體素內(nèi)不相干運(yùn)動(dòng)與直腸腺癌預(yù)后病理因素之間的相關(guān)性

朱海濱 ZHU Haibin

李曉婷 LI Xiaoting

王 帥 WANG Shuai

孫應(yīng)實(shí) SUN Yingshi

體素內(nèi)不相干運(yùn)動(dòng)與直腸腺癌預(yù)后病理因素之間的相關(guān)性

朱海濱 ZHU Haibin

李曉婷 LI Xiaoting

王 帥 WANG Shuai

孫應(yīng)實(shí) SUN Yingshi

目的探討體素內(nèi)不相干運(yùn)動(dòng)（IVIM）的D、D*、f值與直腸腺癌病理預(yù)后因素之間的相關(guān)性。資料與方法回顧性分析2015年9月—2016年7月北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院未行新輔助治療而直接手術(shù)的86例直腸腺癌患者的影像資料，包括直腸多b值擴(kuò)散加權(quán)成像（DWI）檢查，測(cè)量病灶相應(yīng)的D、D*、f值。根據(jù)術(shù)后病理分化程度、T/N分期、脈管神經(jīng)侵犯狀態(tài)、表皮生長因子受體（EGFR）及人表皮生長因子受體-2（Her-2）表達(dá)水平進(jìn)行分組，分析各定量參數(shù)與腫瘤病理學(xué)指標(biāo)的關(guān)系。結(jié)果直腸腺癌不同分化程度（高、中、低）的D值分別為（0.541±0.093）×10－3mm2/s、（0.490±0.156）×10－3mm2/s、（0.342±0.147）×10－3mm2/s， 差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）；直腸腺癌脈管神經(jīng)侵犯組D值為（0.511±0.154）×10－3mm2/s，未受侵犯組D值為（0.387±0.130）×10－3mm2/s，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）。不同病理T、N分期腫瘤D、D*、f值差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。EGFR及Her-2高表達(dá)組的f值均高于低表達(dá)組（0.379±0.076比0.298±0.099、0.356±0.097比0.298±0.098），差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）。結(jié)論直腸腺癌IVIM定量參數(shù)可望無創(chuàng)地評(píng)估腫瘤的生物學(xué)行為并預(yù)測(cè)患者的預(yù)后。

直腸腫瘤；腺癌；磁共振成像；擴(kuò)散加權(quán)成像；表觀擴(kuò)散系數(shù)；受體，表皮生長因子；基因，erbB-2；預(yù)后

MR擴(kuò)散加權(quán)成像（DWI）是一種功能MRI技術(shù)，可以定量計(jì)算表觀擴(kuò)散系數(shù)（ADC）值間接反映水分子的微觀運(yùn)動(dòng)[1]。Le Bihan等[2]在1986年提出的體素內(nèi)不相干運(yùn)動(dòng)成像（intravoxel incoherent motion，IVIM）理論，采用多b值掃描、雙指數(shù)擴(kuò)散衰減模型計(jì)算，可將分子的擴(kuò)散和灌注效應(yīng)相分離，使體素內(nèi)水分子的擴(kuò)散更接近生物組織的實(shí)際特征。IVIM參數(shù)包括純擴(kuò)散系數(shù)（D）、灌注分?jǐn)?shù)（f）、灌注相關(guān)假擴(kuò)散系數(shù)（D*）。D值可以更真實(shí)地反映組織內(nèi)水分子的擴(kuò)散；D*值及f值則反映組織的灌注信息。直腸癌分化程度、T/N分期、脈管神經(jīng)侵犯狀態(tài)及表皮生長因子受體（epidermal growth factor receptor，EGFR）、人表皮生長因子受體-2（human epidermal growth factor receptor-2，Her-2）表達(dá)水平是評(píng)價(jià)其侵襲性的重要指標(biāo)，也是影響患者預(yù)后的主要因素，對(duì)于選擇合適的治療策略至關(guān)重要[3]。本研究旨在探討盆腔MR的IVIM各定量參數(shù)與直腸腺癌主要病理預(yù)后因素的關(guān)系，以期為臨床診治提供參考。

