冷馴化對(duì)中緬樹鼩PPARα、COXⅡ及PGC-1α基因表達(dá)量的影響

侯東敏， 章迪， 余婷婷， 王政昆， 高文榮， 朱萬(wàn)龍*

(1.云南省高校西南山地生態(tài)系統(tǒng)動(dòng)植物生態(tài)適應(yīng)進(jìn)化及保護(hù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，云南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，昆明650500； 2.云南經(jīng)濟(jì)管理學(xué)院，昆明650106)

冷馴化對(duì)中緬樹鼩PPARα、COXⅡ及PGC-1α基因表達(dá)量的影響

侯東敏1， 章迪2， 余婷婷1， 王政昆1， 高文榮1， 朱萬(wàn)龍1*

(1.云南省高校西南山地生態(tài)系統(tǒng)動(dòng)植物生態(tài)適應(yīng)進(jìn)化及保護(hù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，云南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，昆明650500； 2.云南經(jīng)濟(jì)管理學(xué)院，昆明650106)

為了研究冷馴化條件下中緬樹鼩Tupaiabelangeri的脂肪組織是否會(huì)轉(zhuǎn)化，本研究測(cè)定了冷馴化條件下中緬樹鼩脂肪組織質(zhì)量，脂肪轉(zhuǎn)化因子過氧化物酶體增殖激活受體α(PPARα)、環(huán)氧化酶-2(COXⅡ)及過氧化物酶體增殖物受體γ共激活因子1α(PGC-1α)基因表達(dá)量的變化。結(jié)果表明：中緬樹鼩冷馴化組無(wú)論是褐色脂肪組織(BAT)質(zhì)量，還是大網(wǎng)膜白色脂肪組織(WAT)質(zhì)量均較對(duì)照組顯著增加(P<0.01)，脂肪轉(zhuǎn)化因子PPARα、COXⅡ及PGC-1α基因表達(dá)量也顯著上調(diào)(P<0.01)。以上結(jié)果說明中緬樹鼩WAT中PPARα、COXⅡ、PGC-1α基因表達(dá)量的增加可能誘導(dǎo)了WAT細(xì)胞褐變，進(jìn)而向BAT細(xì)胞轉(zhuǎn)化和提高BAT中解偶聯(lián)蛋白1的表達(dá)。

中緬樹鼩；脂肪組織；冷馴化

動(dòng)物在野外生存面臨許多環(huán)境因子的脅迫，尤其是在冬季，如環(huán)境溫度較低和食物資源較差(Voltura & Wunder，1998)。當(dāng)環(huán)境溫度較低時(shí)，小型哺乳動(dòng)物會(huì)表現(xiàn)出生理、行為等方面的適應(yīng)性特征變化(Feder & Block，1991)，而這往往會(huì)影響其野外的生存策略(朱萬(wàn)龍等，2008)。生理上，小型哺乳動(dòng)物通常會(huì)在低溫環(huán)境下增加產(chǎn)熱能力，其主要的適應(yīng)性產(chǎn)熱(非顫抖性產(chǎn)熱)發(fā)生器官是褐色脂肪組織(brown adipose tissue，BAT)。已有研究表明：低溫條件下小型哺乳動(dòng)物的白色脂肪組織(white adipose tissue，WAT)可以褐變，進(jìn)而向BAT轉(zhuǎn)化(Cypessetal.，2009；van Marken Lichtenbeltetal.，2009；Enerback，2010；Birerdincetal.，2013)，從而提高其產(chǎn)熱能力。其中幾種重要的脂肪轉(zhuǎn)化因子起著重要的作用，如COXⅡ和PGC-1α能誘導(dǎo)WAT中BAT細(xì)胞的形成(Gestaetal.，2007；Madsenetal.，2010；Vegiopoulosetal.，2010)，PPARα能誘導(dǎo)原代BAT細(xì)胞和BAT中解偶聯(lián)蛋白1(uncoupling protein 1，UCP1)的表達(dá)(Feder & Block，1991)。這3種轉(zhuǎn)錄因子在冷馴化條件下表達(dá)量上調(diào)，可以使WAT褐變向BAT轉(zhuǎn)化，從而增加動(dòng)物的產(chǎn)熱能力(Birerdincetal.，2013)。

