不同林齡橡膠(Hevea brasiliensis)林土壤微生物群落和磷組分的變化

任常琦,王進闖, 程漢亭,鄒雨坤,李勤奮

1 海南大學熱帶農(nóng)林學院, 海口 570228 2 中國熱帶農(nóng)業(yè)科學院環(huán)境與植物保護研究所, 海口 571101 3 農(nóng)業(yè)部儋州農(nóng)業(yè)環(huán)境科學觀測實驗站, 儋州 571737

不同林齡橡膠(Heveabrasiliensis)林土壤微生物群落和磷組分的變化

任常琦1,2,王進闖2,3,*, 程漢亭2,3,鄒雨坤2,3,李勤奮2,3

1 海南大學熱帶農(nóng)林學院, ?？?570228 2 中國熱帶農(nóng)業(yè)科學院環(huán)境與植物保護研究所, 海口 571101 3 農(nóng)業(yè)部儋州農(nóng)業(yè)環(huán)境科學觀測實驗站, 儋州 571737

橡膠林是我國熱帶地區(qū)重要的經(jīng)濟林,而土壤磷是熱帶地區(qū)植物生長的重要限制因子之一,理解土壤磷轉(zhuǎn)化機理對于生態(tài)系統(tǒng)的磷管理和可持續(xù)發(fā)展具有重要意義。因此,以熱帶地區(qū)海南儋州不同林齡(4、15、31a)橡膠人工林為研究對象,采用Hedley連續(xù)浸提法研究了土壤磷組分,磷脂脂肪酸法(Phospholipid fatty acids,PLFAs)分析了土壤微生物群落。結果表明,在橡膠林內(nèi)各磷組分的相對含量大小順序為：閉蓄態(tài)磷>中等活性態(tài)磷>活性態(tài)磷>團聚體內(nèi)磷>鈣磷。隨著林齡的增加,橡膠林土壤中的磷組分發(fā)生顯著變化。4、15、31a橡膠林的閉蓄態(tài)磷分別占總提取磷的52.61%、47.17%和34.91%,而活性態(tài)磷分別占總提取磷的6.67%、11.32%、13.68%。土壤總微生物、細菌、革蘭氏陰性菌(G-)、革蘭氏陽性菌(G+)的PLFAs含量均表現(xiàn)為15a>4a>31a,而31a橡膠林放線菌、真菌(F)和叢枝菌根真菌(AMF)的PLFAs含量均低于4a和15a。冗余分析(RDA)顯示,全氮、有機碳、pH、F、AMF、G-、G+是引起不同林齡橡膠林土壤磷組分變化的重要貢獻因子。研究表明,在橡膠林發(fā)育過程中,土壤理化性質(zhì)和微生物群落發(fā)生了明顯的變化,進而影響到土壤磷的轉(zhuǎn)化過程。

林齡; 橡膠林; 磷組分; 微生物群落

磷是植物生長發(fā)育必不可少的營養(yǎng)元素[1]。在熱帶地區(qū),由于土壤偏酸性且風化程度高,高含量的鐵、鋁氧化物對可溶性磷的固定能力強,導致磷有效性低,因此,磷被認為是植物生長的重要限制因子之一[2]。磷通過復雜的生物地球化學過程,以多種形態(tài)存在于土壤固液兩相中,這些不同形態(tài)磷的相互轉(zhuǎn)化影響著土壤磷素的生物有效性[3]。植物可直接吸收土壤溶液中的無機磷酸鹽,而不能直接利用磷酸鐵鋁和閉蓄態(tài)磷[4]。因此,深入研究土壤磷含量及其組分變化對于提高土壤磷的有效性有重要的科學意義。

土壤各組分磷含量不僅受到土壤理化性質(zhì)的影響,還與土壤微生物群落結構和功能密切相關[5]。例如,土壤酸化促使土壤溶液中的無機磷迅速被鐵鋁吸附,轉(zhuǎn)化成團聚體內(nèi)磷或閉蓄態(tài)磷[6],從而降低土壤磷的有效性。細菌、真菌和叢枝菌根真菌分泌的胞外磷酸酶,可分解有機磷化合物,釋放出磷酸鹽[7],提高土壤磷的有效性。因此,土壤理化性質(zhì)和微生物群落在土壤磷轉(zhuǎn)化過程中起著重要作用。

橡膠樹(Heveabrasiliensis)是我國熱帶地區(qū)的主要經(jīng)濟樹種,橡膠樹的種植不但關系到熱區(qū)農(nóng)民的收入,更關系到我國國防安全和工業(yè)建設。我國自20世紀50年代初開始大面積種植橡膠樹,已形成不同林齡膠園1.04×106hm2[8]。長期單一的橡膠林種植造成了膠園土壤養(yǎng)分失衡[9],全磷、有效磷含量顯著降低[10- 11],以及叢枝菌根真菌多樣性降低等土壤問題[12]。林齡會改變土壤理化性質(zhì)、酶活性以及微生物群落結構,因此,不同林齡的橡膠林土壤中磷的轉(zhuǎn)化過程可能也存在差異。

