平潭島東北部近岸海域大型污損生物群落結(jié)構(gòu)特征

劉坤，林和山，李眾，何雪寶，黃雅琴，林俊輝，牟劍鋒，張舒怡，馬麗，全俊杰，王建軍*，孫軍

( 1. 天津科技大學(xué) 生物工程學(xué)院，天津 300457；2. 自然資源部第三海洋研究所 海洋生物與生態(tài)實驗室，福建 廈門361005；3. 廈門大學(xué) 嘉庚學(xué)院 信息科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，福建 漳州 363105)

1 引言

海洋大型污損生物是指棲息、附著和生長在海中船體和其他人為設(shè)施表面的動植物的總稱，主要種類包括藻類、水螅蟲、盤管蟲、牡蠣和藤壺等，海洋生物附著或棲息在海中設(shè)施表面并產(chǎn)生不利影響的現(xiàn)象和過程稱為生物污損[1-2]。污損生物對海洋經(jīng)濟(jì)開發(fā)的負(fù)面影響早已引起人們的廣泛關(guān)注，其危害主要包括增加船舶的阻力、堵塞管道、加速金屬腐蝕和對聲學(xué)儀器的影響等方面[2-3]；從生態(tài)研究角度來看，污損生物是海洋生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，其在物質(zhì)循環(huán)、能量流動和水體凈化方面具有重要作用[4]。

我國大型污損生物生態(tài)學(xué)的研究始于20世紀(jì)50年代，主要涉及渤海、黃海、東海和南海等海域的多個海灣和港口[5]，其中東海沿岸大型污損生物的研究主要涉及物種多樣性分布、附著機理、污損生態(tài)效應(yīng)及物種入侵等方面的內(nèi)容[2]。近年來，很多研究通過掛板試驗系統(tǒng)分析了寧德海域[6]、湄洲灣[7]、洋山港[5]、北關(guān)港[8]等東海港灣的污損生物物種組成和數(shù)量分布，部分研究涉及了污損生物的生活方式、攝食功能群及其二者之間的關(guān)系。

平潭島，亦稱海壇島，位于福建省平潭市東部，地處臺灣海峽交通要道，地理位置優(yōu)越，是福建省第一大島，其周邊海域?qū)儆陂_敞式海灣，受外海流系影響較大。目前平潭島附近海域大型污損生物的報道僅見于1963-1964年島西南部竹嶼口海域的掛板試驗，分析了該海域污損生物的多樣性和優(yōu)勢種組成[2]，而對于遮蔽程度更低、受外海海流影響更大的東北部海域則缺乏相關(guān)研究。另外，隨著經(jīng)濟(jì)的快速發(fā)展，人類活動的影響日趨嚴(yán)重，了解平潭島周邊海域海洋生物群落結(jié)構(gòu)和多樣性狀況可更好地為合理開發(fā)利用海洋資源奠定基礎(chǔ)。

因此，本文擬通過在平潭島東北部海域的周年掛板試驗，對該海域污損生物的群落結(jié)構(gòu)、生活方式、攝食功能群現(xiàn)狀和群落的季節(jié)更替等特征進(jìn)行系統(tǒng)研究，分析其群落組成和優(yōu)勢種的時空變化規(guī)律，以期為東海沿岸海洋設(shè)施污損生物的防除和海洋生態(tài)系統(tǒng)的保護(hù)提供相關(guān)理論基礎(chǔ)。

2 材料與方法

2.1 調(diào)查區(qū)域

于2017年6月至2018年5月在平潭島東北部近岸海域（25.578 8°N, 119.857 7°E）進(jìn)行污損生物周年掛板試驗，調(diào)查位置如圖1所示，水深約為20 m。該試驗站位東臨臺灣海峽，西隔海壇海峽，周邊島嶼眾多，地形復(fù)雜；主要的水團(tuán)活動有浙閩沿岸流、臺灣暖流和附近的上升流，加上臺灣海峽的狹管效應(yīng)，使得附近海域海流復(fù)雜，結(jié)構(gòu)形態(tài)多變[9]。

