利用合成生物學(xué)原理提高光合作用效率的研究進(jìn)展

張立新，盧從明，彭連偉，馬為民，錢萬強

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利用合成生物學(xué)原理提高光合作用效率的研究進(jìn)展

張立新1，盧從明1，彭連偉2，馬為民2，錢萬強3

1中國科學(xué)院植物研究所光生物學(xué)重點實驗室，北京 100093 2上海師范大學(xué)生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，上海 200234 3中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院深圳農(nóng)業(yè)基因組研究所，廣東深圳 518120

張立新, 盧從明, 彭連偉, 等. 利用合成生物學(xué)原理提高光合作用效率的研究進(jìn)展. 生物工程學(xué)報, 2017, 33(3): 486–493.Zhang LX, Lu CM, Peng LW, et al. Progress in improving photosynthetic efficiency by synthetic biology. Chin J Biotech, 2017, 33(3): 486–493.

我國人口增多與耕地面積減少的矛盾日益突出，糧食安全已成為我國國民經(jīng)濟可持續(xù)發(fā)展的重要保障。光合作用是作物產(chǎn)量形成的物質(zhì)基礎(chǔ)，提高作物光能利用效率是提高作物產(chǎn)量的重要途徑之一。本文從光合作用過程中光能高效吸收、傳遞與轉(zhuǎn)化，光能高效利用和碳同化等三大模塊綜述了近期科學(xué)家利用合成生物學(xué)對光合作用改造的最新進(jìn)展。最后我們對其在農(nóng)業(yè)中的應(yīng)用前景進(jìn)行了展望，通過合成生物學(xué)原理提高光合作用效率可能將為增加糧食產(chǎn)量提供重要理論支撐和關(guān)鍵生物技術(shù)。

光合作用，合成生物學(xué)，光能利用效率

隨著全球人口數(shù)量的持續(xù)增加和耕地面積的不斷減少，人類生存所面臨的糧食危機越來越嚴(yán)重。據(jù)世界人口數(shù)量從1961到2012年增加了40億，預(yù)計到2050年還將增加23億，總?cè)丝趯⑦_(dá)到93億。除了人口的快速增加，全球氣候變化以及工業(yè)化導(dǎo)致的土地沙化、鹽化等世界范圍內(nèi)的土壤退化問題將使人均可用耕地面積進(jìn)一步減少。這些都要求人類在不遠(yuǎn)的將來必須利用更少的土地生產(chǎn)更多的糧食才能維持人類的可持續(xù) 發(fā)展[1]。

提高植物的光合效率是增加糧食單產(chǎn)的有效手段。通過理論計算，植物將光能轉(zhuǎn)化為生物量的效率僅約1%左右，光合作用效率還有很大的提升空間[2-4]。光合作用是光合生物利用捕光天線系統(tǒng)捕獲太陽能并傳遞給光系統(tǒng)復(fù)合體的反應(yīng)中心轉(zhuǎn)化為電能，電子在光合膜的各個蛋白復(fù)合體和電子傳遞體上進(jìn)行傳遞，將能量儲存在ATP和NAD(P)H中。最終，光合生物通過暗反應(yīng)利用ATP和NAD(P)H把吸收的CO2固定生成有機物。經(jīng)過長期的研究發(fā)現(xiàn)，科學(xué)家認(rèn)為通過優(yōu)化以下3個主要光合作用過程可能有效提高光合作用效率：1) 優(yōu)化光能的吸收、傳遞和轉(zhuǎn)化效率。主要包括優(yōu)化捕光天線系統(tǒng)；提高電子在光合膜上的傳遞效率；增強電能轉(zhuǎn)化為ATP和NAD(P)H的效率。2) 光能高效利用。主要包括降低非光化學(xué)淬滅等能量損耗；增強光保護(hù)、減輕光抑制等帶來的光合效率下降。3) 提高光合碳同化效率。主要包括提高RuBisCO酶的羧化活性；引進(jìn)CO2濃縮機制；減少碳損耗、降低光呼吸。以上3個方面中，光能的吸收、利用和轉(zhuǎn)化是光合作用的起始，是高光合效率的基礎(chǔ)，而光能的高效利用不但可以為植物的碳同化提供還原力，還可以進(jìn)一步促進(jìn)光能的高效吸收。所以3個主要光合作用過程相互依賴、相互制約與調(diào)控，提高植物光合效率必須將三者綜合起來。