目前,關于橡膠林土壤磷素已開展了一些研究,但多集中于幼林和成熟林中全磷和有效磷的含量、分布以及磷循環(huán)特征等領域[11,13],缺乏對橡膠林種植全過程中,土壤磷組分動態(tài)變化及磷組分與微生物交互關系的清楚認識,特別是對棄割后橡膠林的關注更是少之又少。當橡膠林失去產(chǎn)量后,將近2/3的橡膠林被放棄。這些被放棄的橡膠林對土壤微生物的資源供給發(fā)生了變化[14],將會對土壤磷的轉(zhuǎn)化產(chǎn)生深刻影響,進而影響到后續(xù)土地的利用[15]。理解棄割后橡膠林的土壤磷組分動態(tài)變化對未來橡膠林地的合理利用具有重要意義。

因此,本文以4a(幼齡)、15a(成齡)和31a(棄割)的橡膠人工林為研究對象,采用Hedley連續(xù)浸提法研究了土壤磷組分,磷脂脂肪酸法(Phospholipid fatty acids,PLFAs)分析了土壤微生物群落。目的在于：(1)明確橡膠林在不同生長階段土壤磷組分的動態(tài)變化；(2)探討土壤磷組分與土壤理化性質(zhì)、微生物群落之間的相互關系,闡明土壤磷轉(zhuǎn)化的機理。以期為橡膠人工林的磷肥管理提供理論支撐。

1 材料與方法

1.1 試驗區(qū)概況

試驗設在中國熱帶農(nóng)業(yè)科學院試驗場(19°32′47″N,109°28′30″E)內(nèi)。地勢平緩,土壤為花崗巖磚紅壤。該地區(qū)屬熱帶季風性氣候,光熱資源充足,全年日照約2100h,年平均氣溫23.5℃。雨水豐沛,年平均降雨量1607mm。干、濕季節(jié)明顯,雨量主要集中在5月至10月,11月至翌年4月降水較少。

試驗區(qū)種植橡膠林之前,為立地條件(地勢、坡度、土壤環(huán)境)基本一致的荒地。4a幼齡林(生長期)和15a成齡林(割膠期)全年施入的氮、磷、鉀量分別為76.72、25.18、51.30kg/hm2,其中包括一次有機肥,每株20kg。而31a老齡林棄割1年,棄割后不再進行施肥等管理。林下多為草本植物,如：弓果黍(Cyrtococcumpatens)、假臭草(Praxelisclematidea)、飛機草(Eupatoriumodoratum)、肖梵天(Urenalobata)、奧圖草(Ottochloa)、地膽頭(Elephantopusscaber)等。

1.2 樣品采集

于2015年11月中旬,選取4、15、31a的3個林齡的橡膠人工林,每個林齡的橡膠林隨機設置3個10m×10m的樣方,在每個樣方內(nèi)采用梅花形布點法采集0—20cm土壤,均勻混合作為1個土壤樣品。因此,每個林齡有3個重復。將每份土樣分成兩部分,一部分保存在-80℃,用于微生物磷脂脂肪酸的測定。另一部分經(jīng)自然風干,過2mm篩,用于土壤理化性質(zhì)和酸性磷酸酶活性的測定,過0.149mm篩用于土壤磷組分測定。

1.3 分析項目及測定方法

1.3.1 土壤理化性質(zhì)

采用電位法(水土比2.5∶1)測定土壤pH值[16]；TOC分析儀法測定有機碳含量[17]；H2SO4-HClO4-鉬銻抗比色法測定全磷含量[18]；半微量開氏法測定全氮含量[18]；靛酚藍比色法測定銨態(tài)氮含量[18]；紫外分光光度法測定硝態(tài)氮含量[19]。

1.3.2 土壤磷組分

1.3.3 土壤微生物指標

以KOH-甲醇溶液甲酯化法提取磷脂脂肪酸[22],十九烷酸為內(nèi)標,采用G1701EA GC-MS檢測。方法如下：進樣口溫度為280℃,分流比為20∶1,柱溫以70℃為起始程序升溫,保持1min,以20℃/min升溫至170℃,保持2min,再以5℃/min升溫至280℃,保持5min,最后以40℃/min升溫至300℃,保持1.5min[23]。不同的磷脂脂肪酸標記特定的微生物,14:00、15:00、17:00、i14:0、i15:0、a15:0、i16:0、i17:0、a17:0、16：1w7c、18:1w5c、cy17、cy19標記細菌[24],i14:0、i15:0、a15:0、i16:0、i17:0、a17:0標記革蘭氏陽性菌,16:1w7c、18:1w5c、cy17、cy19標記革蘭氏陰性菌[25]。18:2w6c、18:1w9c標記真菌,16:1w5c標記叢枝菌根真菌[26]。16:0 10-methyl、17:0 10-methyl、18:0 10-methyl標記放線菌[27]。

土壤微生物量磷采用氯仿熏蒸、0.5mol/L NaHCO3(pH 8.5)以1∶4土水比浸提30min,另做未熏蒸對照,測定全磷增量即為微生物量磷[28]。

土壤酸性磷酸酶活性采用磷酸苯二鈉比色法測定[29]。

1.4 數(shù)據(jù)處理

以SPSS 19.0對土壤理化性質(zhì)、磷組分、微生物PLFAs進行單因素方差分析(oneway ANOVA)和最小顯著差異法(Least significant differences,LSD)比較不同林齡間的差異性,通過Person相關性分析評價理化性質(zhì)和微生物PLFAs之間的相關關系；以Canoco 4.5進行冗余分析(Redundancy Analysis,RDA)確定土壤磷組分和微生物群落變化的主要影響因子。相關圖表制作在Origin 8.1和Excel 2007中完成。

