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    氨氧化微生物在氮循環(huán)中的生態(tài)功能及其影響因子

    2015-12-03 00:07:53朱國潔張娜杜雯李曉鶴王晨王欣麗
    天津農(nóng)業(yè)科學(xué) 2015年12期
    關(guān)鍵詞:環(huán)境因子

    朱國潔+張娜+杜雯+李曉鶴+王晨+王欣麗

    摘 ? ?要:氨氧化作用是硝化作用的第一步,也是限速步驟,其主要驅(qū)動者是氨氧化細(xì)菌和古菌,在全球氮循環(huán)中發(fā)揮著極其的重要作用。本文主要介紹了氨氧化細(xì)菌和古菌的種類和系統(tǒng)發(fā)育,綜述了氨氧化細(xì)菌和古菌對硝化作用的相對貢獻(xiàn)和環(huán)境影響因子,最后提出了研究展望。

    關(guān)鍵詞:氨氧化細(xì)菌;氨氧化古菌;堿性土壤;酸性土壤;環(huán)境因子

    中圖分類號:Q938.1+1 ? ? ? ? ? 文獻(xiàn)標(biāo)識碼:A ? ? ? ? ?DOI 編碼:10.3969/j.issn.1006-6500.2015.12.011

    Ecological Function of Ammonia Oxidizing Microorganisms in the Nitrogen Cycle and Their Influence Factors

    ZHU Guo-jie1 , ZHANG Na2, DU Wen1, LI Xiao-he1, WANG Chen1, WANG Xin-li1

    (1. College of Resources and Environment of Linyi University, Linyi,Shandong 276005, China; 2. Financial Department of Linyi University, Linyi,Shandong 276005, China)

    Abstract: Ammonia oxidation is the first step in nitrification and the rate limiting step. The main driver are ammonia oxidizing bacteria and archaea, which play an important role in the global nitrogen cycle. This paper mainly introduced the types and the development of the ammonia oxidizing bacteria and archaea. The relative contributions of the ammonia oxidizing bacteria and archaea to nitrification and environmental impact factors were summarized. Finally, the research prospect was put forward.

    Key words: ammonia oxidizing bacteria; ammonia oxidizing archaea; alkaline soil; acid soil; environmental factors

    硝化作用在土壤氮轉(zhuǎn)化過程中是一個非常重要的步驟,它關(guān)系到外源銨態(tài)氮和礦化釋放的氮在土壤氮循環(huán)中的轉(zhuǎn)化以及土壤氮的損失。所涉及的過程關(guān)聯(lián)著土壤的酸化、水體的富營養(yǎng)化以及溫室氣體N2O的排放等環(huán)境問題[1]。因此,硝化作用一直是氮轉(zhuǎn)化過程中一個備受關(guān)注的環(huán)節(jié)。氨氧化作用是硝化作用的第一步反應(yīng),也是限速步驟[2],其主要驅(qū)動者是氨氧化細(xì)菌(Ammonia-oxidizing bacteria,AOB)和氨氧化古菌(Ammonia-oxidizing archaea,AOA),因此對它們的研究引起了廣泛的關(guān)注。

    1 系統(tǒng)發(fā)育地位

    1.1 氨氧化細(xì)菌

    氨氧化細(xì)菌普遍存在于土壤、地表水和沉積物中,還被發(fā)現(xiàn)在建筑沙石、蘇打以及南極冰層等一些極端的生態(tài)環(huán)境中也有存在。Woese等[3]基于16S rRNA結(jié)果比對發(fā)現(xiàn),兩類在系統(tǒng)發(fā)育上明顯不同的類別組成了氨氧化細(xì)菌:一類是屬于變形菌門(Proteobacteria),包含海洋硝化球菌(Nitrosococcus oceanus)的γ-亞綱;另一類也是屬于變形菌門,包含活動硝化球菌(Nitrosococcus mobilis) 的β亞綱。變形菌門的β亞綱又包含3個分支:其一是Nitrosococcus mobilis;其二是歐洲亞硝化單胞菌(Nitrosomonas europaea);其三是亞硝化螺旋菌(Nitrosospira) 、亞硝化葉菌(Nitrosovibrio) 和亞硝化弧菌(Nitrosolobus)。Head等[4]在基于16S rRNA的核苷酸序列對AOB的系統(tǒng)發(fā)育樹開展同源性比較時,將亞硝化弧菌、亞硝化螺旋菌亞和硝化葉菌都?xì)w類到亞硝化螺旋菌屬。分子系統(tǒng)發(fā)生學(xué)分析表明,陸地生態(tài)系統(tǒng)中的優(yōu)勢種群Nitrosospira和Nitrosomonas可以分成9個不同的系統(tǒng)發(fā)生簇(cluster)。

    1.2 氨氧化古菌

    在系統(tǒng)發(fā)育與進(jìn)化方面,AOA形成了一類完全獨(dú)立于AOB的進(jìn)化分支?;?6SrRNA基因系統(tǒng)發(fā)育分析表明,聚類在泉古菌的不同AOA分支其生態(tài)來源也不同:聚類于Group 1.1a的AOA來源于海洋、大部分水體和沉積物;聚類于Group 1.1b的AOA來源于土壤及其它陸地環(huán)境?;赼moA基因,在系統(tǒng)發(fā)育樹上嗜高溫AOA獨(dú)立于海洋和土壤分支。基于16S rRNA基因和AOA的amoA基因的系統(tǒng)發(fā)育分析結(jié)果顯示,二者能很好地重合。除此之外, Group 1.1c類群也被發(fā)現(xiàn),并認(rèn)為它們可能也參與了氨氧化過程,但目前還沒有找到相應(yīng)的amoA序列[5]。