合成生物學(xué)是一門新型的學(xué)科，它是在闡明并模擬生物合成的基本規(guī)律之上，通過人工設(shè)計并構(gòu)建全新的、具有特定生理功能的生物系統(tǒng)，從而建立所需物質(zhì)的生物制造新途徑。雖然合成生物學(xué)在提高植物光合效率研究中剛剛起步，但也取得了許多令人鼓舞的研究成果。本文主要對近年來合成生物學(xué)在以上光合作用3個模塊提出的改造設(shè)想和初步的研究成果進(jìn)行綜述并分析此領(lǐng)域在農(nóng)業(yè)應(yīng)用方面的發(fā)展趨勢。

1 利用合成生物學(xué)增強光合作用光能吸收、傳遞和轉(zhuǎn)化效率

光能捕獲是光反應(yīng)的起始，是決定光合作用效率的重要因素。光能在捕光色素分子之間以及色素-蛋白復(fù)合體之間的能量傳遞效率在90%以上，光-電轉(zhuǎn)化效率幾乎達(dá)100%。一般認(rèn)為植物通過捕光天線吸收的光能超過了自身的利用能力，而吸收的過剩光能則需要以熱和葉綠素?zé)晒獾男问街匦律l(fā)出去，否則會造成光合器官的破壞。Ort及其合作者提出，通過降低捕光天線的大小或減少葉綠體中色素的含量可能會增加光合作用的效率[5-6]。這主要是由于兩個方面的原因：1) 減少葉片色素含量會使更多的光穿過植物群體的頂層葉片，增加下部葉片的光合作用效率，從而提高生物量；2) 色素含量少的光合器官對強光不敏感，可以減少光抑制現(xiàn)象帶來的光合效率下降問題。此外，降低色素含量可能也會加強植物對水分和氮素的利用效率[7]。在藍(lán)細(xì)菌和衣藻等光合生物中通過降低色素含量而提高光合生物的生物量已有多篇報道[8-9]。利用合成生物學(xué)設(shè)計基因調(diào)控路線控制葉綠素在植物不同葉片中的生物合成、降低頂層葉片色素含量、優(yōu)化捕光天線可能是提高高等植物光合效率的有效手段。另外，植物捕光利用的是光系統(tǒng)復(fù)合物的捕光天線，而藍(lán)細(xì)菌等光合細(xì)菌使用的是藻膽體，后者比捕光天線具有更廣泛的吸收波長。Blankenship等提出利用合成生物學(xué)可以將藻膽體的色素或整個藻膽體系統(tǒng)作為植物捕光天線的補充，增強光能的吸收效率[10]，特別是植物群體中下部葉片的光能吸收。

在能量傳遞和轉(zhuǎn)化方面，科學(xué)家希望利用合成生物學(xué)增強和優(yōu)化光合電子的傳遞效率和轉(zhuǎn)化效率。光能吸收傳遞發(fā)生電荷分離以后將在光系統(tǒng)Ⅱ、光系統(tǒng)Ⅰ等光合膜復(fù)合物以及一系列的電子傳遞體間進(jìn)行傳遞，最終形成還原力。高等植物的光合電子傳遞有多種傳遞方式，如光合線式電子傳遞、環(huán)式電子傳遞和水-水循環(huán)等，它們組成復(fù)雜的傳遞網(wǎng)絡(luò)，共同維持植物在各種生境條件下高效能量傳遞和轉(zhuǎn)化。在擬南芥中超強表達(dá)質(zhì)體藍(lán)素或藻類的細(xì)胞色素c6等電子傳遞體可以顯著增加植物的生物量[11]。這說明優(yōu)化和改造能量在光合膜上的傳遞方式和速率可以增加光能利用效率。利用合成生物學(xué)原理，Ort等設(shè)計了一種全新的光合電子傳遞及轉(zhuǎn)化模式，可能會顯著提高光能轉(zhuǎn)化效率[6]。由于高等植物中兩個光系統(tǒng)復(fù)合物只能吸收低于700 nm的光，所以他們希望利用紫光合細(xì)菌的類型2反應(yīng)復(fù)合物 (其含有葉綠素b，可以吸收750–1 050 nm的光) 替代高等植物的光系統(tǒng)Ⅰ，并和細(xì)胞色素b6f復(fù)合物組建成一個環(huán)式電子傳遞通路。與此同時，引入NDH復(fù)合物吸收來自光系統(tǒng)Ⅱ的電子直接生成NAD(P)H。由于可以額外吸收750– 1 050 nm的光，所以理論上這種模式可以提高ATP和NAD(P)H的生成效率[6]。