2 結果與分析

2.1 不同林齡橡膠林土壤理化性質(zhì)變化

4a橡膠林土壤pH值顯著高于15a和31a,而15a橡膠林土壤有機碳含量顯著高于4a和31a(表1)。全氮含量在15a橡膠林土壤中最高,其次是4a,31a最低。隨著林齡的增加,土壤無機氮和銨態(tài)氮含量顯著降低(P<0.05)而C/N顯著增加(P<0.05)。4a和15a的土壤N/Po明顯高于31a(P<0.05)(表1)。

表1 不同林齡橡膠林土壤理化性質(zhì)

Po：有機磷 Organic phosphorus；同列不同小寫字母代表差異顯著(P<0.05)

2.2 不同林齡橡膠林土壤微生物PLFAs、微生物量磷和酸性磷酸酶活性變化

土壤微生物PLFAs和群落結構在不同林齡間發(fā)生顯著性變化(P<0.05)。土壤總微生物、細菌、革蘭氏陰性菌(G-)、革蘭氏陽性菌(G+)的PLFAs含量均表現(xiàn)為15a>4a>31a。31a橡膠林土壤放線菌、真菌和叢枝菌根真菌(AMF)的PLFAs含量均顯著低于4a和15a(P<0.05)。4a膠林土壤F/B值顯著高于15a(P<0.05)。G-/G+在不同林齡間無顯著性差異(P>0.05)(表2)。土壤微生物量磷含量在15a膠林土壤中顯著高于4a(P<0.05)(圖1)。不同林齡間,酸性磷酸酶活性差異不顯著(P>0.05)(圖2)。

同行不同小寫字母代表差異顯著(P<0.05)

圖1 不同林齡橡膠林土壤微生物量磷含量 Fig.1 Microbial biomass phosphorus in soil of rubber rubber plantations at different stand ages

圖2 不同林齡橡膠林土壤酸性磷酸酶活性 Fig.2 The activity of acid phosphatase in soil of plantations at different stand ages

圖3 不同林齡橡膠林土壤理化性質(zhì)與微生物群落結構RDA分析Fig.3 Redundancy analysis on the physicochemical properties and soil microbial communities TN：全氮 Total nitrogen；IN：無機氮 Inorganic nitrogen；SOC：有機碳 Soil organic carbon

2.3 土壤微生物群落與理化性質(zhì)冗余分析及相關性分析

不同林齡橡膠林土壤理化性質(zhì)和微生物群落的冗余分析(RDA)結果顯示,環(huán)境數(shù)據(jù)解釋了土壤微生物群落變異的89.3%。其中,第一軸解釋了總變異的88.4%,第二軸解釋總變異的0.9%。微生物群落在不同林齡間明顯分離,說明全氮、有機碳、C/N是微生物群落變化的主要影響因子(圖3)。

相關性分析結果顯示,土壤全氮與G-、G+、細菌、放線菌極顯著正相關,與AMF顯著正相關。無機氮與F/B呈極顯著正相關,與真菌顯著正相關。有機碳與G-、G+、細菌顯著正相關。pH與F/B顯著正相關。C/N與G+、細菌、放線菌顯著負相關,與真菌極顯著負相關(表3)。

2.4 不同林齡橡膠林土壤全磷和磷組分變化

土壤全磷含量在不同林齡橡膠林間差異顯著(P<0.05),其含量隨林齡的增加逐漸降低,表現(xiàn)為4a>15a>31a(圖4a)。

活性態(tài)磷和中等活性態(tài)磷含量在15a橡膠林土壤中最高,其次是31a,4a最低,而鈣磷含量在15a橡膠林土壤中最低,4a和31a差異不顯著(P>0.05)。團聚體內(nèi)磷含量在15a橡膠林土壤中最高,其次是4a,而31a最低。閉蓄態(tài)磷含量在4a和15a差異不顯著(P>0.05),在31a橡膠林土壤中顯著降低(P<0.05)(圖4)。土壤磷組分的相對含量表現(xiàn)為閉蓄態(tài)磷>中等活性態(tài)磷>活性態(tài)磷>團聚體內(nèi)磷>鈣磷,閉蓄態(tài)磷和中等活性態(tài)磷是土壤磷組分的主要部分,二者之和占總提取磷的73.7%—82.2%(圖5)。

表3 土壤理化性質(zhì)與微生物PLFAs相關性分析

*P<0.05,**P<0.01

圖4 不同林齡橡膠林土壤磷含量Fig.4 Phosphorus in soil of rubber plantations at different stand ages

2.5 磷組分間相關性分析

磷組分間的相關性可表征不同磷組分間的轉(zhuǎn)化關系。中等活性態(tài)磷與活性態(tài)磷極顯著正相關,與團聚體內(nèi)磷顯著正相關。團聚體內(nèi)磷與閉蓄態(tài)磷極顯著正相關(表4)。