1 資料與方法

1.1 研究對(duì)象 回顧性收集2015年9月－2016年7月北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院接診的直腸腺癌患者86例，其中男56例，女30例；年齡18～82歲，中位年齡59歲。納入標(biāo)準(zhǔn)：①術(shù)前未接受放、化療且有完整MRI資料；②MRI檢查后1周內(nèi)接受手術(shù)治療；③術(shù)后病理確診為直腸腺癌。排除標(biāo)準(zhǔn)：①有既往盆腔手術(shù)史；②伴有其他腫瘤并接受過盆腔放療和（或）化療；③MRI圖像缺失或無法測(cè)量；④直腸黏液腺癌和印戒細(xì)胞癌。

1.2 儀器與方法 檢查前在無禁忌證（青光眼、前列腺過度肥大或嚴(yán)重心臟?。┑那闆r下，肌內(nèi)注射鹽酸山莨菪堿20 mg，使腸道處于低張狀態(tài)。采用GE Signa Horizon HDXT 3.0 T MR掃描儀和8通道相控陣腹部線圈，線圈中心定位于恥骨上緣。

多b值DWI采用單激發(fā)自旋回波平面成像（SEEPI）序列，采用12個(gè)b值（0、20、50、100、200、400、600、800、1000、1200、1400及 1600 s/mm2），激勵(lì)次數(shù)分別為1、1、1、1、1、2、2、2、4、4、6、8。TR 2800 ms，TE 70 ms；反轉(zhuǎn)恢復(fù)時(shí)間 240 s；矩陣128×128；視野 340 mm×272 mm；層厚 4 mm；間距1 mm。圖像為軸位采集，覆蓋全部腫瘤區(qū)域，總掃描時(shí)間為4.5 min。每個(gè)多b值DWI序列后掃描軸位及矢狀位、冠狀位T2WI序列。

增強(qiáng)掃描對(duì)比劑采用釓噴替酸葡甲胺，經(jīng)高壓注射器以3.0 ml/s注射（0.1 mmol/kg），隨后注射20 ml生理鹽水。

1.3 圖像處理 由2位放射科主治醫(yī)師采用盲法共同在GE AW 4.6工作站采用Functool-MADC軟件進(jìn)行DWI圖像處理，得到D、 D*及f值。感興趣區(qū)（ROI）在b=800 s/mm2的圖像上手動(dòng)勾畫，選取腫瘤最大層面，重復(fù)測(cè)量3次并取平均值；勾畫時(shí)參考相應(yīng)層面T2WI、動(dòng)態(tài)增強(qiáng)MRI（dynamic contrast enhanced MRI，DCEMRI）圖像以確定腫瘤邊界，勾畫時(shí)避開黏液、壞死、囊變及出血區(qū)，區(qū)域內(nèi)不包括腸腔、偽影和血管。

1.4 病理學(xué)分析 所有患者均接受根治性切除手術(shù)。依據(jù)國際抗癌聯(lián)盟（UICC）和美國癌癥聯(lián)合委員會(huì)（AJCC）制訂的第7版腫瘤TNM分期[4]為標(biāo)準(zhǔn)。腫瘤分化程度、是否伴有脈管神經(jīng)侵犯等相關(guān)信息均由術(shù)后病理報(bào)告獲得。

EGFR染色依據(jù)陽性細(xì)胞所占比例分為4級(jí)，0：腫瘤細(xì)胞無著色；+：腫瘤細(xì)胞著色比例＜25%；++：腫瘤細(xì)胞著色比例25%～50%；+++：腫瘤細(xì)胞著色比例＞50%。參照美國臨床腫瘤協(xié)會(huì)/美國病理醫(yī)師協(xié)會(huì)提出的Her-2檢測(cè)指南[5]，Her-2的表達(dá)狀態(tài)也可分為4級(jí)，0：腫瘤細(xì)胞無著色或≤10%的腫瘤細(xì)胞膜染色；+：＞10%的腫瘤細(xì)胞有微弱或隱約可見的細(xì)胞膜著色；++：＞10%的腫瘤細(xì)胞有弱到中度的基底側(cè)膜、側(cè)膜或完全性染色；+++：＞10%腫瘤細(xì)胞基底側(cè)膜、側(cè)膜或完全性膜較強(qiáng)著色。根據(jù)EGFR、Her-2免疫組織化學(xué)結(jié)果將患者分為低表達(dá)組（0、+、++）、高表達(dá)組（+++）[5-6]。

