馬屬動物碳水化合物消化在維系盲腸微生物區(qū)系穩(wěn)定與宿主機體健康中的作用

劉利林 白薩茹拉 楊紅建* 劉桂芹 江春雨 王沛勇

(1.中國農(nóng)業(yè)大學(xué)動物科學(xué)技術(shù)學(xué)院，動物營養(yǎng)學(xué)國家重點實驗室，北京 100193；2.塔里木大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院，新疆生產(chǎn)建設(shè)兵團塔里木畜牧科技重點實驗室，阿拉爾 843300；3.聊城大學(xué)生物制藥研究院，聊城 252000；4.新疆生產(chǎn)建設(shè)兵團農(nóng)一師幸福農(nóng)場畜牧公司，阿拉爾 843300)

馬屬動物碳水化合物消化在維系盲腸微生物區(qū)系穩(wěn)定與宿主機體健康中的作用

劉利林1,2白薩茹拉1楊紅建1*劉桂芹3江春雨2王沛勇4

(1.中國農(nóng)業(yè)大學(xué)動物科學(xué)技術(shù)學(xué)院，動物營養(yǎng)學(xué)國家重點實驗室，北京 100193；2.塔里木大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院，新疆生產(chǎn)建設(shè)兵團塔里木畜牧科技重點實驗室，阿拉爾 843300；3.聊城大學(xué)生物制藥研究院，聊城 252000；4.新疆生產(chǎn)建設(shè)兵團農(nóng)一師幸福農(nóng)場畜牧公司，阿拉爾 843300)

馬屬動物的盲腸內(nèi)棲息著復(fù)雜多樣的微生物，對飼糧碳水化合物的消化及機體健康起著重要作用，是馬屬動物盲腸功能的基礎(chǔ)；同時，飼糧碳水化合物也對盲腸微生物產(chǎn)生影響，探索飼糧碳水化合物在盲腸內(nèi)的消化代謝和對盲腸微生物區(qū)系的影響及規(guī)律，對飼料生產(chǎn)、動物飼養(yǎng)和動物生產(chǎn)性能的提高有積極的指導(dǎo)意義。本文總結(jié)了盲腸微生物的特點、盲腸微生物在馬屬動物碳水化合物消化生理中的地位和作用，以及馬屬動物盲腸碳水化合物的消化生理，并著重就飼糧碳水化合物對馬屬動物盲腸微生物區(qū)系的影響及規(guī)律，以及馬屬動物盲腸碳水化合物消化相關(guān)的營養(yǎng)代謝病的研究現(xiàn)狀和進(jìn)展進(jìn)行了分析闡述。

馬屬動物；盲腸；微生物；碳水化合物；消化生理

馬屬動物主要包括馬、驢和騾子等，均是我國的古老畜種。中國作為世界養(yǎng)馬大國，不僅馬的品種資源豐富且以約900萬匹的存欄總數(shù)而居世界之首[1]。此外，我國也是世界上驢養(yǎng)殖數(shù)量最多和品種資源最豐富的國家之一，截至2013年底，我國驢存欄數(shù)量約為600萬頭[2]。盲腸是馬屬動物營養(yǎng)物質(zhì)消化的重要器官，也是微生物消化飼糧纖維的主要場所。飼糧中無法在胃和小腸中被消化吸收的碳水化合物(如纖維素和淀粉)對盲腸微生物區(qū)系和盲腸環(huán)境的穩(wěn)定起著決定性作用，并最終影響到飼料利用率、營養(yǎng)代謝和動物的生產(chǎn)性能等。長期以來，我國在動物科學(xué)領(lǐng)域馬屬動物相關(guān)的研究價值通常被忽視，導(dǎo)致人們對其飼料、營養(yǎng)、消化和代謝的認(rèn)識比較有限。本文重點圍繞馬屬動物盲腸微生物與碳水化合物消化的關(guān)系綜述了國際上相關(guān)領(lǐng)域的最新研究進(jìn)展，以期為我國研究人員開展相關(guān)研究提供研究思路以及方法技術(shù)啟示。