表4 磷組分間相關性分析

*P<0.05,**P<0.01

2.6 磷組分與土壤理化性質(zhì)、微生物群落的冗余分析

不同林齡橡膠林土壤磷組分與土壤理化性質(zhì)、微生物群落冗余分析(RDA)結果顯示,環(huán)境數(shù)據(jù)解釋了土壤磷組分變異的98.9%,其中,第一軸解釋了總變異的81.6%,第二軸解釋總變異的17.3%。土壤磷組分在不同林齡橡膠林間明顯分離,說明土壤理化性質(zhì)、微生物群落的變化,導致了不同林齡橡膠林土壤磷組分變化。其中,pH與Ca-P的相關性較高,有機碳與活性態(tài)磷、中等活性態(tài)磷具有較高的相關性,而真菌、叢枝菌根真菌、放線菌與閉蓄態(tài)磷的相關性較高(圖6)。

圖5 不同林齡橡膠林土壤各形態(tài)磷百分數(shù) Fig.5 Soil phosphorus fractions for different age rubber plantations as a percentage of total P相同磷組分中不同小寫字母代表不同林齡間差異顯著(P<0.05)

圖6 不同林齡橡膠林土壤理化性質(zhì)、微生物群落結構與磷組分的冗余分析Fig.6 Redundancy analysis on the soil microbial and physicochemical properties and soil phosphorus fractionsTN：全氮 Total nitrogen；SOC：有機碳 Soil organic carbon；G+：革蘭氏陽性細菌 Gram-positive bacteria；G-：革蘭氏陰性細菌 Gram-negative bacteria；AMF：叢枝菌根真菌 Arbuscular mycorrhizal Fungi；F：真菌Fungi；F/B：真菌/細菌 Fungi/Bacteria

3 討論

3.1 不同林齡橡膠林土壤微生物群落的變化

土壤微生物PLFAs總量與細菌PLFAs含量均表現(xiàn)為15a>4a>31a(表2)。這可能與各林齡階段橡膠樹向土壤輸送的碳、氮含量[9,30]密切相關。不同林齡下的根系分泌物和凋落物改變了地上和地下的碳輸入,這可能會影響土壤微生物PLFAs含量和組成[31]。成齡林生長旺盛、根系發(fā)達,根系分泌物和地表凋落物更多,因此,歸還土壤的碳含量為微生物提供更多的可利用碳源。而幼齡林,根系還不發(fā)達,分泌物和凋落物比成齡林少,碳歸還量降低[32],有限的可利用碳源可能減少了微生物PLFAs含量。棄割林生長衰退,根系老化[33]且凋落物減少,這很可能減少碳的地下輸入量,限制微生物生長。另外,施肥可能增加了土壤有機質(zhì)含量,利于維持較高的土壤微生物活性,形成相對穩(wěn)定的微生物多樣性特征組分[34]。RDA分析結果顯示,有機碳和總氮對微生物群落的影響最大(圖3)。由此可見,微生物PLFAs總量和細菌PLFAs含量主要受土壤有機碳、氮含量影響。

真菌PLFAs含量表現(xiàn)為31a橡膠林土壤顯著低于4a和15a(表2),而真菌PLFAs與C/N呈極顯著負相關,而與無機氮呈顯著正相關(表3)。這說明土壤氮的水平影響著真菌PLFAs含量。31a膠林土壤C/N較高,而氮素含量極低,可能是氮素供應不足限制了真菌生長。相似地,牛小云等[35]研究表明,在落葉松土壤中,較高的C/N和氮素供應不足將顯著抑制真菌的生長。此外,真菌在熱帶酸性土中是主要的分解者[14],其生物量可能也會受到土壤有機質(zhì)含量的影響。31a膠林土壤,有機質(zhì)含量降低,引起真菌可利用碳源減少,這可能使真菌PLFAs含量降低[34]。F/B通常用來估計細菌和真菌的相對豐度,15a橡膠林土壤F/B值顯著低于4a(P<0.05),說明細菌群落在15a橡膠林土壤中更占優(yōu)勢,這也表明15a膠林地下養(yǎng)分周轉(zhuǎn)更快。

G-和G+的PLFAs含量均表現(xiàn)為15a>4a>31a,這可能與不同林齡橡膠林向土壤中釋放的碳、氮含量有關。同時,有機肥的輸入也可能增加了G-和G+可利用的碳源[34]。G-/G+在不同林齡間無明顯變化,比值為0.4(表2),說明在各林齡膠林的土壤中,G+占主導地位,而G+是寡營養(yǎng)型微生物[36]。這些結果表明,在橡膠人工林中,土壤養(yǎng)分較為貧瘠[37]。AMF的PLFAs含量在31a橡膠林土壤中顯著低于4a和15a。這與Chakraborty等[38]對印度東北部不同林齡橡膠林土壤中AMF的研究結果一致。這可能與有限的資源分配和生物間的交互作用有關[39]。植物根系釋放的光合作用碳的含量會影響土壤微生物的數(shù)量和活性[3]。31a橡膠林根系活力減弱,根系分泌物減少,減少了碳的地下輸入量,AMF生長所需的碳源含量降低,可能引起AMF含量降低。

3.2 不同林齡橡膠林土壤磷組分的變化

由RDA分析可知,不同林齡的橡膠林具有不同的磷組分特征(圖6)。RDA分析顯示,F、AMF、G+、G-等生物因素和pH、TN、TOC、C/N等非生物因素是導致不同林齡土壤磷組分變化的主要驅(qū)動因子。這也證明磷的轉(zhuǎn)化過程是土壤理化性質(zhì)和微生物共同作用的結果[4]。這可能是橡膠林在不同林齡階段,向地下輸入的碳、氮含量不同,引起細菌、真菌、叢枝菌根真菌群落的改變,影響了土壤磷組分的形態(tài)和含量[40-41]。