中緬樹鼩Tupaiabelangeri主要棲息在熱帶、亞熱帶地區(qū)，為東洋界特有的小型哺乳動(dòng)物。研究表明樹鼩科Tupaiidae動(dòng)物由南向北擴(kuò)散，即支持“島嶼起源”假說(Olsonetal.，2005)，而本研究組之前的研究也支持這一假說(王政昆等，1994，1995，1999；張武先等，2002)。目前，實(shí)驗(yàn)動(dòng)物的研發(fā)趨向動(dòng)物體型小型化發(fā)展，樹鼩因體型較小(一般為80～150 g)、進(jìn)化地位和靈長(zhǎng)類相似、人工繁殖和飼養(yǎng)成本較低，近年來(lái)已被廣泛用作生物、醫(yī)學(xué)等科學(xué)研究的實(shí)驗(yàn)動(dòng)物(Kawamichi & Kawamichi，1979)。本研究組先前的研究結(jié)果指出，中緬樹鼩在冷馴化條件下的產(chǎn)熱、BAT質(zhì)量和UCP1含量顯著增加(王政昆等，1995)，那么在該環(huán)境下中緬樹鼩的WAT是否會(huì)向BAT轉(zhuǎn)化，導(dǎo)致BAT質(zhì)量和UCP1含量增加，從而增加其產(chǎn)熱能力？本研究在此假設(shè)的基礎(chǔ)上，在冷馴化條件下測(cè)定中緬樹鼩的脂肪組織質(zhì)量，脂肪轉(zhuǎn)錄因子PPARα、COX Ⅱ及PGC-1α基因表達(dá)量，來(lái)驗(yàn)證低溫條件下中緬樹鼩的WAT是否會(huì)褐變，進(jìn)而向BAT轉(zhuǎn)化。

1 材料與方法

1.1 動(dòng)物來(lái)源

中緬樹鼩捕自云南省昆明市祿勸縣的灌叢中，于云南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院動(dòng)物飼養(yǎng)房(昆明)單籠室溫飼養(yǎng)(溫度25 ℃±1 ℃，光照12L∶12D)。飼料為標(biāo)準(zhǔn)的雛雞飼料(昆明生產(chǎn)的產(chǎn)蛋雛雞飼料)，熟喂，自由飲水。實(shí)驗(yàn)動(dòng)物均為成年非繁殖期個(gè)體。

1.2 動(dòng)物處理

預(yù)適應(yīng)1周后進(jìn)行正式實(shí)驗(yàn)，隨機(jī)分成2組：對(duì)照組和冷馴化組(每組各10只)，實(shí)驗(yàn)前，2組動(dòng)物體質(zhì)量差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。冷馴化組在溫度5 ℃±1 ℃，光照12L∶12D環(huán)境中馴化28 d；對(duì)照組在溫度25 ℃±1 ℃，光照12L∶12D環(huán)境中馴化28 d。馴化期間動(dòng)物可以自由取食和飲水。2組動(dòng)物于28 d后斷頸處死，稱量其大網(wǎng)膜WAT和肩胛骨間BAT質(zhì)量，取出皮下WAT于-80 ℃保存，用于相關(guān)脂肪轉(zhuǎn)錄因子基因表達(dá)量的測(cè)定。

1.3 表達(dá)量測(cè)定

1.3.1 RNA提取及純度鑒定 皮下脂肪組織總RNA的提取與純化根據(jù)RNApure高純總RNA快速抽提試劑盒(BioTeke Co.)提供的方法進(jìn)行。通過瓊脂糖凝膠電泳進(jìn)行RNA純度和完整性檢驗(yàn)。提取的總RNA置于-80 ℃保存。

