsson et al., 2013；Seo et al., 2012；Wei et al., 2010；Wimshurst et al., 2016；Wright et al., 2013）。結果顯示，共產(chǎn)生4個激活簇，集中在右側額中回、右側中央前回、右側下回、左側額中回、左側中央前回、右側額下回、右側額上回、右額內(nèi)側回（圖2、表3）。

2.3 對照組任務狀態(tài)下腦活動

在這13項研究中，181名對照組被試在任務狀態(tài)下產(chǎn)生173個活動增加點。結果顯示，共產(chǎn)生5個激活簇，集中在左額內(nèi)側回、左側額中回、左側下回、右側中央前回、右側額下回、右側額中回、右側上頂葉（圖3、表4）。

表2　納入分析的fMRI文獻概況

2.4 運動員與對照組的腦活動對比

9篇研究中報道71項對照組激活了更明顯的腦區(qū)坐標（孟國正, 2016；吳殷, 2013；張?zhí)m蘭等, 2017；Balser et al., 2014；Chang et al., 2011；Guo et al., 2017；Wimshurst et al., 2016；Wright et al., 2011；Xu et al., 2016），對這些數(shù)據(jù)進行元分析計算，結果產(chǎn)生1個激活簇，集中在左側運動輔助區(qū)（圖4、表5）。11篇研究中報道136項運動員組激活了更明顯的腦區(qū)坐標（吳殷, 2013；張?zhí)m蘭等, 2017；Balser et al., 2014；Bishop et al., 2013；Kim et al., 2011；Seo et al., 2012；Tomasino et al., 2013；Wimshurst et al., 2016；Wright et al., 2011, 2013；Xu et al., 2016），對這些數(shù)據(jù)進行元分析計算，結果共產(chǎn)生2個顯著性的激活簇，集中在左側上頂葉和下頂葉、右側額下回和額中回。

圖2　運動員任務下的ALE分析結果

Figure 2.ALE Results in the Motor Expert Group

注：1、2、3、4分別表示達到顯著激活水平的激活簇，用彩色在3D的MNI標準空間中反映，具體參數(shù)見表3。

表3　運動員任務下產(chǎn)生的激活簇

注: x, y， z表示MNI空間的三維坐標。

圖3　對照組任務下的ALE分析結果

Figure 3.ALE Results in the Control Group

注:1、2、3、4、5分別表示達到顯著激活水平的激活簇，用彩色在3D的MNI標準空間中反映，具體參數(shù)見表4。

2.5 不同任務的腦激活對比

根據(jù)各自研究的任務特征分為3類：動作預判任務、動作執(zhí)行任務和非專項任務。動作預判任務中，運動員組共產(chǎn)生3個激活簇，集中在左側上頂葉和下頂葉、右側額下回和額中回；未發(fā)現(xiàn)對照組腦活動出現(xiàn)激活簇。動作執(zhí)行任務中，對照組腦區(qū)激活多于運動員的數(shù)據(jù)產(chǎn)生1個激活簇，位于輔助運動區(qū)；未發(fā)現(xiàn)運動員腦活動出現(xiàn)激活簇。在非運動員專項的一般任務中，均未出現(xiàn)明顯不同的激活簇（表6）。

表4　對照組任務下產(chǎn)生的激活簇

圖4　運動員與對照組激活腦區(qū)對比的ALE分析結果

Figure 4.Comparison of ALE Results between Athletes and Control Group

3 討論

本研究采用系統(tǒng)綜述的元分析方法，對有關運動員fMRI研究中包含的360個激活點數(shù)據(jù)進行ALE分析與整合。研究發(fā)現(xiàn)，運動員在任務期間表現(xiàn)出與對照組被試不同的腦激活區(qū)域。運動員主要激活額中回、中央前回、額下回等腦區(qū)，對照組被試主要激活輔助運動區(qū)、額中回、中央前回、額下回等腦區(qū)。具體在預判任務中，運動員組比對照組更多的激活了上頂葉、下頂葉、額上回、額中回等腦區(qū)，而在動作執(zhí)行中，對照組比運動員組更多的激活了輔助運動區(qū)。本研究結果支持了運動員通過長期訓練表現(xiàn)出大腦功能可塑性的觀點，體現(xiàn)在與普通人不同腦區(qū)活動的增加和/或減少。在動作預期任務中，運動員比普通人激活了更為廣泛的腦區(qū)，說明運動員能夠根據(jù)線索進行提前的準備；在動作執(zhí)行任務中，運動員有更加精簡高效的腦區(qū)激活，說明訓練使得運動員動作執(zhí)行相關的特定神經(jīng)回路能夠更有效地使用。