隨著林齡的增加,橡膠林土壤全磷含量逐漸減少(P<0.05)(圖4)。而隨著橡膠樹的生長,橡膠樹從土壤中吸收大量的磷,導致全磷含量降低[11]。另外,橡膠樹割膠也可能帶走了一部分土壤磷[42]。

活性態(tài)磷含量在15a橡膠林土壤中最高,其次是31a,而4a最低(圖4)。在高度風化的酸性土壤中,有機磷的礦化是活性態(tài)磷的重要來源[43-44]。N/Po在高度風化的熱帶土壤中可以反映有機磷的礦化率,N/Po越大,表明礦化率越高,無機磷釋放越多,活性態(tài)磷含量也就越高[45]。15a橡膠林土壤N/Po值顯著高于31a(表1),這可能是由于成齡橡膠林根系發(fā)達,微生物量也達到最高水平(表2),微生物對有機磷的礦化能力加強[46],礦化釋放的無機磷增加了活性態(tài)磷含量?？墒?研究也發(fā)現(xiàn),4a橡膠林的N/Po值高于31a,活性態(tài)磷含量卻低于31a。這可能是因為4a橡膠樹雖然有很強的礦化能力,但是幼齡橡膠樹對養(yǎng)分需求大[12],可能吸收了大量的活性態(tài)磷。Schrijver等[43]研究也表明,橡樹(QuercusroburL.)對活性態(tài)磷的吸收會導致其含量降低。上述結果表明,活性態(tài)磷含量不但與有機磷礦化有關,還受到根系吸收的影響。

團聚體內(nèi)磷含量表現(xiàn)為15a>4a>31a(圖4)。這可能與微生物作用以及土壤pH有關。4a和15a膠林土壤叢枝菌根真菌含量較高,有利于團聚體的形成[49],可能增加了團聚體內(nèi)磷含量。另外,當pH在3.2—5.5范圍內(nèi)變化時,隨pH降低,團聚體對磷的吸附量也會增加[50]。

Ca-P含量在15a橡膠林土壤中顯著低于4a和31a(圖4),這可能與細菌和真菌的溶磷作用有關。15a膠林土壤細菌、真菌PLFAs含量較高(表2),一些細菌和真菌代謝過程中產(chǎn)生CO2或H+,使土壤溶液的酸度提高,促進Ca-P溶解[46],導致Ca-P含量降低。而4a和31a橡膠林土壤細菌、真菌含量較低,對Ca-P溶解能力減弱[51]。

橡膠林種植31a后,閉蓄態(tài)磷含量顯著降低(圖4)。前人研究多認為,閉蓄態(tài)磷可作為磷源被利用而導致其含量降低。例如,張教林等[52]研究表明,橡膠林吸收的磷有52%來自于閉蓄態(tài)磷的礦化,種植34a后的橡膠林,閉蓄態(tài)磷含量顯著降低。Chen等[53]研究表明,在不同林齡落葉松人工林土壤中,與鐵、鋁結合的閉蓄態(tài)磷可作為磷源被利用,使成齡林土壤中閉蓄態(tài)磷含量顯著低于幼齡和近成熟林。而本研究中,閉蓄態(tài)磷含量在31a膠林土壤中顯著降低,但其原因可能不是被橡膠樹利用,可能是真菌和叢枝菌根真菌含量較低,對磷的礦化能力下降[46,54],減少了土壤礦物可固定的無機磷含量,導致閉蓄態(tài)磷含量降低[4]。Zhang等[5]研究也表明,真菌加強了有機磷的礦化,釋放的無機磷被可交換態(tài)錳沉淀下來形成閉蓄態(tài)磷。在森林發(fā)展的后期,閉蓄態(tài)磷含量降低。上述結果表明,穩(wěn)定態(tài)磷的轉(zhuǎn)化不僅與土壤微生物作用密切相關,同時也受到土壤性質(zhì)的影響。

4 結論

本研究表明,橡膠林長期單一種植下,磷組分和微生物群落結構發(fā)生較大變化。隨著林齡的增加,橡膠林土壤的微生物群落多樣性,磷循環(huán)轉(zhuǎn)化能力呈現(xiàn)出先增加后減少的趨勢。成齡橡膠林土壤微生物PLFAs含量、活性態(tài)磷組分和穩(wěn)定態(tài)磷組分(團聚體內(nèi)磷、閉蓄態(tài)磷)含量較幼齡林土壤顯著增加,而棄割后,橡膠林土壤微生物群落PLFAs含量和穩(wěn)定態(tài)磷組分含量顯著降低。其中細菌、真菌、AMF對穩(wěn)定態(tài)磷組分的礦化是加速土壤磷轉(zhuǎn)化的重要生物因素,而pH、TN、TOC也與此密切相關。因此,在探討橡膠林土壤中磷的轉(zhuǎn)化過程時,應充分考慮微生物群落和土壤理化性質(zhì)的重要作用。

[1] Egle L, Zoboli O, Thaler S, Rechberger H, Zessner M. The Austrian P budget as a basis for resource optimization. Resources, Conservation and Recycling, 2014, 83: 152- 162.