圖1 污損生物掛板試驗站位示意圖Fig.1 The location of macro-fouling investigation

2.2 采樣方法

參照Lin等[6]的方法，采用160 mm（長度）×160 mm（寬度）×20 mm（厚度）的混凝土試板，試板分左右兩面，設(shè)A、B兩個平行組掛放。季板、半年板和周年板的收放周期分別按每季、每半年和1周年進(jìn)行。每組試板均含表層和底層，且試板面與海面垂直；表層試板上沿與水面齊平，底層試板置于水深5 m。全年共回收試板23塊，包括季板13塊，半年板7塊，周年板3塊。樣品處理和分析及資料整理均按《海洋調(diào)查規(guī)范》（GB/T 12763.6-91）要求進(jìn)行，其中厚度值為測量試板的4個角落和中央5個點的平均厚度；覆蓋面積率為整個群落覆蓋附著基的百分比率；密度值為逐種記錄單位面積的個體數(shù)；生物量為吸去外表水分后的質(zhì)量。使用YZY4型溫鹽傳感器進(jìn)行溫度數(shù)據(jù)的采集，鹽度測量只在2018年3月6日（春季）、2017年6月5日（夏季）、2017年9月2日（秋季）和2017年12月1日（冬季）進(jìn)行。物種名稱與WoRMS網(wǎng)站（http://www.marinespecies.org/）進(jìn)行比對并統(tǒng)一。

2.3 數(shù)據(jù)分析

采用相對重要性指數(shù)（Index of Relative Importance，IRI）進(jìn)行群落優(yōu)勢種分析[10]，IRI≥100 作為優(yōu)勢種的判別標(biāo)準(zhǔn)，公式如下：

式中，W為物種的生物量占總生物量的百分比，N為物種的豐度占總豐度的百分比，F(xiàn)為該物種的出現(xiàn)頻率。

除大型藻類等初級生產(chǎn)者之外，其他污損生物根據(jù)其攝食習(xí)性，劃分為5類功能群[11-13]：懸浮物食者、植食者、肉食者、雜食者和碎屑食者。按照生活方式，將污損生物分為固著、半固著和自由活動等3種方式[3]。

利用PRIMER6.0軟件包，基于物種-生物量數(shù)據(jù)進(jìn)行Bray-Curtis相似性系數(shù)的計算，構(gòu)建相似性矩陣，用組平均法進(jìn)行分等級聚合聚類分析和非度量多維標(biāo)度（Nonmetric Multidimensional Scaling，NMDS），分析之前將生物量數(shù)據(jù)進(jìn)行四次方根轉(zhuǎn)化。采用脅迫系數(shù)（Stress）來衡量NMDS分析結(jié)果是否具有參考價值：Stress＜0.1，可以正確解釋樣本間的相似性關(guān)系；0.1＜Stress＜0.2，具有一定的解釋意義和參考價值；Stress＞0.2，不能解釋樣本間的相似性關(guān)系[14]。

使用單因素方差分析（One-way ANOVA）進(jìn)行污損生物物種數(shù)、密度和生物量等參數(shù)的季節(jié)和試板差異。圖表繪制使用ArcMap 10.3軟件。

3 結(jié)果與分析

3.1 環(huán)境因子

掛板試驗站位的月平均水溫變幅為11.0～27.8℃，9月份（秋季）溫度最高，2月份（冬季）最低（圖 2）。鹽度在4個季節(jié)變幅為32.5～34.2，冬季鹽度最低，春季最高，夏、秋兩季鹽度分別為33.23和33.89。

3.2 物種組成

圖2 試驗站位2017年6月至2018年5月溫度變化趨勢Fig.2 The temperature in sampling location during June 2017 to May 2018

23塊水泥試板共鑒定大型污損生物13門92種，其中節(jié)肢動物31種、環(huán)節(jié)動物23種、軟體動物17種，三者構(gòu)成該海域污損生物的主要優(yōu)勢類群；另外還有大型藻類5種、刺胞動物5種、扁形動物2種、紐形動物2種、星蟲動物1種、苔蘚動物3種、棘皮動物2種和脊索動物1種（附表A1，附表A2）。

營固著生活的網(wǎng)紋藤壺（Amphibalanus reticulatus）的優(yōu)勢度最大（IRI=4 116），其次是自由生活的廉形葉鉤蝦（Jassa falcata），二者攝食類型均以懸浮顆粒物為主。其他優(yōu)勢種分別為固著生活的大室別藻苔蟲（Biflustra grandicella）、三角藤壺（Balanus trigonus）和中胚花筒螅（Ectopleura crocea），自由生活的齒掌細(xì)身鉤蝦（Maeropsis serratipalma）、加爾板鉤蝦（Stenothoe gallensis）、細(xì)毛背鱗蟲（Lepidonotus tenuisetosus）和四角細(xì)身鉤蝦（Quadrimaera quadrimana），以及附著生活的翡翠貽貝（Perna viridis）（表 1）。