1 馬屬動物盲腸對碳水化合物的消化

馬屬動物是典型的單胃草食動物，屬于后腸發(fā)酵類型，消化道的前段類似于典型的單胃動物，消化道的后段包括盲腸和結(jié)腸，體積很大且棲息著數(shù)量巨大、種類繁多的微生物，類似于反芻動物的瘤胃，對飼糧碳水化合物具有重要的微生物消化代謝作用。馬屬動物所需能量來源主要包括葡萄糖和揮發(fā)性脂肪酸，葡萄糖由小腸中的淀粉分解而來，而揮發(fā)性脂肪酸由盲腸中纖維被微生物發(fā)酵降解而成，馬機體所需的大部分(60%～70%)能量都由盲腸和結(jié)腸吸收的揮發(fā)性脂肪酸提供[3]。

1.1 盲腸對淀粉和纖維的消化

Arnold等[4]發(fā)現(xiàn)玉米、燕麥、大麥和高粱等谷物淀粉在馬盲腸的消化率可以達(dá)到(91.1±6.8)%，在消化道前段沒有被消化的淀粉到達(dá)后腸后被馬后腸道的牛鏈球菌(Streptococcusbovis)和乳酸桿菌(Lactobacillussp.)等產(chǎn)乳酸菌轉(zhuǎn)化為乳酸[5]，乳酸繼續(xù)被韋榮氏球菌屬(Veillonellaspp.)等乳酸利用菌轉(zhuǎn)化為丙酸[6]，丙酸被盲腸壁吸收后為機體提供能量。馬在飼喂牧草或青貯飼料時大部分纖維在盲腸和結(jié)腸中被消化，Miyaji等[7]研究發(fā)現(xiàn)盲腸消化的纖維占整個消化道纖維消化量的90%左右，并且盲腸中羧甲基纖維素酶和木聚糖酶的活性較強。Glinsky等[8]研究發(fā)現(xiàn)，馬后腸道中的微生物水解羊茅草中的纖維素和半纖維素等植物纖維釋放出可溶性糖，隨后這些可溶性糖被發(fā)酵成乙酸、丙酸和丁酸(乙酸∶丙酸∶丁酸=7∶2∶1)等揮發(fā)性脂肪酸，揮發(fā)性脂肪酸透過盲腸壁被吸收后可以提供30%的可消化能，尤其在馬飼喂高纖維飼糧的情況下纖維發(fā)酵產(chǎn)生的揮發(fā)性脂肪酸是馬的主要能量來源。

纖維在馬屬動物的盲腸和在反芻動物的瘤胃中被微生物發(fā)酵降解的機制頗為相似，但利用效率卻存在差異。Hintz等[9]研究發(fā)現(xiàn)，以后腸發(fā)酵方式的單胃草食動物對植物細(xì)胞壁成分的利用效率僅相當(dāng)于反芻動物利用效率的2/3。但I(xiàn)zraely等[10]發(fā)現(xiàn)驢對干草能量的消化和反芻動物相當(dāng)。

1.2 盲腸碳水化合物消化的影響因素

盲腸的主要功能是對飼糧纖維進(jìn)行消化，盲腸功能主要受到采食量、飼糧組成和飼養(yǎng)管理的影響，采食量和飼糧組成首先影響到達(dá)盲腸的可發(fā)酵底物的量和組成，同時也影響食糜在消化道的滯留時間，這些因素最終都影響纖維在盲腸的消化率。Miyaji等[11]發(fā)現(xiàn)梯牧草干草在馬盲腸中的平均滯留時間為2.9 h。馬在飼喂青貯飼料時液相食糜和固相食糜的全消化道平均滯留時間均比飼喂干草的短(16.9 h vs. 21.1 h; 21.8 h vs. 23.7 h)[12]。此外，當(dāng)飼糧中小顆粒比例較高時平均滯留時間會延長[13]。大量試驗證明，隨著平均滯留時間的延長，養(yǎng)分消化率、微生物活性和從消化道吸收水的量均增加[14]。