[2] de Oliveira C M B, Erich M S, Gatiboni L C, Ohno T. Phosphorus fractions and organic matter chemistry under different land use on Humic Cambisols in Southern Brazil. Geoderma Regional, 2015, 5: 140- 149.

[3] Richardson A E, Simpson R J. Soil microorganisms mediating phosphorus availability update on microbial phosphorus. Plant Physiology, 2011, 156(3): 989- 996.

[4] Yang X, Post W M. Phosphorus transformations as a function of pedogenesis: a synthesis of soil phosphorus data using Hedley fractionation method. Biogeosciences, 2011, 8(10): 2907- 2916.

[5] Zhang H Z, Shi L L, Wen D Z, Yu K L. Soil potential labile but not occluded phosphorus forms increase with forest succession. Biology and Fertility of Soils, 2016, 52(1): 41- 51.

[6] Olander L P, Vitousek P M. Biological and geochemical sinks for phosphorus in soil from a wet tropical forest. Ecosystems, 2004, 7(4): 404- 419.

[7] Godin A M, Lidher K K, Whites M D, Jones M D. Control of soil phosphatase activities at millimeter scales in a mixed paper birch-Douglas-fir forest: the importance of carbon and nitrogen. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 80: 62- 69.

[8] Li S N, Zou F S, Zhang Q, Sheldon F H. Species richness and guild composition in rubber plantations compared to secondary forest on Hainan Island, China. Agroforestry Systems, 2013, 87(5): 1117- 1128.

[9] 趙春梅, 蔣菊生, 曹建華, 熊代群, 謝貴水, 李曉波. 橡膠人工林養(yǎng)分循環(huán)通量及特征. 生態(tài)學報, 2009, 29(7): 3782- 3789.

[10] Maranguit D, Guillaume T, Kuzyakov Y. Land-use change affects phosphorus fractions in highly weathered tropical soils. CATENA, 2017, 149: 385- 393.

[11] 吳志祥, 謝貴水, 楊川, 周兆德, 陳幫乾. 海南島西部不同林齡橡膠林土壤養(yǎng)分特征. 海南大學學報: 自然科學版, 2011, 29(1): 42- 48.

[12] Herrmann L, Lesueur D, Br?u L, Davison J, Jairus T, Robain H, Robin A, Vasar Mi, Wiriyakitnateekul W, ?pik M. Diversity of root-associated arbuscular mycorrhizal fungal communities in a rubber tree plantation chronosequence in Northeast Thailand. Mycorrhiza, 2016, 26(8): 863- 877.

[13] Moreira A, Moraes L A C, Zaninetti R A. Phosphorus dynamics in the conversion of a secondary forest into a rubber tree plantation in the amazon rainforest. Soil Science, 2013, 178(11): 618- 625.

[14] Nurulita Y, Adetutu E M, Kadali K K, Shahsavari E, Zul D, Taha M, Ball A S. Assessment of the influence of oil palm and rubber plantations in tropical peat swamp soils using microbial diversity and activity analysis. Journal of Agricultural Chemistry and Environment, 2016, 5(2): 53- 65.

[15] Ekukinam E U, Iwara A I, Gani B S. Evaluation of phosphorus and exchangeable bases status of soil under rubber plantation of different ages in south-eastern nigeria. Open Science Journal of Bioscience and Bioengineering, 2014, 1(2): 19- 22.

[16] 魯如坤. 土壤農(nóng)業(yè)化學分析方法. 北京: 中國農(nóng)業(yè)科技出版社, 2000.

[17] 錢寶, 劉凌, 肖瀟. 土壤有機質(zhì)測定方法對比分析. 河海大學學報: 自然科學版, 2011, 39(1): 34- 38.

[18] 鮑士旦. 土壤農(nóng)業(yè)化學分析(第三版). 北京: 中國農(nóng)業(yè)出版社, 2000.

[19] 宋歌, 孫波, 教劍英. 測定土壤硝態(tài)氮的紫外分光光度法與其他方法的比較. 土壤學報, 2007, 44(2): 288- 293.

[20] Hedley M J, Stewart J W B, Chauhan B S. Changes in inorganic and organic soil phosphorus fractions induced by cultivation practices and by laboratory incubations. Soil Science Society of America Journal, 1982, 46(5): 970- 976.

[21] Costa M G, Gama-Rodrigues A C, de Moraes Gon?alves J L, Gama-Rodrigues E F, da Silva Sales M V, Aleixo S. Labile and non-labile fractions of phosphorus and its transformations in soil under eucalyptus plantations, Brazil. Forests, 2016, 7(1): 15.

[22] Frosteg?rd ?, Tunlid A, B??th E. Use and misuse of PLFA measurements in soils. Soil Biology and Biochemistry, 2011, 43(8): 1621- 1625.

[23] 林生, 莊家強, 陳婷, 張愛加, 周明明, 林文雄. 不同年限茶樹根際土壤微生物群落PLFA生物標記多樣性分析. 生態(tài)學雜志, 2013, 32(1): 64- 71.

[24] Frosteg?rd A, B??th E. The use of phospholipid fatty acid analysis to estimate bacterial and fungal biomass in soil. Biology and Fertility of Soils, 1996, 22(1/2): 59- 65.