3.3 附著量及時空變化

研究海域全年均有生物附著，但附著種類和數(shù)量的季節(jié)性差異明顯，附著盛期為6月至8月（生物量介于7326.0～12 970.0 g/m2之間），12月至次年 2月為附著淡季（生物量介于39.5～1 580.5 g/m2之間）。表層和底層板附著生物的密度（F=6.281，p＜0.05）和生物量（F=4.568，p＜0.05）均具有顯著性差異。

表層板中，春季的附著厚度為最高（（17±22）mm），秋季最低（（4±2）mm）；上半年（（17±3）mm）和下半年（（15±2）mm）的附著厚度差異不大；周年板的平均附著厚度可達(dá)（24±10）mm。秋季的平均覆蓋面積為最低（86%±11%），其余季板、半年板和周年板的覆蓋面積均達(dá)百分百（表2）。

表層板附著密度不同季節(jié)間呈極顯著性差異（F=18.453，p＜0.01），其中夏季最高（（26 625±7 319）ind./m2），秋季為最低（（2 714±2 423）ind./m2）；下半年的附著密度（（18 863±2 000）ind./m2）明顯高于上半年（（5 575±768） ind./m2）； 周 年 板 的 附 著 密 度 高 達(dá) （99 625±33 650）ind./m2。在生物附著量（濕質(zhì)量）方面，夏季最高，可達(dá)（11 917.8±1 488.1）g/m2，與其他3個季節(jié)有極顯著性差異（p＜0.01）；下半年（（11 049.9±1 413.9）g/m2）也明顯高于上半年（（1 061.0±410.9）g/m2）；周年板的附著生物量可達(dá)（11 005.6±4 113.9）g/m2。節(jié)肢動物、藻類、刺胞動物和苔蘚動物為最主要的生物量貢獻(xiàn)類群（表 2）。

底層板中，春、夏、秋、冬季的平均附著厚度差異不大（p＞0.05），介于12～15 mm 之間；上半年（（10±5）mm）的附著厚度略低于下半年（（15±1）mm）；周年板的平均附著厚度高達(dá)（38±17）mm。除了秋季（74%±37%）和冬季（24%±10%）的試板外，春、夏季板和半年及周年試板的覆蓋面積均達(dá)百分百（表3）。

表1 污損生物優(yōu)勢種Table1 The dominant species of the macro-fouling

表2 表層板大型污損生物附著狀況Table2 The settlement level of the macro-fouling on the top test panels

底層夏季板的附著密度為最高，可達(dá)（35 575±16 228）ind./m2，與其他季節(jié)有顯著性差異（p＜0.05）；下半年的附著密度（（16 275±1 520）ind./m2）高于上半年（（7 925±1 785）ind./m2）；周年板的附著密度為（10 660±1 966）ind./m2。夏季的附著生物量與其他季節(jié)有極顯著性差異（p＜0.01），可達(dá)（9 929.0±3 681.2）g/m2，其中冬季最低，僅為（93.4±36.0） g/m2；下半年的附著生物量（（7 584.8±906.2）g/m2）高于上半年（（1 099.0±677.4）g/m2）；周年板的附著生物量為（4 421.3±505.2）g/m2；節(jié)肢動物、刺胞動物和苔蘚動物為最主要的生物量貢獻(xiàn)類群（表 3）。