本研究的ALE結果與以往包含鋼琴家、舞蹈家等被試數(shù)據(jù)的ALE結果不完全一致。這可能是因為與音樂相關的動作訓練，例如彈鋼琴、擊鼓、舞蹈等，都需要聽覺反饋，因此，在訓練過程中，聽覺輸入和動作輸出之間的耦合增加，聽覺皮層和運動皮層之間的功能連接也可能相應增加。但是，聽覺反饋對于多數(shù)運動員的訓練不是特別必要的，而視覺和體感反饋卻非常重要。所以，運動員的長期訓練可能會導致運動、視覺和體感區(qū)域的大腦功能重組。盡管我們發(fā)現(xiàn)運動員可能與音樂家表現(xiàn)出不同的激活腦區(qū)，但具體的腦區(qū)和機制如何還不得而知，這需要今后的對比研究來回答這一問題。

表5　運動員與對照組腦區(qū)對比的激活簇

表6　不同任務下運動員與對照組腦區(qū)對比的激活簇

在預判任務中，運動員比對照組更多的激活了上頂葉、下頂葉、額上回、額中回等更廣泛的腦區(qū)。ALE結果表明，雖然運動員和普通人在完成任務時都激活了動作觀察神經(jīng)網(wǎng)絡的相關腦區(qū)，但運動員在預判任務時比普通人的上頂葉和下頂葉更容易被激活，這一區(qū)域是動作觀察和鏡像神經(jīng)元系統(tǒng)的關鍵組成部分（Allison et al., 2000；Battelli et al., 2003）。頂葉的激活與信息整合有關，反映運動員可能獲得有價值的信息，而提前準備下一步行動，而普通人則不能準確預判，也沒有表現(xiàn)出這一腦區(qū)的激活簇。運動員在預判任務中，額上回和額中回也有明顯的激活簇，額葉活動被認為具有重要的認知作用（Leech et al., 2014），并與其他腦區(qū)共同調(diào)節(jié)空間注意力的預期分配（Small et al., 2003）。因此，運動員在長期的訓練中，提高了關鍵信息的搜索、動作識別和動作預判等動作處理能力，這些能力的提高可能是由于相關腦區(qū)功能整合的增強。

ALE結果數(shù)據(jù)顯示，在動作執(zhí)行時，非運動員的大腦激活程度高于運動員，特別是輔助運動區(qū)有明顯的激活簇，即運動員在動作執(zhí)行中表現(xiàn)出較少的大腦激活，與以往的研究結果一致。例如，Babiloni等（2009）的研究顯示，體操運動員比非體操運動員在枕區(qū)和顳區(qū)的腹側和背側的低頻和高頻α波振幅低。較少的激活反映了運動員不需要像對照組一樣進行過多的認知活動，經(jīng)過多年的訓練，運動員能夠實現(xiàn)動作的自動執(zhí)行，這可能與皮層的選擇性激活和建立更高效的聯(lián)結有關，體現(xiàn)了神經(jīng)效能的可塑性。由于長期訓練使得運動員發(fā)展出有針對性的、高效的，并只與任務相關的神經(jīng)網(wǎng)絡組織（Milton et al., 2007）。運動員大腦的激活程度較低表明在處理動作執(zhí)行的任務時，可能只需要較少的額外監(jiān)控。輔助運動區(qū)參與從記憶中產(chǎn)生序列運動，它主要是自我啟動而非外部誘發(fā)的動作序列，因此，非運動員在動作執(zhí)行時似乎需要更多的認知資源。

