低聚糖抗菌活性的研究進(jìn)展

季堯虎，竇華亭，吳厚玖，黃林華*（西南大學(xué)柑桔研究所，中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院柑桔研究所，重慶 400712）

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低聚糖抗菌活性的研究進(jìn)展

季堯虎，竇華亭，吳厚玖，黃林華*
（西南大學(xué)柑桔研究所，中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院柑桔研究所，重慶 400712）

摘 要：當(dāng)前我國(guó)的食品安全形勢(shì)仍然非常嚴(yán)峻，尋找安全高效的天然食品貯藏保鮮劑已成為果蔬加工行業(yè)的重要研究課題。目前已有很多研究表明低聚糖對(duì)植物致病菌和病原微生物的生長(zhǎng)具有很好的抑制效果。低聚糖作為食品保鮮劑具有一定的研究意義和應(yīng)用前景，已經(jīng)逐漸成為食品行業(yè)新的研究熱點(diǎn)。本文就目前國(guó)內(nèi)外不同來源的低聚糖抗菌效果和抗菌機(jī)理研究進(jìn)行闡述，重點(diǎn)介紹其在食品保鮮中的研究現(xiàn)狀和應(yīng)用前景。

關(guān)鍵詞：低聚糖；抑菌活性；抑菌機(jī)理；天然保鮮劑

引文格式：

季堯虎， 竇華亭， 吳厚玖， 等.低聚糖抗菌活性的研究進(jìn)展［J］.食品科學(xué)， 2016， 37（13）: 237-242.DOI:10.7506/spkx1002-6630-201613043. http://www.spkx.net.cn

JI Yaohu， DOU Huating， WU Houjiu， et al.Recent progress in research on antibacterial action of oligosaccharides［J］.Food Science， 2016， 37（13）: 237-242.（in Chinese with English abstract） DOI:10.7506/spkx1002-6630-201613043. http://www.spkx.net.cn

低聚糖又稱寡糖，是指由2～20 個(gè)單糖通過糖苷鍵連接形成的直鏈或支鏈的低聚合度的糖類物質(zhì)。根據(jù)其生物學(xué)功能，低聚糖可分為可被消化吸收產(chǎn)生能量的普通低聚糖（如蔗糖、麥芽糖、環(huán)糊精等）和不能被機(jī)體消化吸收但具有促進(jìn)腸道有益菌群增殖等生理功能的功能性低聚糖［1］（如海藻糖［2-3］、異麥芽酮糖［4］、低聚殼聚糖［5］等）。相關(guān)研究表明，低聚糖具有多種生理活性功能，如抗氧化活性［6］、抗真菌活性［7］和抑制細(xì)菌增殖活性［8］等。目前，研究較多的是低聚木糖、低聚半乳糖、低聚殼聚糖、果膠低聚糖等。但除了低聚殼聚糖，目前將其他來源的低聚糖作為食品保鮮劑的研究還較少。隨著生活水平的提高，人們?cè)絹碓疥P(guān)注食品安全問題，尋找安全高效的天然食品保鮮劑已成為食品工業(yè)的研究熱點(diǎn)。低聚糖對(duì)許多病原微生物的生長(zhǎng)都具有很好的抑制作用，因此，有關(guān)低聚糖保鮮特性和保鮮機(jī)理的研究將成為食品保鮮領(lǐng)域的研究重點(diǎn)，具有很大的開發(fā)價(jià)值和發(fā)展前景［9］。

1 具有抑菌作用的低聚糖種類和來源

低聚糖的來源非常廣泛，其生產(chǎn)原料一般是農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中的大宗產(chǎn)品與廢棄物，如植物膠、海洋多糖、果蔬加工殘?jiān)?。本文著重介紹幾種分別來源于植物細(xì)胞壁、真菌生物、甲殼動(dòng)物以及藻類低聚糖的抑菌作用研究進(jìn)展。