2 利用合成生物學(xué)實現(xiàn)光能高效利用

通過降低非光化學(xué)淬滅 (NPQ) 等熱耗散，可以顯著提高光合作用的光能利用效率。植物捕獲的光能一部分用于產(chǎn)生化學(xué)能，另一部分則需要通過熱和葉綠素?zé)晒獾男问奖缓纳⒌?，其中NPQ是熱耗散的主要形式。雖然NPQ對于植物在光保護(hù)方面是不可缺少的，但也造成了能量的浪費。據(jù)計算，通過NPQ而耗散的能量占植物固碳能量的7.5%–30%[12]。自然界中植物所接受的光強是在不斷變化過程中，當(dāng)葉片由強光環(huán)境被云或其他葉片遮擋而暫時處于弱光環(huán)境時，雖然光能捕獲量減少，但NPQ則在相對長時間內(nèi)處于高位狀態(tài)而造成吸收能量的重新釋放。最近，Kromdijk等利用遺傳學(xué)策略在煙草中增強表達(dá)NPQ誘導(dǎo)的關(guān)鍵組分 (PsbS和玉米黃素循環(huán)系統(tǒng))，發(fā)現(xiàn)煙草在變化光強下生物質(zhì)的合成量提升了15%左右[13]，這充分說明通過降低NPQ而提高光能利用效率在農(nóng)業(yè)方面的巨大潛力。所以，利用合成生物學(xué)為農(nóng)作物重新設(shè)計基因線路和表達(dá)調(diào)控開關(guān)、打造更優(yōu)化的NPQ模塊可能是提高農(nóng)作物光能利用效率和糧食產(chǎn)量的有效途徑。

植物在持續(xù)強光照射下導(dǎo)致的光抑制也是造成光能利用效率下降的重要因素。光抑制主要表現(xiàn)為強光條件下在光合膜上產(chǎn)生的大量氧自由基對光系統(tǒng)Ⅱ等蛋白復(fù)合體的損傷和破壞而導(dǎo)致的光能吸收和轉(zhuǎn)化效率下降。植物為了快速修復(fù)被破壞的復(fù)合體，進(jìn)化了一系列的組裝和修復(fù)因子[14-16]，在這些蛋白因子的協(xié)助下，光系統(tǒng)Ⅱ可以快速和不間斷地修復(fù)。為了防止光系統(tǒng)復(fù)合物在強光長時間的照射下造成損傷而抑制光能的吸收和傳遞，德國科學(xué)家Leister提出利用合成生物學(xué)策略重新設(shè)計對光敏感的復(fù)合物亞基，或者打造一個沒有組裝過程的單亞基蛋白體并裝配上人工合成的新型色素，使之具有永久的光能捕獲和轉(zhuǎn)化能力[17]。為了實現(xiàn)這一長遠(yuǎn)目標(biāo)，充分研究光合膜復(fù)合體的破壞和修復(fù)機制，打造相關(guān)調(diào)控蛋白的控制線路是當(dāng)務(wù)之急。另外，為了快速地清除光合器官中產(chǎn)生的氧自由基，植物還進(jìn)化出了多種氧自由基清除系統(tǒng)，例如過氧化物酶系統(tǒng)、谷胱甘肽還原酶系統(tǒng)等。如何利用合成生物學(xué)對這些模塊進(jìn)行改造和整合，提高植物抵抗氧自由基能力和強光條件下的光能轉(zhuǎn)化效率也是需要研究的重要課題。