但是本研究中，當運動員實驗的任務為非專項運動時，并未出現(xiàn)和對照組明顯不同的激活簇，也就是說運動員在不熟悉的運動項目中并未表現(xiàn)出與對照組有明顯不同的腦活動區(qū)域。這一結果與Calvo-Merino等（2005）的觀點一致，他們認為，運動員只有在執(zhí)行自己熟悉的項目時才會出現(xiàn)特殊的腦反應。類似的研究還有Aglioti等（2008）發(fā)現(xiàn)，籃球和足球運動員只有觀看他們從事的項目時才出現(xiàn)MEP，以及Balser等（2014）的研究發(fā)現(xiàn)，網(wǎng)球和排球運動員有不同的動作觀察網(wǎng)絡。Wimshurst等（2016）的研究認為，運動員和對照組在完成一項新任務時，雖然成績的差異沒有顯著性，但會使用不同的策略，只是策略可能并不成功。需要注意的是在這一部分的ALE分析中，納入分析的研究數(shù)量偏少,且各個研究的運動項目和所需要完成的另外項目任務均不相同。因此，這也可能是未形成明顯激活簇的原因。未來應繼續(xù)進行運動員非專項動作的fMRI研究，這需要進行更多項目和更長時間的訓練，也許可以找到共同的激活模式。

研究的局限主要在于：1）納入分析的fMRI圖像數(shù)據(jù)只包括全腦分析的激活坐標，而排除了特定興趣區(qū)（region of interest,ROI）分析的結果。由于ALE的計算要求納入的數(shù)據(jù)必須為全腦分析的坐標，這使得已有的ROI結果被排除，而這些ROI結果也非常有價值。例如，Milton等（2007）的一項ROI研究發(fā)現(xiàn)，對照組比高爾夫運動員在輔助運動區(qū)、外側前運動皮層、M1等區(qū)域有更多的激活，說明在任務執(zhí)行中，運動員動員較少的資源，可能存在神經(jīng)元激活減少和神經(jīng)網(wǎng)絡連接減弱。但是，類似研究卻由于ALE分析方法本身的局限而不能納入統(tǒng)計。因此，在腦成像元分析方法上如何納入ROI結果是需要進一步探討的內(nèi)容。2）納入ALE分析的數(shù)據(jù)中，多數(shù)研究中設計的動作和實際的真實情況還存在一定的差距，這可能會使研究結果并不一定真實的反映運動實踐，而只是實驗室情境下的運動任務腦活動情況。更巧妙的設計實驗或發(fā)展fMRI技術，直接在實際比賽訓練情境中探索相關內(nèi)容也是未來研究的方向。3）本研究在進行不同任務比較時，一般任務（非專項任務）的文獻只有2篇，可能會由于數(shù)據(jù)不充足,而產(chǎn)生統(tǒng)計偏差。今后應對執(zhí)行一般任務時，運動員與對照組被試腦區(qū)的激活情況進行高質(zhì)量的對比研究，以彌補這部分的數(shù)據(jù)不足。

4 結論

長期的運動訓練使得運動員的大腦出現(xiàn)功能可塑性變化，具體表現(xiàn)為減少在動作執(zhí)行時與動作控制有關的腦區(qū)活動，增加在動作預判時與認知理解有關的腦區(qū)活動。今后應繼續(xù)進行更多項目任務下的運動員fMRI分析，或者進行實際動作完成任務下的fMRI分析，以及將ROI數(shù)據(jù)納入元分析的研究。

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The Influence of Sports Training on the Brain Plasticity of Athletes: An ALE Analysis of fMRI Studies

LOU Hu*,LIU Ping

Objectives: To clarify whether sports training can affect brain functional plasticity and how acquiring athletes induces cortical reorganization in different sports task states. Methods: Selected 362 subjects' functional Magnetic Resonance Imaging (fMRI) data in the task state of 18 studies， and used Activation Likelihood Estimation (ALE) to calculate the distribution of voxels. Results: Athletes' brain activity in the task state produced four activation clusters; in the control group， the brain activity in the task state produced five activation clusters; compared with control group, athletes activated Left Superior Parietal Lobule and Inferior Parietal Lobule， Right Inferior Frontal Gyrus and Middle Frontal Gyrus. Compared with athletes， control group activated Suppl ementary Motor Area. In prediction task， athletes had wider activation of brain regions， while in execution task， control group had wider acti vation. Conc. lusions: long-term sports training has resulted in functional plasticity changes in athletes' brains, which are manifested in in the reduction of brain activity related to motor control during execution， and the increase of brain activity related to cognitive understanding in the prediction.

1000-677X（2020）07-0065-07

10.16469/j.css.202007008

2019-07-12;

2020-06-24

浙江省哲學社會科學規(guī)劃課題（18NDJC087YB）。

婁虎（1980-），男，副教授，博士，主要研究方向為運動員壓力下的表現(xiàn)，E-mail:15692068@qq.com。

G804.23

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