1.5 統(tǒng)計(jì)學(xué)方法 采用SPSS 17.0軟件，連續(xù)變量數(shù)據(jù)以±s表示，腫瘤分化程度、T/N分期組間的IVIM參數(shù)值比較采用單因素方差分析及LSD檢驗(yàn)；脈管神經(jīng)侵犯狀態(tài)及EGFR、Her-2狀態(tài)組間IVIM參數(shù)值比較均采用兩獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)。P＜0.05表示差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 IVIM定量參數(shù)與直腸癌分化程度、脈管癌栓及病理分期的關(guān)系 ①直腸癌分化程度：D值隨著組織學(xué)分化程度增高而逐漸增高，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.01）；D*及f值差異均無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。②病理分期：f值隨T、N分期的增加呈現(xiàn)逐漸遞增趨勢(shì)，但差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）；不同T、N分期的D、D*值差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。③脈管神經(jīng)侵犯：脈管神經(jīng)侵犯組D值高于未侵犯組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）；而相應(yīng)D*及f值差異均無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。見表1。

表1 IVIM定量參數(shù)與直腸癌分化程度的關(guān)系（±s）

表1 IVIM定量參數(shù)與直腸癌分化程度的關(guān)系（±s）

指標(biāo) 例數(shù) D值（×10－3mm2/s） D*值（×10－3mm2/s） f值分化程度高4 0.541±0.093 14.9±3.48 0.259±0.017中67 0.490±0.156 23.2±11.2 0.304±0.099低15 0.342±0.147 27.4±13.9 0.343±0.109 F值 6.643 2.010 1.498 P值 ＜0.05 ＞0.05 ＞0.05脈管神經(jīng)侵犯無55 0.387±0.130 23.2±11.1 0.298±0.099有31 0.511±0.154 24.2±12.8 0.327±0.100 t值 3.773 －0.393 －1.268 P值 ＜0.05 ＞0.05 ＞0.05 T分期T1 5 0. 512±0.093 22.9±12.3 0.261±0.067 T2 19 0. 431±0.152 23.3±13.2 0.293±0.102 T3 56 0. 472±0.157 24.2±11.5 0.315±0.099 T4 6 0. 506±0.218 20.8±9.2 0.336±0.130 F值 0.609 0.148 0.764 P值 ＞0.05 ＞0.05 ＞0.05 N分期N0 50 0.479±0.143 22.2±10.4 0.289±0.095 N1 24 0.481±0.181 25.7±12.2 0.324±0.102 N2 12 0.384±0.149 25.1±15.2 0.358±0.103 F值 1.990 0.859 2.796 P值 ＞0.05 ＞0.05 ＞0.05

2.2 IVIM定量參數(shù)與免疫組織化學(xué)狀態(tài)的關(guān)系EGFR及Her-2高表達(dá)組腫瘤的f值均明顯高于低表達(dá)組（P＜0.05），而兩組間D及D*值差異均無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。見表2、圖1、2。

表2 IVIM定量參數(shù)與直腸癌組織EGFR及Her-2狀態(tài)的關(guān)系（±s）

表2 IVIM定量參數(shù)與直腸癌組織EGFR及Her-2狀態(tài)的關(guān)系（±s）

指標(biāo) 例數(shù) D值（×10－3mm2/s） D*值（×10－3mm2/s） f值EGFR狀態(tài)高表達(dá) 11 0.450±0.101 19.6±10.1 0.379±0.076低表達(dá) 75 0.469±0.164 24.1±20.8 0.298±0.099 P值 ＞0.05 ＞0.05 ＜0.05 Her-2狀態(tài)高表達(dá) 15 0.406±0.139 21.2±11.1 0.356±0.097低表達(dá) 71 0.479±0.158 24.1±11.8 0.298±0.098 P值 ＞0.05 ＞0.05 ＜0.05

圖1 男，66歲，直腸上段中分化腺癌。軸位DWI（b=800 s/mm2）示病灶呈中等至稍高信號(hào)（A）；平均f值為0.256（ROI內(nèi)，B）；EGFR染色（+）（EnVision法，×200，C）； Her-2染色（0）（Ventana儀器染色，×200，D）

圖2 男，48歲，直腸上段低分化腺癌。軸位DWI（b=800 s/mm2）示病灶呈明顯高信號(hào)（A）；平均f值為0.461（ROI內(nèi)，B）；EGFR染色（+++）（EnVision法，×200，C）；Her-2染色（++）（Ventana儀器染色，×200，D）