3 利用合成生物學(xué)提高光合碳同化效率

RuBisCO (1,5-二磷酸核酮糖羧化酶/加氧酶)是光合作用過程中決定碳同化速率的限速酶，創(chuàng)建高羧化活性的RuBisCO酶及表達(dá)系統(tǒng)是提高光合碳同化效率的有效途徑。提高光合固碳效率的最初策略是通過基因改造希望獲得具有高CO2親和力或高催化活性的RuBisCO酶，但是這些策略收效甚微，主要是由于它對底物的特異性和催化活性具有天生的相互制約性[18]。藻類光合生物的RuBisCO一般具有強的CO2親和力。根據(jù)理論計算，紅藻中RuBisCO酶的CO2底物特異性與活性的比率是植物的2倍，如果紅藻RuBisCO酶替代C3作物中的酶將提高25%的產(chǎn)量[19]。也有報道通過篩選野生小麥的RuBisCO酶發(fā)現(xiàn)多種具有高CO2底物特異性與活性比率的RuBisCO酶突變種，通過理論計算將這些變種酶替代小麥中的RuBisCO酶后將導(dǎo)致20%固碳效率的增加[20]。2014年科學(xué)家第一次成功地將藍(lán)細(xì)菌的RuBisCO酶替代了煙草中的RuBisCO酶[21]。最近，他們又將藍(lán)細(xì)菌RuBisCO的基因表達(dá)區(qū)域進(jìn)行了改造并轉(zhuǎn)移到野生型煙草中，這一改造成功地提升了藍(lán)細(xì)菌RuBisCO酶的表達(dá)量[22]。但是經(jīng)過改造的煙草只能在高CO2條件下生長。這可能是由于植物還需要特定RuBisCO酶的高效基因表達(dá)、蛋白合成和復(fù)合物組裝系統(tǒng) (RuBisCO復(fù)合物由8個大亞基和8個小亞基組成)。在以后的研究中需要對光合固碳效率更高RuBisCO酶的整套系統(tǒng)進(jìn)行詳細(xì)分析，最終利用合成生物學(xué)策略設(shè)計人工基因表達(dá)路線和組裝調(diào)控路線并將它們整體植入到農(nóng)作物中，提高光合固碳效率。

除了改善RuBisCO酶的催化特性外，提高RuBisCO酶周圍CO2的濃度也是一條提高光合固碳效率的潛在途徑。提高RuBisCO酶周圍的CO2濃度，通過有效地抑制RuBisCO的加氧酶活性，進(jìn)而導(dǎo)致CO2固定速率加快，提升CO2固定效率。由于目前超過80%的農(nóng)業(yè)用地都是種植沒有CO2濃縮機制的C3植物，例如水稻、小麥等，所以各國科學(xué)家都希望在C3植物中引入二氧化碳濃縮機制 (CO2-concentrating mechanisms，CCMs)，以此提高光合固碳效率。大自然進(jìn)化出了多種不同的CCM，例如光合細(xì)菌的CCM系統(tǒng)，其主要由無機碳吸收系統(tǒng)和羧酶體組成[23]。無機碳吸收系統(tǒng)包含了3個HCO3–吸收系統(tǒng) (SbtA，BicA和BCT1) 和2個CO2吸收系統(tǒng)(NDH-1MS和NDH-1MS’)[24]。羧酶體 (Carboxysome) 是一種呈多角型或六角型的蛋白質(zhì)區(qū)室特有結(jié)構(gòu)，它大小與噬菌體相仿，里面充滿了大量的RuBisCO和碳酸酐酶 (Carbonic anhydrase)。藍(lán)細(xì)菌中的羧酶體允許HCO3–和核酮糖-1,5-二磷酸鹽通過膜孔選擇性地流入。HCO3–被轉(zhuǎn)化為CO2并儲存在羧基體內(nèi)，使得在CO2高度富集環(huán)境下圍繞在RuBisCO周圍，CO2的固定在專用區(qū)室中進(jìn)行，提高了碳固定效率[25]。通過數(shù)學(xué)模擬計算可知，在炎熱和干旱條件下，將藍(lán)細(xì)菌的CO2濃縮系統(tǒng)引入植物中可以使作物產(chǎn)量提高60%左右，而僅僅將藍(lán)細(xì)菌的HCO3–轉(zhuǎn)運蛋白 (SbtA和BicA) 分別轉(zhuǎn)入C3植物中，也可以使它們的光合效率提高約28%[26-28]。另外，RuBisCO酶周圍CO2的濃度還取決于葉片氣孔導(dǎo)度和葉肉細(xì)胞的CO2導(dǎo)度，特別是后者為決定光合效率高低的重要因素[29]。利用合成生物學(xué)對它們進(jìn)行系統(tǒng)改造也是當(dāng)前提高光能利用效率研究的一個重點。