1.3.2 cDNA第一鏈合成 第一鏈的合成以皮下脂肪組織總RNA為模板，根據(jù)FastQuant RT Kit(With gDNase)試劑盒提供的方法進(jìn)行。基因組DNA的去除體系包括：2 μL 5×gDNA Buffer，4 μL 總RNA，4 μL Rnase-Free ddH2O，配制體積10 μL，混勻。離心，42 ℃孵育3 min。然后置于冰上。反轉(zhuǎn)錄反應(yīng)體系包括：2 μL 10×Fast RT Buffer，1 μL RT Enzyme Mix，2 μL FQ-RT Primer Mix，5 μL Rnase-Free ddH2O，配制體積10 μL。將反轉(zhuǎn)錄反應(yīng)中的Mix加到gDNA去除步驟的反應(yīng)液中，充分混勻。42 ℃孵育15 min，95 ℃孵育3 min之后放于冰上，得到的cDNA低溫保存。

1.3.3 PPARα、COXⅡ及PGC-1α基因cDNA序列的擴(kuò)增 根據(jù)已知脊椎動(dòng)物PPARα、COXⅡ及PGC-1α基因氨基酸保守序列設(shè)計(jì)引物(表1)(章迪等，2014)。以上述cDNA第一鏈為模板進(jìn)行RT-PCR，擴(kuò)增條件均為：95 ℃變性4 min；95 ℃ 30 s，54～56 ℃ 1 min，72 ℃ 40 s，37個(gè)循環(huán)；72 ℃延伸10 min。擴(kuò)增體系為50 μL： 1 μL模板(10 ng·μL-1)，1 μL上游引物(10 pmol·μL-1)，1 μL下游引物(10 pmol·μL-1)，4 μL dNTP(10 mmol·L-1，pH8.0)，1 μL Taq酶(4 U·μL-1)，5 μL 10×PCR Buffer(Mg2+)，37 μL ddH2O。擴(kuò)增產(chǎn)物效果見圖1。

1.3.4 實(shí)時(shí)熒光定量PCR(FQ-PCR) 模板cDNA用ABI-7000TM實(shí)時(shí)熒光PCR儀進(jìn)行擴(kuò)增，同時(shí)檢測(cè)熒光信號(hào)。FQ-PCR反應(yīng)體系依照SYBR Green Realmaster Mix試劑盒說明進(jìn)行配制。反應(yīng)體系為20 μL：9 μL SYBR Green Realmaster Mix，0.5 μL F引物 (12.5 μmol·L-1)，0.5 μL R引物(12.5 μmol·L-1)，0.5 μL cDNA 模板，9.5 μL RNase ddH2O。擴(kuò)增條件為第一步94 ℃ 2 min，第二步94 ℃ 15 s，第三步60 ℃ 35 s，第二步到第三步重復(fù)37個(gè)循環(huán)。1個(gè)基因的每個(gè)樣本均進(jìn)行3次實(shí)時(shí)熒光定量平行重復(fù)，采用的數(shù)據(jù)為3次平行測(cè)定結(jié)果的平均值(朱萬(wàn)龍等，2014)。內(nèi)參基因引物F：5’-GAGAGGGAAATCGTGCGTGAC-3’；引物R：5’-CATCTGCTGGAAGGTGGACA-3’。

表1 擴(kuò)增中緬樹鼩PPARα、COXⅡ、PGC-1α引物

圖1 中緬樹鼩PPARα、COXⅡ、PGC-1α的PCR擴(kuò)增電泳圖

Fig. 1 PCR electrophoresis of PPARα， COXⅡ and PGC-1α inTupaiabelangeri

1.3.5 2-△△CT相對(duì)定量法 目的基因的轉(zhuǎn)錄表達(dá)水平采用2-△△CT相對(duì)定量法進(jìn)行計(jì)算，用內(nèi)參基因作均一化處理，ΔΔCT=(CT目的基因-CT內(nèi)參基因)處理組-(CT目的基因-CT內(nèi)參基因)對(duì)照組，2-△△CT可反映出用內(nèi)參基因均一化處理后，該樣本目的基因的初始模板量相對(duì)于對(duì)照樣本的表達(dá)倍數(shù)(差異)(Livak & Schmittgen，2001；Crottetal.，2007；Ornatowskaetal.，2007)。對(duì)于對(duì)照組樣本，ΔΔCT=0，2-△△CT=1。而對(duì)于冷馴化組樣本，若2-△△CT>1，說明該基因表達(dá)上調(diào)；若2-△△CT<1，說明該基因表達(dá)下調(diào)。