1.1 來源于植物細(xì)胞壁的低聚糖

1.1.1 低聚半乳糖醛酸

低聚半乳糖醛酸（oligogalacturonic acid，OGA）是由2～20 個(gè)α-1，4-D-半乳糖醛酸線性連接而成的聚合物，是果膠的主要成分——聚半乳糖醛酸降解所得產(chǎn)物［10］。李學(xué)紅等［11］利用果膠酶降解果膠發(fā)現(xiàn)，酶解至一定程度的果膠可以很好地抑制食品中常見細(xì)菌的生長(zhǎng)。同樣，Li Suhong等［12］也發(fā)現(xiàn)，山楂果膠低聚糖對(duì)大腸桿菌具有抑制效果，并且添加適量乳酸或者乳酸鈉可以提高其抑菌效果。李大峰等［13］用經(jīng)過適度水解的柚皮果膠降解物對(duì)大腸桿菌、枯草芽孢桿菌和金黃色葡萄球菌進(jìn)行抑菌實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，適度水解的柚皮果膠降解物對(duì)以上3 種細(xì)菌均表現(xiàn)出顯著的抑制作用，最低抑菌質(zhì)量濃度分別為3.75、7.50、3.75 g/L，而果膠及其酸解產(chǎn)物均無相應(yīng)活性。另外，在田間實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)以低聚半乳糖醛酸為主要成分的中科2號(hào)農(nóng)藥對(duì)黃瓜、小麥、蘋果、玉米中的常見病菌都有不同程度的抑制作用，其中噴霧施藥對(duì)辣椒病毒病的防治效果達(dá)68%～77%，是防治辣椒病毒病較理想的藥劑［14］。

1.1.2 低木葡聚糖

低木葡聚糖（xylo-oligosaccharides）是由纖維素酶部分降解植物細(xì)胞壁中的主要結(jié)構(gòu)多糖——木葡聚糖所得的降解產(chǎn)物。相關(guān)研究表明，低木葡聚糖能夠明顯地抑制腐敗菌和病原菌的生長(zhǎng)，并且低木葡聚糖的激發(fā)子活性與其側(cè)鏈結(jié)構(gòu)和組成密切相關(guān)，改變其側(cè)鏈末端的糖殘基種類或者使其長(zhǎng)度發(fā)生變化都會(huì)對(duì)低木葡聚糖的生物活性和特異性產(chǎn)生很大影響［15］。Christakopoulos等［16］利用木葡聚糖內(nèi)切酶對(duì)木葡聚糖進(jìn)行水解得到酸性低木葡聚糖，隨后進(jìn)行了抗菌性實(shí)驗(yàn)，結(jié)果表明酸性低木葡聚糖能對(duì)革蘭氏陽(yáng)性菌產(chǎn)生很強(qiáng)的抑制作用；同時(shí)，低木葡聚糖也能減少幽門螺旋桿菌的數(shù)量，對(duì)其生長(zhǎng)產(chǎn)生顯著的抑制作用。

1.2 來源于真菌細(xì)胞的低聚糖

1.2.1 低葡聚糖

低葡聚糖（glu-oligosaccharides）是由病原真菌大雄疫霉細(xì)胞壁中的β-葡聚糖經(jīng)部分水解產(chǎn)生的寡糖激發(fā)子［17］。中國(guó)科學(xué)院生態(tài)環(huán)境研究中心在世界上首次人工大量合成葡聚六糖（glucohexaose），這是一種具有自主知識(shí)產(chǎn)權(quán)的新型低聚糖類抗病誘導(dǎo)劑。近幾年，對(duì)蔬菜病害防治及誘導(dǎo)性研究工作中發(fā)現(xiàn)，在盆栽實(shí)驗(yàn)中，葡聚六糖對(duì)番茄灰霉病、葉霉病、瘡痂病、黃瓜霜霉病、角斑病、黑星病具有很好的抗病效果；在后續(xù)進(jìn)行的田間實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，葡聚六糖對(duì)多種作物病害表現(xiàn)出很好的誘導(dǎo)抗病性［18］。在對(duì)西紅柿和水稻的田間實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，使用化學(xué)合成的葡聚七糖，在其質(zhì)量濃度為1 mg/L時(shí)，能使西紅柿和水稻產(chǎn)生足夠量的植保素，抵御病害的侵襲［19］。同時(shí)，低葡聚糖作為一種糖類物質(zhì)，在自然界中能夠完全降解，不會(huì)對(duì)生態(tài)環(huán)境產(chǎn)生污染。

1.2.2 黃原膠低聚糖

黃原膠（xanthan gum）是野油菜黃單胞菌分泌產(chǎn)生的一種胞外多糖，通過β-D-1，4-葡萄糖苷鍵連接形成主鏈，在主鏈上每隔1 個(gè)葡萄糖單位的C3位置上連接1 個(gè)三糖側(cè)鏈。錢方［20］在抑菌實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)黃原膠低聚糖只能對(duì)植物病原菌野油菜黃單胞菌的生長(zhǎng)產(chǎn)生抑制作用，黃原膠低聚糖通過提高植物的誘抗活性進(jìn)而刺激防御體系，提高植物對(duì)外源病原菌產(chǎn)生抗性。通過更深入的研究發(fā)現(xiàn)，黃原膠低聚糖除了能夠?qū)σ坝筒它S單胞菌致病變種的生長(zhǎng)產(chǎn)生抑制作用，并且能夠阻斷其合成毒素因子的途徑。何曉燕等［21］的研究也得出了類似的結(jié)論，黃原膠低聚糖不僅能通過激活植物的防衛(wèi)系統(tǒng)來抵抗病原菌的侵染，同時(shí)對(duì)野油菜單胞菌也具有較強(qiáng)的抑制活性。