利用合成生物學(xué)在植物中引入光呼吸支路是降低碳損耗、降低光呼吸反應(yīng)的重要策略。植物的RuBisCO酶具有“兩面性”。它不僅僅能夠催化CO2的固定，同時還具有加氧酶功能，和氧氣反應(yīng)并產(chǎn)生有毒害作用的磷酸乙醇酸，后者需要通過光呼吸代謝，使部分已固定的CO2又重新釋放到空氣中，并且消耗一定數(shù)量的ATP和NAD(P)H還產(chǎn)生NH3，由此造成的凈光合效率損失達(dá)20%–50%[30-31]。合成生物學(xué)對光呼吸改造策略的指導(dǎo)思想是在光呼吸發(fā)生的3個細(xì)胞器中搭建一系列的生物化學(xué)反應(yīng)，造成光呼吸反應(yīng)“短路”或更加快捷，從而降低了能量消耗。近期報道的主要有4條光呼吸支路：葉綠體甘油酸支路[32]；過氧化物酶體甘油酸支路[33]；葉綠體乙醇酸氧化支路[34]和3-羥基丙酸支路[35]。在這4條支路中，科學(xué)家充分考慮了消耗ATP和NAD(P)H的量、釋放CO2的部位以及導(dǎo)入植物的酶種類和參與支路的細(xì)胞器類型。在這幾種改造途徑中，有的可以明顯提高光合作用效率，例如在葉綠體甘油酸支路中，把大腸桿菌的甘油酸途徑導(dǎo)入擬南芥或亞麻薺葉綠體后，改良株系的光合作用增強，生長加快，生物合成量提高[32,36]，而在葉綠體乙醇酸氧化支路中，將擬南芥過氧化物酶體內(nèi)的乙醇酸氧化酶和過氧化氫酶導(dǎo)入其葉綠體中，改造植株的光合效率確實提高，干重也有所增加[34]。上述幾條光呼吸支路雖然能夠在一定程度上降低光呼吸，但是也會對植物產(chǎn)生不良的后果。例如在葉綠體乙醇酸氧化支路中會產(chǎn)生大量的H2O2，后者如果不及時清除會對葉綠體造成氧化損害。另外，由于植物生理過程的復(fù)雜性，導(dǎo)入光呼吸支路植株的光合效率增強也有可能是光呼吸支路的間接效應(yīng)，比如加強了次生代謝或者優(yōu)化了氮素代謝等[37]。所以科學(xué)家在進(jìn)行光呼吸支路的工程改造過程中需要統(tǒng)籌涉及光呼吸代謝網(wǎng)絡(luò)的調(diào)控，在確保光呼吸涉及的3個細(xì)胞器不受損傷以及其他代謝網(wǎng)絡(luò)同樣正常的前提下降低光呼吸，提高光合效率[38]。