3 討論

本研究顯示，D值在直腸腺癌不同分化程度差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05），即腫瘤分化程度越低，D值越低，與Aoyagi等[7]的報(bào)道基本一致，說明可以借助于D值的變化來鑒別不同直腸腺癌的分化程度，其原因可能是腫瘤分化程度越低，其細(xì)胞的異型性越顯著，腫瘤細(xì)胞密度增加，同時(shí)細(xì)胞外間隙結(jié)構(gòu)改變?nèi)玳g隙內(nèi)成纖維細(xì)胞、漿細(xì)胞、淋巴細(xì)胞及中性粒細(xì)胞增多導(dǎo)致細(xì)胞外間隙減少，故影響水分子擴(kuò)散受限，D值下降。

腫瘤的浸潤深度及淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況是提示患者預(yù)后的重要指標(biāo)。目前關(guān)于單指數(shù)模型ADC值與直腸癌的T、N分期是否具有相關(guān)性仍存在較大爭議。Sun等[8]研究認(rèn)為直腸癌不同病理T、N分期間相應(yīng)ADC值差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。本研究中，盡管f值隨直腸腺癌T、N分期提高有增加趨勢(shì)，但差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）；同時(shí)，相應(yīng)D及D*值差異也無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05），與既往研究[9-10]一致。腫瘤T、N分期增加，腫瘤細(xì)胞異型性、數(shù)目及細(xì)胞內(nèi)、外間隙可能未發(fā)生明顯變化，即腫瘤組織內(nèi)部的微觀結(jié)構(gòu)未發(fā)生顯著變化，而僅僅是浸潤深度增加，這一推測(cè)還有待結(jié)合病理學(xué)研究進(jìn)一步證實(shí)[11]。導(dǎo)致這種爭議的原因可能與T4期患者多數(shù)因?yàn)樾行螺o助放化療而未納入本研究有關(guān)；也可能與不同T3亞分期患者組成不同，T3期直腸癌具有很強(qiáng)的異質(zhì)性，其系膜侵犯距離不同，5年生存率有較大差別，腫瘤特異性生存率為54%～85%[12]。關(guān)于T3亞分期與IVIM定量參數(shù)間的相關(guān)性研究仍需要多中心、大樣本研究證實(shí)。

腫瘤脈管神經(jīng)侵犯狀態(tài)是病變發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的關(guān)鍵，Hogan等[13]研究提示脈管神經(jīng)侵犯患者發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的概率顯著提高（59%比25%，P＜0.001），5年生存率顯著下降（24%比5%，P＜0.001）。本研究顯示脈管神經(jīng)侵犯組相應(yīng)D值高于未侵犯組（P＜0.05），D值可以用來判斷腫瘤對(duì)脈管神經(jīng)的侵襲性，為臨床進(jìn)一步診治提供依據(jù)。

EGFR和Her-2是促進(jìn)直腸癌發(fā)生、發(fā)展的重要分子生物學(xué)標(biāo)志物，其高表達(dá)可促進(jìn)腫瘤細(xì)胞的增殖、血管生成，與腫瘤侵襲和轉(zhuǎn)移密切相關(guān)，是直腸癌預(yù)后不良的獨(dú)立危險(xiǎn)因子。EGFR和Her-2表達(dá)水平可以用于預(yù)測(cè)腫瘤治療的療效，具有EGFR高表達(dá)的直腸癌患者可能對(duì)抑制EGFR信號(hào)通路的靶向藥物（如西妥昔單抗、吉非替尼）更敏感，而Her-2過度表達(dá)的直腸癌患者可能在曲妥珠單抗（赫賽?。┌邢蛑委熤蝎@益[14-15]。然而，必須在直腸癌術(shù)后才能進(jìn)行Her-2和EGFR的免疫組織化學(xué)檢測(cè)。DWI是目前臨床中廣泛應(yīng)用的技術(shù)、無創(chuàng)的影像學(xué)檢查方法，結(jié)合IVIM模型可定量測(cè)量D、D*及f值。本研究對(duì)IVIM定量參數(shù)與分子生物學(xué)標(biāo)志物EGFR、Her-2的關(guān)系進(jìn)行分析，結(jié)果顯示EGFR、Her-2低表達(dá)組相應(yīng)腫瘤f值均低于高表達(dá)組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）。既往研究嘗試通過應(yīng)用DCE-MRI定量參數(shù)區(qū)分不同直腸癌EGFR的表達(dá)水平，其結(jié)果提示更高的k21和更小的達(dá)峰時(shí)間可能用來區(qū)分EGFR的表達(dá)水平[16-17]，與本研究結(jié)果類似，由于f值反映組織內(nèi)毛細(xì)血管的豐富程度，提示灌注參數(shù)可能與EGFR和Her-2表達(dá)水平相關(guān)。