1.3 來源于甲殼動(dòng)物的低聚糖

1.3.1 幾丁低聚糖

幾丁質(zhì)（chitin）是由N-乙酰葡萄糖胺通過β-1，4-糖苷鍵連接而成的多聚物，是構(gòu)成真菌細(xì)胞壁的結(jié)構(gòu)物質(zhì)。其碎片具有激發(fā)子活性，能夠誘導(dǎo)促進(jìn)植物細(xì)胞幾丁質(zhì)酶和葡聚糖酶活性的表達(dá)［22］。通過降解幾丁質(zhì)可以得到具有抗菌活性的幾丁低聚糖，幾丁低聚糖除了可以直接殺死病原真菌外，還可以通過阻止病原菌的侵入和擴(kuò)展從而達(dá)到抑菌效果。研究發(fā)現(xiàn)具有較高聚合度的低聚糖能夠顯著地抑制病原菌生長(zhǎng)繁殖［23-24］。沈奕等［25］采用菌絲生長(zhǎng)速率法在室內(nèi)環(huán)境中對(duì)幾丁低聚糖抑制煙草黑脛病菌的效果進(jìn)行測(cè)定，發(fā)現(xiàn)幾丁低聚糖在離體條件下不能對(duì)煙草黑脛病菌菌絲生長(zhǎng)產(chǎn)生抑制作用，進(jìn)一步測(cè)定5 種處理分別在溫室盆栽和人工接種條件下的防治效果，結(jié)果表明盆栽實(shí)驗(yàn)中幾丁低聚糖對(duì)煙草黑脛病的防治效果非常顯著。在5 種處理中，幾丁低聚糖單獨(dú)處理對(duì)煙草黑脛病的抑制作用最強(qiáng)，防治效果達(dá)到57.81%。

1.3.2 低聚殼聚糖

低聚殼聚糖（chitosan oligosaccharide）是由2～10 個(gè)氨基葡糖通過β-1，4-糖苷鍵連接而成的低聚糖，主要可通過適當(dāng)方法降解殼聚糖得到。Shin等［26］在用低聚殼聚糖處理非編織布料過程中發(fā)現(xiàn)，低聚殼聚糖具有明顯的抗菌、抑菌作用，其中質(zhì)量分?jǐn)?shù)0.01%的低聚殼聚糖（分子質(zhì)量為1 814 D、脫乙酰度為84%）能抑制90%的普通變形桿菌的生長(zhǎng)，而要明顯抑制金黃色葡萄球菌、大腸桿菌的生長(zhǎng)則需要將其質(zhì)量分?jǐn)?shù)提高至0.05%，對(duì)于銅綠假單胞菌和肺炎克雷伯桿菌的抑制作用相對(duì)較弱，即使其質(zhì)量分?jǐn)?shù)提高至1.0%時(shí)，也只能抑制30%的菌體生長(zhǎng)。夏文水等［27］通過長(zhǎng)時(shí)間研究低聚殼聚糖對(duì)大腸桿菌的抗菌、抑菌活性，發(fā)現(xiàn)低聚殼聚糖的抑菌效果與其分子質(zhì)量密切相關(guān)，分子質(zhì)量的降低會(huì)增強(qiáng)其抑菌性，其分子質(zhì)量在1 500 D時(shí)的抗菌效果最好。通過一系列的比較實(shí)驗(yàn)證明了低聚殼聚糖具有抗菌性主要是游離氨基的作用。Choi等［28］同樣發(fā)現(xiàn)低聚殼聚糖對(duì)真菌的抑制效果與聚合度密切相關(guān)，聚合度為23的低聚殼聚糖抑制番茄灰霉病的效果最好。Md等［29］通過電鏡觀察發(fā)現(xiàn)低聚殼聚糖（分子質(zhì)量為2 000～30 000 D、脫乙酰度為91.5%）通過破壞細(xì)胞膜殺滅伴放線放線桿菌和突變鏈球菌這兩種口腔病的病原體。同時(shí)，Wang Shanshan等［30］發(fā)現(xiàn)低聚殼聚糖能夠顯著抑制霍亂弧菌、空腸彎曲桿菌和鼠傷寒沙門氏菌的生長(zhǎng)。