盲腸的解剖結(jié)構(gòu)非常特殊，呈囊狀且里面有豐富的液體。當(dāng)采食量增加時，盲腸處于較好的充盈狀態(tài)，此時來自回腸的食糜就被阻止進(jìn)入盲腸而直接到達(dá)結(jié)腸。馬的干物質(zhì)采食量一般為自身體重的2%左右[15]，高采食量降低纖維全消化道消化率和平均滯留時間，說明纖維全消化道消化率和平均滯留時間之間有直接關(guān)系[7]。另外，飼糧結(jié)構(gòu)多糖和淀粉多糖的比例也影響盲腸消化功能，馬飼糧中淀粉的比例如果太高，當(dāng)?shù)矸鄣臄z入量超過3.5g/kg BW時就會降低盲腸pH，從而降低盲腸多糖酶的活性，進(jìn)而降低纖維的消化率[16]。

2 馬屬動物盲腸微生物

纖維發(fā)酵在馬屬動物的消化中起著關(guān)鍵作用，如維持盲腸內(nèi)環(huán)境的穩(wěn)定、為機體提供能量等，這些功能的實現(xiàn)都依賴于盲腸微生物的存在，故盲腸微生物是馬屬動物盲腸功能的基礎(chǔ)。微生物把纖維降解和發(fā)酵成可吸收營養(yǎng)物質(zhì)是馬屬動物腸道生態(tài)系統(tǒng)的主要功能[17]。盡管盲腸發(fā)酵和瘤胃發(fā)酵在微生物消化、分泌和吸收方面非常相似，但有關(guān)馬屬動物盲腸發(fā)酵的研究很不充分，后腸微生物種群多樣性的研究非常缺乏。

2.1 微生物組成

和反芻動物的瘤胃，人和豬的盲腸、結(jié)腸[18]相比，人們對驢盲腸微生物種群的認(rèn)識是非常有限的，目前有關(guān)驢盲腸微生物的研究只有零星報道，相比而言，馬盲腸微生物的研究則較為深入。馬盲腸的pH接近中性，并且流通速度較慢，這為微生物提供了有利的生存環(huán)境[19]。馬盲腸中微生物區(qū)系由細(xì)菌、真菌和原蟲組成[20]，但已有的研究大部分都集中在盲腸細(xì)菌方面。據(jù)Santos等[21]估計，馬盲腸中30%～80%的微生物都是嚴(yán)格厭氧的，盲腸中總厭氧菌數(shù)量在1.85×107～2.65×109CFU/mL。馬盲腸中真菌孢子的數(shù)量在101～104CFU/mL[22]，原蟲的數(shù)量在103～105個/mL[23]。

2.1.1 細(xì)菌

盲腸中的細(xì)菌主要是厭氧細(xì)菌，數(shù)量超過動物自身細(xì)胞數(shù)量，對營養(yǎng)和機體健康有重要影響[24]。Bonhomme[25]采用形態(tài)學(xué)法鑒定了矮馬腸道中3個主要的纖維分解菌，分別是纖維桿菌屬、瘤胃球菌屬和白色瘤胃球菌。Milinovich等[26]在馬的盲腸中發(fā)現(xiàn)了鏈球菌(Streptococci)、酵母菌(Saccharomycescerevisiae)的存在。Jouany等[27]在馬的盲腸中發(fā)現(xiàn)了乳酸桿菌(Lactobacilli)，以及生黃瘤胃球菌(Ruminococcusflavefaciens)和產(chǎn)琥珀酸絲狀桿菌(Fibrobactersuccinogenes)2種纖維分解菌。