本研究存在一定的局限性：①多項(xiàng)研究證實(shí)b值的選擇對(duì)IVIM的結(jié)果會(huì)產(chǎn)生顯著影響，一般小于200 s/mm2的b值應(yīng)盡可能多一些，而高b值上限一般為1000 s/mm2[18-19]，但本研究中的高b值上限達(dá)到1600 s/mm2，可能會(huì)影響IVIM結(jié)果。②僅收集了直腸腺癌而排除了黏液腺癌和印戒細(xì)胞癌，可能對(duì)結(jié)果造成選擇偏倚。③ROI的選擇可能對(duì)結(jié)果有較大影響。本研究中采用的是手動(dòng)勾畫最大層面ROI，而非全腫瘤ROI和實(shí)性腫瘤取樣ROI。因?yàn)镽OI的大小、位置均會(huì)對(duì)觀察者間的一致性產(chǎn)生較大影響，關(guān)于不同ROI選擇對(duì)于結(jié)果的影響仍需進(jìn)一步研究。

總之，直腸癌IVIM定量參數(shù)與直腸癌病理預(yù)后因子具有一定的相關(guān)性，通過無創(chuàng)檢查更為便捷地預(yù)估直腸癌的生物學(xué)行為，為直腸癌的個(gè)體化治療方案及預(yù)后評(píng)估提供客觀量化指標(biāo)。

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（本文編輯 周立波）

Correlation Between Intravoxel Incoherent Motion and Prognostic Factors of Rectal Cancer

PurposeTo explore the correlation between quantitative parameters from intravoxel incoherent motion (IVIM) with prognostic factors of rectal adenocarcinoma.Materials and MethodsEighty-six patients with rectal adenocarcinoma who were underwent surgery without neoadjuvant therapy in our hospital between September 2015 and July 2016 were selected in this retrospective study. The image data included multiple b-values diffusion weighted imaging (DWI) examination and the corresponding D, D* and f values of the lesions. Relationships between the quantitative parameters and tumor pathology indexes including histological differentiation grade, tumor T/N stage, lymphangiovascular invasion state, the expression level of epidermal growth factor receptor (EGFR) and human epidermal growth factor receptor-2 (Her-2) were assessed.ResultsThe average D values of different differentiation degree (high, middle and low) of rectal adenocarcinoma were (0.541±0.093)×10－3mm2/s, (0.490±0.156)×10－3mm2/s and (0.342±0.147)×10－3mm2/s, and the difference was statistically significant (P＜0.05). The D values were significantly different between the lymphangiovascular invasion and non invasion state [(0.511±0.154)× 10－3mm2/s vs (0.387±0.130)×10－3mm2/s, P＜0.05)]. However, there were no significant differences in the mean D, D* and f values among different tumor T/N stage (P＞0.05). The average f value of EGFR or Her-2 high expression group was higher than that of low expression group (0.379±0.076 vs 0.298±0.099, P＜0.01; 0.356±0.097 vs 0.298±0.098, P＜0.05, respectively)．ConclusionQuantitative parameters of IVIM in rectal adenocarci-noma can be used as noninvasive imaging biomarkers to predict the biologic behavior of tumor and the prognosis of the patients.

Rectal neoplasms; Adenocarcinoma; Magnetic resonance imaging; Diffusion weighted imaging; Apparent diffusion coefficient; Receptor, epidermal growth factor; Genes, erbB-2; Prognosis

北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院醫(yī)學(xué)影像科，北京腫瘤醫(yī)院暨北京市腫瘤防治研究所，惡性腫瘤發(fā)病機(jī)制及轉(zhuǎn)化研究教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室北京 100142

孫應(yīng)實(shí)

Department of Radiology, Key Laboratory of Carcinogenesis and Translational Research (Ministry of Education), Peking University Cancer Hospital & Institute, Beijing 100142, China

Address Correspondence to: SUN Yingshi

E-mail: sunys27@163.com

R445.2；R735.3

2016-10-17

修回日期： 2016-12-22

中國醫(yī)學(xué)影像學(xué)雜志

2017年 第25卷 第3期：211-215

Chinese Journal of Medical Imaging

2017 Volume 25 (3): 211-215

10.3969/j.issn.1005-5185.2017.03.013