1.4 統(tǒng)計(jì)分析

實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)的統(tǒng)計(jì)分析采用SPSS 16.0處理。采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)對(duì)不同組中WAT、BAT質(zhì)量和相關(guān)脂肪轉(zhuǎn)化因子表達(dá)量的差異進(jìn)行處理。結(jié)果以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean±SE)表示，其中P<0.05表示差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，P<0.01表示差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

實(shí)驗(yàn)前，對(duì)照組和冷馴化組中緬樹鼩的體質(zhì)量分別為103.56 g±2.32 g和102.89 g±3.02 g，2組體質(zhì)量差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。冷馴化28 d后，2組脂肪組織質(zhì)量差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(BAT：t=-6.92，P<0.01，圖2；WAT：t=-5.56，P<0.01，圖3)，冷馴化組顯著高于對(duì)照組，其中BAT質(zhì)量為冷馴化組較對(duì)照組升高了85.71%，WAT質(zhì)量則增加了14.14%。

冷馴化28 d后，中緬樹鼩PPARα、COXⅡ和PGC-1α基因表達(dá)量顯著高于對(duì)照組(PPARα：t=-6.36，P<0.01，圖4：A；COXⅡ：t=-7.44，P<0.01，圖4：B；PGC-1α：t=-2.87，P<0.01，圖4：C)，其中冷馴化組PPARα、COXⅡ和PGC-1α基因表達(dá)量分別是對(duì)照組的7.68倍、5.65倍和9.98倍。

圖2 冷馴化對(duì)中緬樹鼩褐色脂肪組織質(zhì)量的影響

圖3 冷馴化對(duì)中緬樹鼩白色脂肪組織質(zhì)量的影響

3 討論

棲息環(huán)境不同，小型哺乳動(dòng)物在低溫條件下的體質(zhì)量變化模式也不同，有些動(dòng)物體質(zhì)量變化不明顯，如小林姬鼠Apodemussylvaticus(Klausetal.，1988)和非洲刺毛鼠Acomyscahirinus(Khokhlovaetal.，2001)，而有些動(dòng)物體質(zhì)量增加，如環(huán)頸旅鼠Dicrostonyxgroenlandicus和金黃倉(cāng)鼠Mesocricetusauratus(Nagy & Negus，1993)。在本研究中，冷馴化組中緬樹鼩大網(wǎng)膜WAT質(zhì)量顯著增加，和本研究組之前研究結(jié)果中中緬樹鼩的體質(zhì)量變化趨勢(shì)一致，說明在冷馴化過程中，中緬樹鼩體質(zhì)量的增加可能和體內(nèi)WAT質(zhì)量的增加有關(guān)，當(dāng)然，WAT的增加也和動(dòng)物在該馴化條件下食物充足、不受限制有關(guān)(王政昆等，1995)。動(dòng)物在低溫條件下，一般會(huì)增加其產(chǎn)熱能力來(lái)維持生存(Hayes & Chappell，1986)。本研究中，中緬樹鼩在冷馴化條件下，BAT質(zhì)量較對(duì)照組顯著增加，說明中緬樹鼩在該條件下增加BAT質(zhì)量，從而增加UCP1的含量，最終增加非顫抖性產(chǎn)熱來(lái)應(yīng)對(duì)低溫脅迫，這和本研究組先前的研究結(jié)果一致(Zhuetal.，2012)。BAT的質(zhì)量增加可能是中緬樹鼩自身在冷馴化條件下的BAT增生，還有可能是WAT褐變向BAT的轉(zhuǎn)化而來(lái)。