用傳統(tǒng)的微生物培養(yǎng)法只能獲得腸道環(huán)境中微生物的部分信息和分離得到很少一部分的微生物，估計僅有10%～20%[28]，而且得到的微生物大多集中在某些常見屬種，不能全面客觀地認(rèn)識腸道中微生物群落?，F(xiàn)代微生物技術(shù)的出現(xiàn)為從盲腸微生物角度分析盲腸消化機理開辟了一條新的有效途徑。用核酸序列分析、基因型指紋圖譜分析等分子方法能克服微生物培養(yǎng)法帶來的缺點。核糖體RNA(rRNA)小亞基被普遍認(rèn)為是一個非常合適的分子鐘，并且是目前用來闡述微生物間系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系的最常用方法。近年來，隨著分子生物學(xué)技術(shù)的不斷發(fā)展，出現(xiàn)了許多能夠鑒定不可培養(yǎng)微生物的新技術(shù)，這些新技術(shù)包括16S rDNA克隆文庫測序法、基因型指紋圖譜分析等。實時定量PCR法對單個菌種或者總菌數(shù)可以精確、靈敏地定量[29]。Hastie等[30]采用實時定量PCR技術(shù)發(fā)現(xiàn)馬盲腸內(nèi)容物中生黃瘤胃球菌的數(shù)量最多，其次為產(chǎn)琥珀酸絲狀桿菌，牛鏈球菌(Streptococcusbovis)的數(shù)量最少。Julliand等[17]利用寡核苷酸探針檢測了驢和矮馬盲腸中的纖維分解菌，發(fā)現(xiàn)生黃色瘤胃球菌是優(yōu)勢菌種。Daly等[31]采用免培養(yǎng)法分析了采食牧草的馬盲腸微生物多樣性，發(fā)現(xiàn)盲腸微生物主要屬于革蘭氏陽性厭氧菌，主要是屬于擬桿菌門(Bacteroidetes)和硬壁菌門(Firmicutes)的毛螺菌科(Lachnospiraceae)，其次是纖維桿菌屬(Fibrobacter)，瘤胃球菌科(Ruminococcaceae)和硬壁菌門(Firmicutes)的芽孢桿菌屬(Bacillus)、乳桿菌屬(Lactobacillus)、鏈球菌屬(Streptococcus)。

2.1.2 原蟲

Kornilova等[32]調(diào)查了雅庫特馬腸道中的纖毛蟲，發(fā)現(xiàn)了57種纖毛蟲，平均每匹馬體內(nèi)存在的纖毛蟲種類有17～43種。Julliand等[17]研究了15個土耳其馬糞樣中大腸纖毛蟲的種群結(jié)構(gòu)和分布，鑒定了22個屬的36種纖毛蟲，纖毛蟲的平均數(shù)量是(4.2±13.9)×104個/mL，平均每個宿主有纖毛蟲種(9.9±7.1)個。大量的研究已經(jīng)測定出了瘤胃中原蟲對消化的貢獻(xiàn)，而對原蟲在馬后腸道消化中作用的研究鮮有報道。Moore等[23]和Gürelli等[33]也在馬的盲腸和結(jié)腸中發(fā)現(xiàn)了纖毛蟲，并指出原蟲似乎對纖維的消化不重要。

2.2 飼糧碳水化合物對盲腸微生物的影響

馬后消化道發(fā)酵活動的效率依靠有效的底物，并且會受到采食量、飼糧組成和盲腸以前對飼糧的消化等因素影響[34]。

2.2.1 碳水化合物比例

據(jù)Medina等[5]報道，馬腸道微生物區(qū)系組成和微生物活性受飼糧纖維和淀粉比例的影響，為了維持腸道微生物區(qū)系的正常和保證后腸道健康，必須用等量的纖維平衡飼糧中的淀粉，即飼糧中性洗滌纖維(NDF)/淀粉=1。研究顯示，飼糧組成發(fā)生變化會引起馬盲腸微生物區(qū)系發(fā)生變化，Goodson等[35]測定了由全粗飼料向全精飼料的轉(zhuǎn)變過程中馬盲腸微生物數(shù)量的變化，發(fā)現(xiàn)微生物數(shù)量變化與這種突然的飼糧轉(zhuǎn)變有關(guān)，當(dāng)馬的飼糧中淀粉含量超過體重的0.4%時，一些淀粉會逃避小腸的水解而到達(dá)盲腸，在盲腸發(fā)酵產(chǎn)生乳酸和二氧化碳[36]，乳酸會極大地降低盲腸pH，抑制纖維分解菌的活性，破壞正常的盲腸微生物區(qū)系。相反，飼糧中有足夠的纖維可以維持盲腸中纖維分解菌的活性，和高淀粉飼糧相比高纖維飼糧的纖維消化率較高[37]。