[25] Zelles L. Fatty acid patterns of phospholipids and lipopolysaccharides in the characterisation of microbial communities in soil: a review. Biology and Fertility of Soils, 1999, 29(2): 111- 129.

[26] Kulmatiski A, Beard K H. Long-term plant growth legacies overwhelm short-term plant growth effects on soil microbial community structure. Soil Biology and Biochemistry, 2011, 43(4): 823- 830.

[27] Kroppenstedt R M. The genus nocardiopsis. Procaryotes, 1992, 2: 1139- 1156.

[28] 吳金水, 肖和艾, 陳桂秋, 黃敏. 旱地土壤微生物磷測定方法研究. 土壤學報, 2003, 40(1): 70- 78.

[29] 沈桂琴. 土壤中磷酸酶活性的測定方法. 土壤肥料, 1987, (1): 40- 42.

[30] Yannikos N, Leinweber P, Helgason B L, Baum C, Walley F L, Van Rees K C J. Impact ofPopulustrees on the composition of organic matter and the soil microbial community in Orthic Gray Luvisols in Saskatchewan (Canada). Soil Biology and Biochemistry, 2014, 70: 5- 11.

[31] Feng W T, Zou X M, Schaefer D. Above-and belowground carbon inputs affect seasonal variations of soil microbial biomass in a subtropical monsoon forest of southwest China. Soil Biology and Biochemistry, 2009, 41(5): 978- 983.

[32] Qiu L P, Wei X R, Gao J L, Zhang X C. Dynamics of soil aggregate-associated organic carbon along an afforestation chronosequence. Plant and Soil, 2015, 391(1/2): 237- 251.

[33] 唐建維, 龐家平, 陳明勇, 郭賢明, 曾榮. 西雙版納橡膠林的生物量及其模型. 生態(tài)學雜志, 2009, 28(10): 1942- 1948.

[34] 孫鋒, 趙燦燦, 何瓊杰, 呂會會, 管奕欣, 谷艷芳. 施肥和雜草多樣性對土壤微生物群落的影響. 生態(tài)學報, 2015, 35(18): 6023- 6031.

[35] 牛小云, 孫曉梅, 陳東升, 張守攻. 遼東山區(qū)不同林齡日本落葉松人工林土壤微生物、養(yǎng)分及酶活性. 應用生態(tài)學報, 2015, 26(9): 2663- 2672.

[36] Creamer C A, Filley T R, Boutton T W, Rowe H I. Grassland to woodland transitions: dynamic response of microbial community structure and carbon use patterns. Journal of Geophysical Researc: Biogeosciences, 2016, 121(6): 1675- 1688.

[37] Wang J C, Ren C Q, Cheng H T, Zou Y K, Bughio M A, Li Q F. Conversion of rainforest into agroforestry and monoculture plantation in China: consequences for soil phosphorus forms and microbial community. Science of the Total Environment, 2017, 595: 769- 778.

[38] Chakraborty K, Sinha S, Debnath A, Das A R, Saha A K, Das P. Arbuscular mycorrhizal fungal colonization in three different age groups of rubber plantations in Tripura, North-East India. Plant Pathology & Quarantine, 2016, 6(2): 122- 131.

[39] Johnson N C, Angelard C, Sanders I R, Kiers E T. Predicting community and ecosystem outcomes of mycorrhizal responses to global change. Ecology Letters, 2013, 16(1): 140- 153.

[40] Oberson A, Joner E J. Microbial turnover of phosphorus in soil//Turner B L, Frossard E, Baldwin D S, eds. Organic Phosphorus in the Environment. Wallingford: CABI, 2005: 133- 164.

[41] Bünemann E K, Prusisz B, Ehlers K. Characterization of phosphorus forms in soil microorganisms//Bünemann E K, Oberson A, Frossard E, eds. Phosphorus in Action: Biological Processes in Soil Phosphorus Cycling. Berlin Heidelberg: Springer, 2011: 37- 57.

[42] 陳永川, 楊春霞, 李春麗, 湯利. 橡膠林土壤中磷的動態(tài)變化特征規(guī)律研究. 土壤通報, 2012, 43(5): 1201- 1206.

[43] de Schrijver A, Vesterdal L, Hansen K, De Frenne P, Augusto L, Achat D L, Staelens J, Baeten L, De Keersmaeker L, De Neve S, Verheyen K. Four decades of post-agricultural forest development have caused major redistributions of soil phosphorus fractions. Oecologia, 2012, 169(1): 221- 234.

[44] Wang J P, Wu Y H, Zhou J, Bing H J, Sun H Y. Carbon demand drives microbial mineralization of organic phosphorus during the early stage of soil development. Biology and Fertility of Soils, 2016, 52(6): 825- 839.

[45] McGill W B, Cole C V. Comparative aspects of cycling of organic C, N, S and P through soil organic matter. Geoderma, 1981, 26(4): 267- 286.

[46] Jones D L, Oburger E. Solubilization of phosphorus by soil microorganisms//Bünemann E K, Oberson A, Frossard E, des. Phosphorus in Action: Biological Processes in Soil Phosphorus Cycling. Berlin Heidelberg: Springer, 2011: 169- 198.

[47] Sanchez P A. Properties and management of soils in the tropics. Soil Science, 1977, 124(3): 187.