圖4 冷馴化對(duì)中緬樹鼩PPARα(A)、COXⅡ(B)和PGC-1α(C)基因表達(dá)量的影響

脂肪轉(zhuǎn)化因子PPARα、COXⅡ及PGC-1α在WAT向BAT的轉(zhuǎn)變中具有重要作用(Madsenetal.，2010)。PPARα表達(dá)量的上調(diào)能誘導(dǎo)原代BAT細(xì)胞增生和UCP1的高表達(dá)(Barberaetal.，2001；Tongetal.，2005)。COXⅡ?qū)τ赪AT中誘導(dǎo)形成BAT細(xì)胞是必需的，有研究表明WAT中誘導(dǎo)出現(xiàn)的BAT細(xì)胞中UCP1的表達(dá)依賴于COXⅡ(Madsenetal.，2010)。PGC-1α表達(dá)過高會(huì)使小鼠Musmusculus的WAT中具有UCP1陽(yáng)性表達(dá)的BAT細(xì)胞增加(Puigserveretal.，1998)。本研究中，冷馴化28 d后，PPARα mRNA、COXⅡ mRNA及PGC-1α mRNA的基因表達(dá)量顯著增加，這可能誘導(dǎo)了中緬樹鼩WAT中BAT細(xì)胞的形成，或者使脂肪組織中UCP1含量增加，從而增加其在冷環(huán)境中的產(chǎn)熱能力。

總之，中緬樹鼩在冷馴化條件下通過增加脂肪轉(zhuǎn)錄因子的基因表達(dá)量，可能使得WAT細(xì)胞褐變?cè)黾覷CP1表達(dá)量，促進(jìn)了BAT細(xì)胞的分化和代謝，彌補(bǔ)中緬樹鼩在冷環(huán)境中適應(yīng)性產(chǎn)熱的不足，以抵抗低溫環(huán)境。

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Effect of Cold Exposure on the Expressions of PPARα， COXⅡ and PGC-1α inTupaiabelangeri

HOU Dongmin1， ZHANG Di2， YU Tingting1， WANG Zhengkun1， GAO Wenrong1， ZHU Wanlong1*

(1.Key Laboratory of Ecological Adaptive Evolution and Conservation on Animals-Plants in Southwest Mountain Ecosystem of Yunnan Province Higher Institutes College， School of Life Sciences， Yunnan Normal University， Kunming 650500， China; 2. Yunnan College of Business Management， Kunming 650106， China)

In order to investigate whether the adipose tissue ofTupaiabelangeriwould be transformed under cold acclimation, the mass of adipose tissue， changes of peroxisome proliferator-activated receptor α (PPARα)， cyclooxygenase-2 (COXⅡ) and peroxisome proliferators-activated receptor-γ coactivator-1 (PGC-1α) genes were measured in the present study. The results showed that mass of brown adipose tissue and omental white adipose tissue， the mRNA expressions of PPARα， COXⅡ and PGC-1α genes were increased extreme significantly under cold exposure compared with control (P<0.01). And these indicated that the increased expressions of PPARα， COXⅡ and PGC-1α genes under cold condition may cause the transformation of white adipose tissue to browning beige adipocyte， which then transformed to brown adipose tissue and increase the level of uncoupling protein 1 in brown adipose tissue.

Tupaiabelangeri; adipose tissue; cold exposure

2016-08-31 接受日期：2016-11-18

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31660121); 聯(lián)合支持國(guó)家計(jì)劃項(xiàng)目(2015GA008); 云南省科技計(jì)劃重點(diǎn)項(xiàng)目(2016FA045)

侯東敏(1992—)， 男， 碩士研究生， 研究方向：動(dòng)物生理生態(tài)， E-mail：houl92@163.com

*通信作者Corresponding author， 男， 副教授， 主要從事動(dòng)物生理生態(tài)研究， E-mail：zwl_8307@163.com

10.11984/j.issn.1000-7083.20160232

Q95-33

A

1000-7083(2017)01-0034-05