1.4 來源于藻類植物的低聚糖

1.4.1 褐藻膠低聚糖

褐藻膠（alginate）是組成褐藻植物細(xì)胞壁的主要物質(zhì)，是由β-D-甘露糖醛酸（M）和α-L-古羅糖醛酸（G）通過1，4-糖苷鍵連接而成的直鏈線性高分子聚合物。近年來研究發(fā)現(xiàn)，褐藻膠經(jīng)降解后可獲得相對(duì)分子質(zhì)量確定和結(jié)構(gòu)確切的低聚糖，這些低聚糖表現(xiàn)出了顯著的抗腫瘤、增強(qiáng)免疫、促進(jìn)生長(zhǎng)等多種生物活性。竇勇等［31］使用過氧化氫降解褐藻膠，并將制備的低聚糖（聚合度＜10）對(duì)7 種常見細(xì)菌和真菌進(jìn)行抑菌實(shí)驗(yàn)。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，褐藻膠低聚糖質(zhì)量分?jǐn)?shù)為0.625%時(shí)，就達(dá)到了抑制藤黃微球菌、大腸桿菌及金黃色葡萄球菌生長(zhǎng)的最低抑菌濃度，抑制枯草芽孢桿菌生長(zhǎng)的最低質(zhì)量分?jǐn)?shù)為2.5%。T?ndervik等［32］發(fā)現(xiàn)褐藻膠低聚糖能夠通過阻擾真菌細(xì)胞膜的形成從而抑制真菌生長(zhǎng)。陳麗等［33］發(fā)現(xiàn)褐藻膠低聚糖能夠顯著抑制白色念珠菌、嗜水氣單胞菌的生長(zhǎng)，褐藻膠低聚糖對(duì)鰻弧菌的抑制作用雖然在指數(shù)期前期表現(xiàn)得不明顯，但在指數(shù)期后期表現(xiàn)非常顯著。研究發(fā)現(xiàn)，褐藻膠低聚糖具有廣譜抗菌性，對(duì)革蘭氏陰性菌和革蘭氏陽(yáng)性菌都表現(xiàn)出較強(qiáng)的抑菌活性，具有很好的開發(fā)潛能［34］。

1.4.2 瓊膠低聚糖

瓊膠低聚糖（agaro-oligosaccharide，AOS）包括瓊膠低聚糖和新瓊膠低聚糖（neoagaro-oligosaccharides）兩個(gè)系列。瓊膠低聚糖作為一種來自海洋的新型功能性低聚糖，其生物活性正逐漸被挖掘，除了具有一般功能性低聚糖的生理活性外，瓊膠低聚糖還具有較強(qiáng)的抗齲齒、抗炎、抗氧化以及抗癌等許多普通低聚糖無法替代的生理功能活性［35］。Enoki等［36］以瓊膠二糖為主要原料研制出一種食品防腐劑，應(yīng)用于食品和飲料的保鮮中取得了良好效果，不僅能夠最大程度地保持食品原料或加工食品的原有色澤，還能有效防止其發(fā)生氧化及腐敗等，而且經(jīng)過處理的食物還具有特殊香氣，其對(duì)食品良好的防腐效果基于該可溶性多糖的還原端由3，6-內(nèi)醚半乳糖及其2-O-甲基化衍生物組成。Chen Hanming等［37］報(bào)道了新瓊低聚糖對(duì)細(xì)菌具有較強(qiáng)的抑制作用，當(dāng)質(zhì)量分?jǐn)?shù)達(dá)到3.11%時(shí)，細(xì)菌菌落數(shù)能夠得到有效控制。因此，將瓊膠低聚糖開發(fā)成天然防腐劑極具潛力。

2 低聚糖抗菌研究

目前，對(duì)于低聚糖抑菌作用的研究主要集中于低聚半乳糖醛酸、低聚殼聚糖和褐藻膠低聚糖等，經(jīng)過研究者的不懈努力，逐步探明了低聚糖抗菌效果的影響因子，尤其對(duì)低聚殼聚糖抑制菌體生長(zhǎng)的作用機(jī)理取得了突破性的進(jìn)展［8，27］。低聚糖對(duì)病原微生物抑制作用的應(yīng)用主要包括在農(nóng)業(yè)中將低聚糖作為生物農(nóng)藥，誘導(dǎo)植物發(fā)生防御反應(yīng)并抑制植物體外病原菌生長(zhǎng)繁殖，在食品行業(yè)中將低聚糖作為食品添加劑或制成果蔬涂膜保鮮劑，抑制食品中常見微生物的生長(zhǎng)。