[48] Rashmi I, Biswas A K, Parama V R R. Phosphorus management in agriculture: a review. Agricultural Reviews, 2014, 35(4): 261- 270.

[49] Li X L, Zhang J L, Gai J P, Christie P, Li X L. Contribution of arbuscular mycorrhizal fungi of sedges to soil aggregation along an altitudinal alpine grassland gradient on the Tibetan Plateau. Environmental Microbiology, 2015, 17(8): 2841- 2857.

[50] 文勤亮, 郭倩楠, 祝媛, 董長勛. 南方酸性土壤團聚體對磷的吸附解吸特征及pH值的影響. 黑龍江大學自然科學學報, 2014, 31(6): 800- 805.

[51] Khan M S, Zaidi A, Wani P A. Role of phosphate-solubilizing microorganisms in sustainable agriculture-a review. Agronomy for Sustainable Development, 2007, 27(1): 29- 43.

[52] 張教林, 陳愛國. 熱帶膠園土壤磷素形態(tài)和生物有效性. 生態(tài)環(huán)境學報, 1999, 8(4): 284- 286.

[53] Chen L X, Zhang C, Duan W B. Temporal variations in phosphorus fractions and phosphatase activities in rhizosphere and bulk soil during the development ofLarixolgensisplantations. Journal of Plant Nutrition and Soil Science, 2016, 179(1): 67- 77.

[54] Zhang L, Wang M X, Li H, Yuan L, Huang J G, Penfold C. Mobilization of inorganic phosphorus from soils by ectomycorrhizal fungi. Pedosphere, 2014, 24(5): 683- 689.

Effectsofrubber(Heveabrasiliensis)plantationsonsoilphosphorusfractionsandmicrobialcommunitycomposition

REN Changqi1,2, WANG Jinchuang2,3,*, CHENG Hanting2,3, ZOU Yukun2,3, LI Qinfen2,3

1AcademyofTropicalAgricultureandForestry,HainanUniversity,Haikou570228,China2ChineseAcademyofTropicalAgricultureSciencesEnvironmentandPlantProtectionInstitute,Haikou571101,China3AgriculturalEnvironmentalScienceObservationandExperimentStation,MinistryofAgriculture,Danzhou571737,China

Phosphorus (P) is recognized as one of the most limiting nutrients for primary production in tropical forests because much of the soil P stocks are geochemically bound to iron and aluminum oxides in forms that are largely unavailable for plant uptake. The availability of P to microorganisms and plants can be assessed by evaluating different soil P fractions, and soil P occurs in both organic and inorganic forms, which differ in behavior, mobility, and bioavailability (i.e., labile P, moderately labile P, non-labile P). Labile and non-labile P fractions can serve as sources or sinks of available P, and non-labile P can be released into soil solutions as available P through desorption when the content of available P decreases in the soil. Therefore, it is critical to understand the transformation between different soil P fractions when developing best practices for fertilizer management that aim to enhance the P use efficiency of agricultural systems. Soil microorganisms are important mediators of P mineralization and immobilization, owing to their ability to reduce P availability by immobilizing P in their biomass, which subsequently increases stocks of microbial P in the soil. In addition, lower available P content was observed in tropical soil, accompanied by higher soil phosphatase activity. Furthermore, arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) can take up P from pools that are normally considered unavailable to plants. However, the relationship between the dynamics of soil P forms, soil properties, and soil microbial communities has yet to be established in rubber plantation at different ages. Therefore, we compared the soil P fractions (i.e., labile P, moderately labile P, sonicate P, Ca-P, and occluded P) and soil microbial community composition of 4-, 15-, and 31-year-old rubber plantations on Hainan Island, Southern China. The aims of this study were (1) to determine whether the soil P stock and fractions would change with increasing plantation age; (2) to test whether the composition of soil microbial communities would change with plantation age; and (3) to quantify the relationships between P fraction, microbial community, and other soil attributes. The results could be used to develop recommended P fertilizer management practices for sustainable rubber plantations. We found that occluded P was the largest phosphorus fraction, followed by moderately labile P, labile P, sonicate P, and Ca-P in all plantations. The levels of bacteria and both gram-positive and gram-negative bacterial Phospholipid fatty acids (PLFAs) were highest in the 15-year-old plantation, whereas the levels of actinomycetes, arbuscular mycorrhizal fungi (16:1ω5c), and fungal PLFAs were lowest in the 31-year-old plantation. The level of soil acid phosphatase activity did not change with increasing plantation age, and redundancy analysis indicated that both biotic and abiotic factors were important contributors to variation in soil P fractions. Accordingly, the present study demonstrates that the age of rubber plantations significantly affects the soil physicochemical properties and microbial communities of rubber plantations and, consequently, soil P availability and cycling.

stand age; rubber plantation; phosphorus fraction; microbial community

國家自然科學基金(31640014); 中央級公益性科研院所基本科研業(yè)務費專項(17CXTD-04, 2015hzs1J012); 海南省自然科學基金(317235)

2017- 05- 02;

2017- 08- 15

*通訊作者Corresponding author.E-mail: wangjc@catas.cn

10.5846/stxb201705020803

Ren C Q, Wang J C, Cheng H T, Zou Y K, Li Q F.Effects of rubber (Heveabrasiliensis) plantations on soil phosphorus fractions and microbial community composition.Acta Ecologica Sinica,2017,37(23):7983- 7993.