2.2.2 碳水化合物類型

一般情況下，大部分非結(jié)構(gòu)性碳水化合物可能不能夠到達(dá)后腸道，或者只有極少一部分可以到達(dá)；相反，結(jié)構(gòu)性碳水化合物在盲腸前消化率很低而到達(dá)后腸道繼續(xù)水解。比如，增加飼糧中谷物類精料的比例使飼糧中淀粉的含量超過2 g/kg BW[27]，可導(dǎo)致盲腸pH降至6.1[38]，對微生物的活性和纖維消化也產(chǎn)生了負(fù)面影響。盲腸微生物的繁殖和對粗纖維的消化依賴可利用的能量[39]，碳水化合物類型和攝食水平的不同，其在消化道內(nèi)的滯留時間有所不同，進(jìn)而影響后腸微生物組成[40]。淀粉在后腸發(fā)酵能導(dǎo)致微生物區(qū)系和活性的變化，這種變化是非常不利的，其影響在于或者降低飼糧消化利用率，或者嚴(yán)重?fù)p害動物健康。飼糧碳水化合物引起微生物種群發(fā)生變化也許和馬屬動物盲腸中的微生物種群之間競爭底物有關(guān)，到目前為止還沒有相關(guān)研究報道。

2.2.3 酵母添加劑與抗生素

除了常規(guī)的飼料和營養(yǎng)物質(zhì)會引起盲腸微生物的改變，一些添加劑如活酵母、葡萄籽提取物和抗生素等也會影響盲腸微生物的改變。Glade等[41]發(fā)現(xiàn)在馬飼糧中添加活酵母(10 g/d)可使馬盲腸厭氧菌的數(shù)量增加，優(yōu)化了盲腸發(fā)酵模式。研究發(fā)現(xiàn)，酵母促進(jìn)乳酸利用菌的生長和纖維的消化，同時酵母有增加乳酸利用菌數(shù)量的趨勢[42]；一些抗生素如維吉霉素經(jīng)常被用來處理馬因為碳水化合物導(dǎo)致的蹄葉炎，維吉霉素可以阻止鏈球菌的異常生長，降低盲腸乳酸的產(chǎn)生，并維持盲腸pH高于6.5[43]。

3 碳水化合物在盲腸的消化與機體健康

飼糧對盲腸微生物產(chǎn)生影響的同時，微生物也對宿主動物產(chǎn)生有益或有害的作用。纖維型基礎(chǔ)飼糧維持盲腸內(nèi)正常的發(fā)酵條件，相反，飼糧精飼料水平過高會破壞盲腸內(nèi)環(huán)境，導(dǎo)致酸中毒和蹄葉炎等代謝性疾病的發(fā)生[30]。在消化道前段沒有被消化的淀粉到達(dá)盲腸，導(dǎo)致盲腸微生物區(qū)系發(fā)生變化和產(chǎn)生一些代謝產(chǎn)物，最終導(dǎo)致馬的消化道疾病。