3.4 群落的季節(jié)更替

根據(jù)50%的相似度將污損生物群落劃分為5個聚類組（圖3），NMDS顯示Stress值為0.11，分析結(jié)果相對可靠；單因素相似性分析表明，5個聚類組間的物種組成呈顯著性差異（Global R=0.989，p=0.001）。聚類組Ⅰ（網(wǎng)紋藤壺群落）出現(xiàn)在表、底層的秋季板上，以固著生活的種類為主，主要出現(xiàn)在溫度較高的夏、秋季（圖4）。聚類組Ⅱ（網(wǎng)紋藤壺-翡翠貽貝群落）出現(xiàn)在表、底層的夏季板和下半年板上，主要附著季節(jié)是溫度較高的6-11月，附著強度較大，以固著和半固著生活的種類為主，其中優(yōu)勢種網(wǎng)紋藤壺附著生物量貢獻(xiàn)率為39.5%，夏季表層板中附著密度和生物量最大可達(dá)29 300 ind./m2和12 900.0 g/m2。聚類組Ⅲ（大室別藻苔蟲-細(xì)毛背鱗蟲群落）出現(xiàn)在表、底層的春季板和上半年板上，主要附著季節(jié)是溫度較低的12月至次年5月，附著強度較小，以固著和活動性生活的種類為主，而且肉食性生物細(xì)毛背鱗蟲常棲息于其他固著類生物群落內(nèi)。聚類組Ⅳ（三角藤壺-大室別藻苔蟲群落）出現(xiàn)在表、底層的年板上，附著強度大，固著、半固著和活動性生活種類均大量存在；優(yōu)勢種三角藤壺在年板的表層板中附著密度和生物量最大可達(dá)10 600 ind./m2和12 720.0 g/m2。聚類組Ⅴ（中胚花筒螅-大室別藻苔蟲群落）出現(xiàn)在表、底層的冬季板上，主要附著季節(jié)為溫度較低的冬季，附著強度小，以固著和半固著生活的種類為主。

表3 底層板污損生物附著狀況Table3 The settlement level of the macro-fouling on the bottom test panels

圖3 污損生物群落聚類分析和非度量多維標(biāo)度排序Fig.3 Cluster and nonmetric multidimensional scaling plots based on biomass of the macro-fouling

3.5 功能群組成

研究海域表、底層試板污損生物均以懸浮物食者為主（圖5），其中春季表層板懸浮物食者占總附著生物量的54.5%，其他季節(jié)試板上懸浮物食者的附著量均占總生物量的80%以上。網(wǎng)紋藤壺、三角藤壺、大室別藻苔蟲和中胚花筒螅為懸浮物食者的優(yōu)勢代表種，其中大室別藻苔蟲和中胚花筒螅的附著高峰期均在12月至次年5月，網(wǎng)紋藤壺則為6-11月，三角藤壺僅在年板上大量附著（圖6）。初級生產(chǎn)者主要出現(xiàn)在春季表層板上，占總附著生物量的38.7%。

圖4 污損生物主要優(yōu)勢種的附著季節(jié)Fig.4 The settlement period and peak time of main fouling organisms

圖5 大型污損生物群落中各攝食功能群所占百分比（相對附著生物量）Fig.5 The relative biomass of the macro-fouling functional feeding groups

污損生物群落按其活動情況和生活方式，可分成固著生活、半固著生活和活動性生活3種類型。在4個季節(jié)中表底層板污損生物均以固著型生物為主（圖7），其附著生物量均占總生物量的80%以上。固著生物的食物以懸浮顆粒物為主，優(yōu)勢種主要為網(wǎng)紋藤壺、三角藤壺、大室別藻苔蟲和中胚花筒螅，其主要分布時期見圖4和圖6。

4 討論

平潭島東北部近岸海域大型污損生物群落種類多且生物量大，以內(nèi)灣型群落為主，兼具部分外?；蚋啕}群落特點[2]，其中節(jié)肢動物和苔蘚動物為最主要的優(yōu)勢類群。研究海域污損生物種類組成以世界性廣分布暖水種為主，其中固著型生物網(wǎng)紋藤壺是該海域最主要的優(yōu)勢種，附著季節(jié)主要是6-11月，盛期為7-8月，廣泛分布于東海和南海潮間帶至潮下帶區(qū)域[15-16]；大室別藻苔蟲的分布遍及中國沿海，黃、渤海比南海多[2]；鐘巨藤壺廣泛分布于我國長江口外至西沙海域，作為分布于開闊海域的一種巨型藤壺，在內(nèi)灣很少分布。

黃宗國和蔡如星[2]在平潭島西部海域掛板研究結(jié)果顯示，共鑒定污損生物71種，平均生物量為10 785.2 g/m2，優(yōu)勢種主要為網(wǎng)紋藤壺、總合草苔蟲（Bugula neritina）和管鉤蝦（Corophiidae und.）等，但外海性種類如鐘巨藤壺（Megabalanus tintinnabulum ）和紅巨藤壺（Megabalanus rosa）等沒有附著。與本研究結(jié)果相比，污損生物物種數(shù)較低，生物量較高，主要優(yōu)勢種則均為網(wǎng)紋藤壺；另外一個明顯的差異是，本研究中出現(xiàn)了鐘巨藤壺等外海性種類。主要原因可能是因為本研究掛板位置位于平潭島東北部海域，離岸相對較遠(yuǎn)，鹽度高且較穩(wěn)定，一般維持在30以上，環(huán)境條件有利于部分外海性高鹽種類的生存。