2.1 低聚糖對(duì)植物病原微生物的抑制作用

研究表明低聚糖具有廣譜抑菌性，作為天然的糖類物質(zhì)可以自然降解并且不會(huì)對(duì)環(huán)境造成污染，是一種安全高效的綠色農(nóng)藥。趙小明等［38］在田間藥效實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，稀釋300～500 倍的低聚半乳糖醛酸水溶劑對(duì)蘋果花葉病的防治效果高于質(zhì)量分?jǐn)?shù)為20%病毒藥劑81.11%的防治效果。使用低聚半乳糖醛酸不僅能很好地控制蘋果花葉病的蔓延，并且與對(duì)照區(qū)相比，產(chǎn)量可增加20%～23%。孫輝等［39］分別使用兩種低聚糖（5%低聚半乳糖醛酸和2%氨基寡糖素）對(duì)4 種植物病原菌進(jìn)行實(shí)驗(yàn)，發(fā)現(xiàn)這兩種低聚糖均能很好地抑制植物病原菌，氨基寡糖素對(duì)4 種受試植物病原菌的抑制率均達(dá)到了80%以上。韋新葵等［40］通過對(duì)32 種農(nóng)作物病原真菌和31 種果蔬腐爛真菌經(jīng)行抗菌實(shí)驗(yàn)，發(fā)現(xiàn)幾丁低聚糖具有廣譜的抗菌活性，對(duì)所有的測(cè)試病原菌都有較好的抑制效果。經(jīng)過幾丁低聚糖處理的煙草黑脛病的發(fā)生率降低，并且通過噴霧幾丁低聚糖能夠很好地控制玉米幼苗期的小斑病的發(fā)生［19］。表1總結(jié)了幾種低聚糖對(duì)植物病原微生物的抑制作用。

表 1 幾種低聚糖對(duì)植物病原微生物的抑制作用Table 1 Inhibitory effects ofseveraloligosaccharidesonpathogenicmicroorganisms in plants低聚糖種類 抑制菌種 抑制率/%參考文獻(xiàn)氨基寡糖素（2%）黃瓜枯萎病菌（Fusarium oxysporum f.sp.cucumeris）小麥赤霉病菌（Gibberella zeae）蘋果炭疽病菌（Glomerella cingulata）玉米大斑病菌（Exserohilum turcicum）81.01 86.32 80.21 87.23 ［19］低聚半乳糖醛酸（5%）黃瓜枯萎病菌（Fusarium oxysporum f.sp.cucumeris）小麥赤霉病菌（Gibberella zeae）蘋果炭疽病菌（Glomerella cingulata）玉米大斑病菌（Exserohilum turcicum）66.67 75.21 17.51 75.01 ［39］幾丁低聚糖（MW6 000～10 000 D）花生白絹菌（Corticium rolfsii Saccardo）紅薯干腐菌（Phomopsis batatae E11.et Halst）柑桔青霉菌（Penicillium itallicum Weh）葡萄黑痘菌（Sphaceloma ampelinum de Bary）梨黑斑病菌（Alternaria kikuchiano Tanaka）棉花炭疽菌（Colletotrichum gossypii Southw）小麥赤霉菌（Fusarium graminearum Schwabe）草莓黑霉菌（Rhizopus nigricans）100 95.24 86.21 83.33 73.41 71.51 52.56 77.24 ［19，41］低聚殼聚糖花生褐斑病菌（Cercospora arachidicola Hori）水稻惡苗病菌（Fusarium moniliforme）草莓蛇眼病菌（strawberry leaf spot）煙草赤星病菌（Alternaria alternate）棉花炭疽病菌（cotton anthrax）黃瓜菌核病菌（Sclerotinia sclerotiorum （Lib.） de Bary）葡萄炭疽病菌（grape bitter rot）瓜果腐霉病菌（Pythium aphanidermatum）玉米黑穗病菌（maize common smut）45 59 100 79 39 75 61 100 51 ［42］

2.2 低聚糖對(duì)食品微生物的抑制作用

相關(guān)研究表明低聚糖對(duì)食品中常見病原微生物具有很好的抑菌活性，這為新型天然食品保鮮劑的開發(fā)提供了理論依據(jù)。王丹波［43］在對(duì)食品中幾種常見微生物的抑菌研究中發(fā)現(xiàn)，在培養(yǎng)基pH 4.0條件下，果膠低聚糖能對(duì)測(cè)試菌種取得較好的抑制效果。當(dāng)果膠低聚糖質(zhì)量分?jǐn)?shù)為0.6%時(shí)就達(dá)到抑制枯草桿菌、大腸桿菌的最低濃度，對(duì)金黃色葡萄球菌的最低抑菌濃度（minimal inhibitory concentration，MIC）為0.4%。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，質(zhì)量分?jǐn)?shù)為0.2%的果膠低聚糖、0.2%的尼泊金丙酯和0.25%的苯甲酸鈉對(duì)金黃色葡萄球菌可以取得相近的抑菌效果。竇勇等［31］在研究褐藻膠低聚糖對(duì)食品中幾種常見微生物的抑制作用時(shí)發(fā)現(xiàn)，褐藻膠低聚糖能夠抑制這幾種微生物的生長(zhǎng)，尤其對(duì)金黃色葡萄球菌和大腸桿菌的抑制作用非常明顯。雖然在相同濃度下低聚糖對(duì)病原微生物的抑制作用低于市售的化學(xué)防腐劑，但是低聚糖作為一種純天然的生物防腐劑，不僅能延緩食品腐敗延長(zhǎng)食品的貨架期，而且沒有任何毒副作用。表2總結(jié)了幾種低聚糖對(duì)食品微生物的抑制作用。