腸道疾病如腸痙攣是一種對馬的健康有重要影響的內(nèi)科疾病，常常導(dǎo)致死亡。造成腸痙攣的直接原因是腸道消化吸收功能紊亂導(dǎo)致腸道臌脹和痙攣，馬最終表現(xiàn)出劇烈的腹痛[44]。蹄葉炎是另外一種和盲腸消化相關(guān)的營養(yǎng)代謝病，大量的研究證實蹄葉炎等疾病與后腸微生物區(qū)系相關(guān)[45]。Milinovich等[46]采用16S rRNA序列分析法鑒定了蹄葉炎馬后腸中存在鏈球菌，同時還發(fā)現(xiàn)當(dāng)大量可發(fā)酵淀粉到達(dá)馬的后腸道時，和碳水化合物誘導(dǎo)的蹄葉炎有關(guān)的革蘭氏陽性鏈球菌就會大量繁殖。馬飼糧中的纖維對維持后腸環(huán)境的穩(wěn)定性有重要作用，可以避免酸中毒的發(fā)生。和飼喂粗飼料的馬相比，飼喂精飼料的馬在飼喂后6 h盲腸pH顯著下降達(dá)4～5，除此之外，盲腸乙酸與丙酸比由飼喂干草期間的5.0下降到飼喂精飼料期間的2.6[47]，抑制了后腸纖維分解菌群的活性，增加了馬對腸痙攣和蹄葉炎的易感性。

4 小 結(jié)

馬屬動物盲腸碳水化合物消化生理的研究遠(yuǎn)不及反芻動物瘤胃那樣系統(tǒng)深入，人們對馬屬動物盲腸微生物的認(rèn)識非常有限。此外，本文中所引用的文獻(xiàn)主要是關(guān)于馬的，而有關(guān)驢的文獻(xiàn)十分缺乏，驢作為典型的馬屬動物在盲腸微生物與碳水化合物消化方面是否與馬具有相同的特點，或者有不同于馬的獨特之處，畢竟這2種動物存在物種差異和生存環(huán)境的差異。這些均需要進(jìn)一步研究探索。

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(責(zé)任編輯 菅景穎)

Abstract: Complex and diverse microorganisms, that inhabit in the cecum of equine play an important role in the digestion of carbohydrate and the health of the body and it is the basis of the cecum function of equine animals. At the same time, the dietary carbohydrate could also affect the cecal microorganisms. It has positive guiding significance on the feed production, animal feeding and the improvement of animal production performance to explore the the digestion and metabolism of dietary carbohydrate in the cecum, its impact on cecal microorganisms and the rule. This paper summarized the characteristics of cecal microorganisms, their significances and functions in the carbohydrate digestive physiology of equine, as well as the carbohydrate digestive physiology in the cecum of equine. The effects and rule of dietary carbohydrate composition on the cecal microflora, as well as the current research status and development of nutritional and metabolic diseases related to the carbohydrate digestion in the cecum of equine were analyzed and investigated with great emphasis.[ChineseJournalofAnimalNutrition,2017,29(10)：3429-3435]

Keywords: equine; cecum; microorganism; carbohydrate; physiology of digestion

RolesofEquineCarbohydrateDigestionintheMaintenanceofCecalMicrobialStabilityandHostHealth

LIU Lilin1,2BAI Sarula1YANG Hongjian1*LIU Guiqin3JIANG Chunyu2WANG Peiyong4

(1.StateKeyLaboratoryofAnimalNutrition,CollegeofAnimalScienceandTechnology,ChinaAgriculturalUniversity,Beijing100193,China; 2.KeyLaboratoryofTarimAnimalHusbandryScienceandTechnology,XinjiangProductionandConstructionGroup,CollegeofAnimalScience,TarimUniversity,Alar843300,China; 3.InstituteofBio-PharmaceuticalResearch，LiaochengUniversity,Liaocheng252000,China; 4.HappyFarmAnimalHusbandryCompany,XinjiangProductionandConstructionCorpAgriculturalFirstDivision,Alar843300,China)

S821

A

1006-267X(2017)10-3429-07

10.3969/j.issn.1006-267x.2017.10.001

2017-03-21

國家自然科學(xué)基金項目(31260554)

劉利林(1977—)，男，新疆阿拉爾人，副教授，博士研究生，主要從事動物營養(yǎng)與飼料科學(xué)的教學(xué)和科研工作。E-mail: lll.net@163.com

*通信作者:楊紅建，教授，博士生導(dǎo)師，E-mail: yang_hongjian@sina.com

*Corresponding author, professor, E-mail: yang_hongjian@sina.com