圖6 優(yōu)勢種附著量狀況Fig.6 The settlement level of dominant species

圖7 不同類型污損生物的相對附著生物量Fig.7 The relative biomass of different lifestyle groups of macro-fouling

黃宗國和蔡如星[2]曾根據(jù)夏季底層板的附著量，把中國沿海22個港口的污損生物附著程度分為5個等級，研究海域夏季底層板的附著生物量達(dá)（9 929.0±3 681.2） g/m2，屬于第二級，與泉州灣[1]（11 295 g/m2）、湄洲灣[7]（11 493.21 g/m2）、寧德海域[6]（12 353.1 g/m2）、北關(guān)港[8]（14 313.8 g/m2）和東山灣[17]（11 799.0 g/m2）等東海近岸港口污損生物附著狀況相似，遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于受長江沖淡水影響較大的洋山港[5]（426.6 g/m2），也明顯大于黃、渤海沿岸的煙臺內(nèi)港[18]、大連港和青島港[19]等海域，溫度和鹽度應(yīng)是造成沿海港口污損生物附著量存在較大差異的主要原因。

生物種類溫度屬性的差異是中國沿海各海域之間污損生物差別在“質(zhì)”方面的表現(xiàn)[2]。東海和南海污損生物種類與黃、渤海，特別是北黃海有很大不同，其中網(wǎng)紋藤壺和三角藤壺廣泛分布于東海和南海的近岸海域，長江口是其在我國近岸海域的地理分布北界，而且越往南其附著期越長，在南海近岸甚至全年均可附著[19]。寒半藤壺（Semibalanus balanoides）、缺刻藤壺（Balanus crenatus）、紫貽貝（Mytilus edulis）和大型褐藻（Laminaria saccharina）等冷水種，呈環(huán)寒帶或溫帶分布，其主要分布區(qū)域是黃海和渤海沿岸[2-3,20]。本研究調(diào)查海域地處亞熱帶，物種種類以亞熱帶暖水種為主，污損性雙殼類中未見紫貽貝、長牡蠣（Crassostrea gigas）等溫水種類出現(xiàn)，取而代之以翡翠貽貝和福建牡蠣（Magallana angulata）等為主。

鹽度是影響污損生物分布的另一關(guān)鍵因素[21]，不同鹽度區(qū)污損生物的種類組成有很大差別。淡水種纖細(xì)蓆藻（Phormidium tenue）是河港區(qū)域的絕對優(yōu)勢種；淡水棒螅（Cordylophora lacustris）則是河口區(qū)域污損生物的主要優(yōu)勢種[22]。對于藤壺、泥藤壺（Fistulobalanus kondakovi）適應(yīng)河口低鹽水域，而網(wǎng)紋藤壺、三角藤壺和鐘巨藤壺等則在東海和南海的高鹽海域出現(xiàn)[2,20]。如果水體鹽度降至18甚至更低，則會妨礙網(wǎng)紋藤壺幼蟲的發(fā)育甚至導(dǎo)致其死亡[16]。在本研究中，網(wǎng)紋藤壺、三角藤壺和鐘巨藤壺附著量較大且沒有泥藤壺出現(xiàn)的現(xiàn)象，應(yīng)與所處海域的鹽度在32以上密切相關(guān)。

除此之外，影響污損生物生長的重要因素還應(yīng)有水體透明度、光照和水深等方面。由于研究海域棲息的附著型藻類多為喜強光藻類（如滸苔和石莼等），水體透明度下降會減弱水下光照和降低初級生產(chǎn)力[23]，從而影響藻類的附著[24]，因此，本研究中大型藻類一般在表層且光照充足的試板上附著量較大。

因此，大型污損生物群落的形成和發(fā)展并非受單一環(huán)境因子的影響，而是在溫度、鹽度、水體透明度、水動力條件、地表徑流和養(yǎng)殖等人類活動干擾等因素綜合作用下，最終通過群落結(jié)構(gòu)的演替達(dá)到相對穩(wěn)定的狀態(tài)。

表 A1 大型污損生物種類組成Table A1 The species composition of macro-fouling

表 A2 大型污損生物物種名錄Table A2 The list of macro-fouling organisms

續(xù)表 A2

續(xù)表 A2

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