表 2 幾種低聚糖對(duì)食品微生物的抑制作用Table 2 Inhibitoryeffects ofseveraloligosaccharidesonmicroorganismsinfoods低聚糖種類 抑制菌種 抑菌圈直徑/mm參考文獻(xiàn)褐藻膠低聚糖（2.5%）枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）大腸桿菌（Escherichia coli）藤黃微球菌（Micrococcus luteus）金黃色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）啤酒酵母（beer yeast）20.01±1.21 20.78±2.11 28.00±1.32 28.16±2.31 13.22±2.31 ［27］果膠低聚糖（pH 4.0）金黃色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）枯草桿菌（Bacillus subtilis）大腸桿菌（Escherichia coli）23.10±0.12 22.50±0.14 22.60±0.21 ［43］低聚殼聚糖金黃色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）釀膿鏈球菌（Streptococcus pyogenes）枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）沙門氏菌（Salmonella typhimurium）痢疾志賀菌（Shigella dysenteriae）大腸桿菌（Escherichia coli）19.93±0.17 18.30±0.14 18.22±0.34 18.01±0.41 17.34±0.18 17.72±0.11 ［44］蘆筍低聚糖（聚合度9～11）枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）金黃色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）大腸桿菌（Escherichia coli）10.31±0.12 13.57±0.42 11.29±0.32 ［45］扁桃膠低聚糖蠟狀芽孢桿菌（B.cereus）肺炎克雷伯菌（K.pneumonia）白色念珠菌（C.albicans）大腸桿菌（Escherichia coli）27.50±1.31 26.53±1.27 21.01±0.91 25.50±0.70 ［46］

3 低聚糖抗菌機(jī)理

抑菌機(jī)理是指抗菌劑作用于目標(biāo)菌體后使其某些生理代謝、生化反應(yīng)過程受阻，最終導(dǎo)致菌體直接死亡或者使菌體的生長(zhǎng)受到抑制。目前主要是對(duì)直接與抗菌劑結(jié)合或相互作用的受體、酶或其他生化物質(zhì)的研究，即殺菌劑的具體作用區(qū)域。目前，研究者認(rèn)為低聚糖的抑菌效果主要是通過以下3 種方式達(dá)到的。

3.1 破壞細(xì)胞壁和細(xì)胞膜

低聚糖作用于菌體后，直接而迅速破細(xì)胞壁和細(xì)胞膜體系的完整性，從而影響細(xì)胞及細(xì)胞器的能量代謝以及對(duì)物質(zhì)的選擇透過性，阻止?fàn)I養(yǎng)物質(zhì)以及代謝產(chǎn)物正常穿過細(xì)胞膜，使微生物失去營(yíng)養(yǎng)而致其生長(zhǎng)停滯，達(dá)到抑菌抗菌的目的。吳清平等［47］研究指出，低聚殼聚糖主要是通過激活微生物體內(nèi)幾丁質(zhì)酶的表達(dá)從而達(dá)到抑菌效果，當(dāng)?shù)途蹥ぞ厶沁_(dá)到一定濃度時(shí)，幾丁質(zhì)酶充分表達(dá)，微生物自身的細(xì)胞壁幾丁質(zhì)會(huì)被降解，進(jìn)一步使細(xì)胞壁破壞，導(dǎo)致微生物死亡。Chung等［8］研究發(fā)現(xiàn)，殼寡糖還能夠促進(jìn)分泌型堿性磷酸酶、葡萄糖-6-磷酸脫氫酶和核酸物質(zhì)滲透到細(xì)胞膜外，加速微生物死亡。

3.2 破壞蛋白質(zhì)和遺傳物質(zhì)結(jié)構(gòu)