4 展望

利用合成生物學(xué)對光合作用改造除了可以提高農(nóng)作物的光合效率外，還可以改造使之生產(chǎn)一些高附加值的化學(xué)產(chǎn)品，比如通過對光合細(xì)菌藍(lán)藻引入特定的生化反應(yīng)系統(tǒng)使之吸收大量的CO2而生產(chǎn)乙醇、醇酸、脂肪、蔗糖和倍半香茅烯等[39]。這不但可以降低大氣中日益升高的CO2濃度，還可以提供生物能源、減少對糧食的依賴。綜上所述，雖然光合作用經(jīng)過了數(shù)十億年的進(jìn)化，它還是可以根據(jù)人類的意愿去改進(jìn)，增強光合固碳效率和增加生物量?？梢灶A(yù)見，通過合成生物學(xué)對光合作用改造將為提高糧食產(chǎn)量和生物能源產(chǎn)生不可估量的推動作用。然而，光合作用是一個異常復(fù)雜的生物學(xué)過程，它的各個反應(yīng)都相互調(diào)節(jié)、相互制約，對它某方面的改造將不可避免地影響其他反應(yīng)。所以重點對光合作用的調(diào)控機理和調(diào)控線路等基本科學(xué)問題進(jìn)行詳細(xì)研究可為合成生物學(xué)的基因線路改造、光合功能優(yōu)化提供理論上的支持。與此同時，還需要利用系統(tǒng)生物學(xué)的思想和理論，統(tǒng)籌建立光合作用系統(tǒng)模型，闡明決定光合效率的關(guān)鍵位點和調(diào)控網(wǎng)絡(luò)[5]。在此基礎(chǔ)上，合成生物學(xué)可以充分借鑒遺傳學(xué)、化學(xué)等領(lǐng)域的新概念和新技術(shù)設(shè)計高效光合作用新體系，為解決未來糧食和能源危機而造福人類。

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(本文責(zé)編 郝麗芳)

錢萬強 博士，副研究員，中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院深圳農(nóng)業(yè)基因組研究所所長助理。主要研究方向為植物分子生物學(xué)，在、等雜志上發(fā)表SCI論文多篇，單篇最高引用次數(shù)40余次，參與翻譯和編著《細(xì)胞的分子生物學(xué)》等專著多部。主持和參與完成自然科學(xué)基金4項，973計劃項目1項。現(xiàn)主持國家重點研發(fā)計劃課題1項，參加973計劃項目1項，并擔(dān)任中國科技論壇、中國基礎(chǔ)科學(xué)等期刊的審稿專家。

Progress in improving photosynthetic efficiency by synthetic biology

Lixin Zhang1, Congming Lu1, Lianwei Peng2, Weimin Ma2, and Wanqiang Qian3

1,,,100093,2,,200234,Agricultural Genome Research Institute in ShenzhenChinese Academy of Agricultural SciencesShenzhenGuangdongChina

The contradiction between the increasing population and the decrease of tillable land areas is becoming more and more serious in our country. Food security is an important guarantee for sustainable development of our national economy. Photosynthesis is the basis for crop yield. Improving crop photosynthetic efficiency is one of the important approaches to increase crop yield. In this review, we summarized the recent advances in engineering photosynthetic performance by synthetic biology from three key aspects including absorption, transduction and conversion of light energy, light utilization efficiency and carbon assimilation. We also addressed the prospects of its application in increasing photosynthetic efficiency through synthetic biology principles, which may provide important theoretical support and key biotechnology to increase grain production.

photosynthesis, synthetic biology, light utilization efficiency

December 17, 2016; Accepted: January 24, 2017

Wanqiang Qian. Tel: +86-755-23250153; Fax: +86-755-23251430; E-mail: qianwanqiang@caas.cn

Supported by: National Key Research and Development Program of China (No. 2016YFC1200600), National Basic Research Program of China (973 Program) (No. 2015CB150100), National Natural Science Foundation of China (No. 31570239).

國家重點研發(fā)計劃 (No. 2016YFC1200600)，國家重點基礎(chǔ)研究發(fā)展計劃(973計劃) (No. 2015CB150100)，國家自然科學(xué)基金 (No. 31570239) 資助。