低聚糖破壞細(xì)胞膜后，與細(xì)胞內(nèi)的極性物質(zhì)結(jié)合，阻止蛋白質(zhì)的合成，使DNA無法復(fù)制，通過改變遺傳物質(zhì)或遺傳因子的合成來影響微生物體內(nèi)酶或功能性蛋白的活性，從而抑制其生長(zhǎng)。Xu Junguang等［41］在微生物細(xì)胞內(nèi)發(fā)現(xiàn)標(biāo)記的低聚殼聚糖，并提取核酸物質(zhì)在體外進(jìn)行體外凝膠阻留實(shí)驗(yàn)，進(jìn)一步證明低聚殼聚糖能與DNA 和RNA發(fā)生結(jié)合，引起胞內(nèi)物質(zhì)代謝紊亂，進(jìn)而起到殺菌作用。同樣，Liu Xiaofei等［48］采用熒光標(biāo)記法在大腸桿菌體中也檢測(cè)到低聚殼聚糖的存在。因此，Eweis等［49］得出這樣的觀點(diǎn)：低聚殼聚糖對(duì)細(xì)菌的作用點(diǎn)很有可能是在細(xì)胞體內(nèi)。巨噬細(xì)胞體內(nèi)低聚殼聚糖的受體和作用位點(diǎn)的發(fā)現(xiàn)對(duì)進(jìn)一步研究低聚殼聚糖如何在細(xì)胞內(nèi)進(jìn)行信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)作用具有重要啟發(fā)作用［50］。另外，還有報(bào)道稱殼聚糖或低聚殼聚糖能夠誘導(dǎo)細(xì)胞內(nèi)殼聚糖酶的表達(dá)，殼聚糖酶過量表達(dá)會(huì)破壞細(xì)胞壁自身的殼多糖。

3.3 抑制呼吸作用

低聚糖還能夠通過抑制致病菌的呼吸作用使代謝活動(dòng)受阻，不能維持正常的動(dòng)態(tài)膜結(jié)構(gòu)，導(dǎo)致細(xì)胞自溶［51］。另外，低聚殼聚糖能夠通過引發(fā)Ca2+外泄使細(xì)胞膜的滲透性增大。低聚糖還可以干預(yù)微生物細(xì)胞信號(hào)的傳導(dǎo)過程，從而干擾能量代謝。Haijia等［52］在研究中指出，大蒜低聚糖能夠抑制群體感應(yīng)信號(hào)分子和胞外毒力因子的產(chǎn)生，從而抑制銅綠假單胞菌的毒力。

此外，低聚糖的抑菌效果還與低聚糖的分子質(zhì)量大小、濃度、溶解性、溶解介質(zhì)、環(huán)境pH值、溫度、離子濃度、陽(yáng)離子以及細(xì)菌的生長(zhǎng)階段等有關(guān)。孫輝等［39］研究了不同上樣量的中科2號(hào)（5%的低聚半乳糖醛酸）對(duì)幾種植物病原菌的抑菌效果，發(fā)現(xiàn)不同濃度的低聚半乳糖醛酸對(duì)植物病原菌的生長(zhǎng)和萌發(fā)的抑制程度不一樣，抑制效果與病原菌的種類密切相關(guān)。Sudarshan等［53］研究發(fā)現(xiàn)pH值會(huì)影響殼低聚殼聚糖的殺菌效果，當(dāng)pH值高于7.0時(shí)會(huì)失去對(duì)病原菌的殺菌能力。其原因主要是NH的比例降低導(dǎo)致了低聚殼聚糖的溶解性發(fā)生了變化。同時(shí)，金屬離子的存在可使低聚殼聚糖的抑菌活性顯著降低，尤其有Ca2+、Mg2+存在時(shí)，低聚殼聚糖對(duì)革蘭陰性菌的抑菌效果顯著降低［54］。

4 低聚糖在食品貯藏保鮮中的應(yīng)用

目前，植物源防腐劑的應(yīng)用主要體現(xiàn)在肉制品的保藏，鮮切水果和果汁的保鮮，醬菜、雞蛋的貯存等方面。楊玉紅［55］通過研究在牛乳中添加低聚殼聚糖后細(xì)菌總數(shù)、嗜冷菌數(shù)、芽孢數(shù)及耐熱芽孢數(shù)的變化發(fā)現(xiàn)，雖然低聚殼聚糖不能顯著抑制牛乳中耐熱芽孢和芽孢的生長(zhǎng)（P＞0.05），但是其對(duì)牛乳中嗜冷菌與細(xì)菌的增長(zhǎng)產(chǎn)生了顯著抑制作用（P＜0.05），同時(shí)，添加低聚殼聚糖的牛乳中美藍(lán)變色時(shí)間與對(duì)照組相比明顯延長(zhǎng)。Satnam等［56］將質(zhì)量分?jǐn)?shù)為0.5%的低聚殼聚糖用于生豬肉末的保鮮，發(fā)現(xiàn)生豬肉末中微生物的生長(zhǎng)得到顯著抑制。同樣，劉利萍等［57］用6%低聚殼聚糖（相對(duì)分子質(zhì)量2 300）溶液對(duì)豬肉表面進(jìn)行噴灑后發(fā)現(xiàn)，在室溫條件下，新鮮豬肉的貨架期可延長(zhǎng)至4 d、熟豬肉的貨架期可延長(zhǎng)至6 d，且在菌落超標(biāo)前均可保持較好的色澤、彈性、氣味。Fatma等［46］將質(zhì)量分?jǐn)?shù)為1%的扁桃膠低聚糖用于牛肉的保鮮，也得到了類似結(jié)果，扁桃膠低聚糖不僅能很好地抑制微生物的生長(zhǎng)，還能減少牛肉脂肪的氧化。研究人員發(fā)現(xiàn)將0.66%低聚殼聚糖和1.00%葡萄糖酸內(nèi)酯復(fù)配后作為保鮮劑加入到豆腐中可明顯抑制豆腐中細(xì)菌的生長(zhǎng)，細(xì)菌總數(shù)及大腸菌群數(shù)降低，緩解了豆腐的酸降，延遲了豆腐腐臭、軟化的時(shí)間。在37 ℃條件下豆腐保質(zhì)期延長(zhǎng)了將近8 h，在12 h內(nèi)無感官品質(zhì)上的劣變［58］。同樣，經(jīng)過低聚殼聚糖涂膜處理后的月餅貨架期也得到了延長(zhǎng)［59］。

5 結(jié) 語(yǔ)

目前，將低聚糖開發(fā)成天然食品保鮮劑的研究雖然取得了較大的進(jìn)展，但是仍然有許多亟待解決的問題，如鑒定低聚糖的主要成分及結(jié)構(gòu)：對(duì)低聚糖保鮮劑的研究不能僅僅停留在研究抑菌效果上，更應(yīng)加強(qiáng)對(duì)其主要抑菌的有效成分及其構(gòu)效關(guān)系的研究；確定幾種低聚糖抑菌性的相互增效關(guān)系：對(duì)于幾種低聚糖的協(xié)同抑菌作用的研究還不深入，需要進(jìn)行多種低聚糖的復(fù)配，研究開發(fā)高效廣譜的天然食品保鮮劑；深入研究低聚糖的抑菌、抗菌及保鮮作用機(jī)理：總結(jié)出一整套系統(tǒng)的研究方法將低聚糖的抑菌機(jī)理研究清楚，增強(qiáng)低聚糖抑菌性的說服力，使其更好地用于食品保鮮中；完善低聚糖作為食品保鮮劑的安全性風(fēng)險(xiǎn)評(píng)估：進(jìn)行食品毒理學(xué)等方面的風(fēng)險(xiǎn)評(píng)估，為低聚糖在食品貯藏保鮮中的使用提供技術(shù)支撐，為其推廣應(yīng)用提供科學(xué)基礎(chǔ)。隨著生活水平的不斷提高，人們的食品安全意識(shí)也日益增強(qiáng)，天然安全的食品保鮮劑必將受到更多消費(fèi)者的青睞。我國(guó)植物資源豐富多樣，低聚糖來源非常廣泛，對(duì)低聚糖的研究開發(fā)不僅可以減少果蔬加工和海產(chǎn)品廢棄物對(duì)環(huán)境的污染，還可以提高其附加值，應(yīng)用前景非常廣闊。

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DOI:10.7506/spkx1002-6630-201613043

中圖分類號(hào)：TS255.1

文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A

文章編號(hào)：1002-6630（2016）13-0237-06

收稿日期：2015-07-02

基金項(xiàng)目：中央高?；究蒲袠I(yè)務(wù)費(fèi)專項(xiàng)資金項(xiàng)目（XDJK2015C086）；“十二五”國(guó)家科技支撐計(jì)劃項(xiàng)目（2012BAD31B10）

作者簡(jiǎn)介：季堯虎（1990—），男，碩士研究生，研究方向?yàn)楣呒庸ぜ百A藏。E-mail：1650397291@qq.com

*通信作者：黃林華（1986—），男，助理研究員，博士，研究方向?yàn)楦探奂庸ぜ百Y源利用。E-mail：huanglh@cric.cn

Recent Progress in Research on Antibacterial Action of Oligosaccharides

JI Yaohu， DOU Huating， WU Houjiu， HUANG Linhua*
（Citrus Research Institute， Southwest University， Citrus Research Institute， Chinese Academy of Agricultural Sciences，Chongqing 400712， China）

Abstract:The current situation of food safety in China is still very serious.It is a new task for researchers to seek safe， efficient and natural food preservative for processed fruits and vegetables.Many studies have proved that oligosaccharides have good inhibitory effects on the growth of pathogenic microorganisms.The research and application of oligosaccharides as food preservatives are very significant and promising， which have gradually become a new research hotspot in the food industry.The present paper reviews recent progress in studying the antibacterial effect and mechanism of oligosaccharides from various sources.This review is also focused on the current status and future prospects of their application in food preservation.

Key words:oligosaccharides； antibacterial activity； antibacterial mechanism； natural preservative