    2 氨氧化微生物對土壤氮循環(huán)的相對貢獻(xiàn)

    研究表明,雖然地球環(huán)境中存在大量的氨氧化古菌和氨氧化古菌的amoA基因,但并不說明該基因一定會在驅(qū)動氨氧化過程中發(fā)揮作用[6]。

    2.1 氨氧化細(xì)菌在堿性土壤中的主導(dǎo)作用

    在中性和堿性土壤中,施肥尤其是高量氮肥的施入,顯著改變了AOB的群落組成,并且數(shù)量也有增加,但對AOA卻沒有顯著影響。暗示AOB在這些土壤中更加“活躍”。Shen等[7] 對河南封丘長期定位試驗(yàn)站中堿性潮土(pH=8.3~8.7)的研究中發(fā)現(xiàn),不同施肥處理下AOB的數(shù)量均顯著低于AOA,但不同施肥處理僅導(dǎo)致AOB群落結(jié)構(gòu)發(fā)生了變化,對AOA的群落組成并沒有產(chǎn)生明顯的影響,而且只有AOB的豐度與與土壤硝化潛勢呈顯著正相關(guān)。推測在這些堿性潮土中主要是AOB對土壤硝化作用產(chǎn)生貢獻(xiàn)。同樣地,在對新西蘭高氮草地土壤的研究中,Di等[8]也發(fā)現(xiàn)施氮肥增加了AOB的豐度和土壤的硝化強(qiáng)度,這種增加可被硝化抑制劑DCD明顯抑制,對AOA卻沒有明顯的影響。

    利用DNA-SIP技術(shù),Xia等[9]研究發(fā)現(xiàn)在河南封丘堿性潮土中,只有AOB參與了氨氧化過程和13CO2的固定,AOB在該土壤硝化作用中發(fā)揮了主導(dǎo)作用。Jia and Conrad[10]在對德國中性農(nóng)田土壤進(jìn)行研究時僅發(fā)現(xiàn)AOB能夠同化CO2,推測AOA可能并沒有參與土壤的硝化過程,或者因AOA只是利用了極少量的13CO2而沒能分離到足夠量的標(biāo)記DNA,認(rèn)為AOB是該土壤硝化作用的主要貢獻(xiàn)者。同樣,Jiang等[11]發(fā)現(xiàn)在堿性水稻土壤(pH=8.0)中硝化作用的主導(dǎo)者也是AOB(Nitrosospira Cluster 3)。Wang等[12]在對江西玉米地長期定位施肥土壤進(jìn)行DNA-SIP研究時發(fā)現(xiàn),不施肥對照、施N肥和NPK肥的土壤pH值為酸性,AOA在同化CO2的過程中占據(jù)了主導(dǎo)地位;而長期施有機(jī)肥的土壤pH值接近中性,主要是AOB參與了CO2的同化。

    2.2 氨氧化古菌在酸性土壤中的主導(dǎo)作用

    He等[13]通過對湖南祁陽旱地肥力及肥料效應(yīng)長期定位試驗(yàn)點(diǎn)紅壤的研究中發(fā)現(xiàn),土壤pH值(pH= 3.7~5.8)因長期施用氮肥而顯著降低,在8個不同施肥處理中,AOB的數(shù)量均顯著低于AOA。不同施肥處理對土壤總細(xì)菌數(shù)量的影響并不明顯,但顯著影響了AOA和AOB的數(shù)量;而且AOB的群落組成在各處理之間沒有顯著差異,AOA的群落組成差異卻非常明顯[14]。這表明AOA的豐度和群落組成對長期施肥導(dǎo)致的土壤理化性質(zhì)的變化所產(chǎn)生的響應(yīng)比AOB更明顯。而且,AOB和AOA的豐度與土壤硝化潛勢呈顯著正相關(guān),推測酸性土壤中AOB和AOA對土壤硝化作用可能都有貢獻(xiàn)。另有對我國南方酸性土壤中AOB和AOA群落組成調(diào)查的研究結(jié)果[15-16]也支持了這一推測。這些土壤中僅AOA的數(shù)量與土壤硝化潛勢呈正相關(guān),與AOB的數(shù)量并沒有關(guān)系;而且茶園土壤中AOA與AOB的數(shù)量之比隨pH值的降低而增加。這些結(jié)果表明:在酸性土壤氨氧化作用中,AOA可能比AOB更加活躍。

    應(yīng)用基于DNA分析的穩(wěn)定性同位素探針技術(shù)(DNA-SIP) ,Zhang等[17]根據(jù)氨氧化微生物氧化氨的同時固定CO2進(jìn)行自養(yǎng)生長這一原理,加入13C標(biāo)記的CO2作為底物對土壤(pH=3.7)進(jìn)行培養(yǎng),發(fā)現(xiàn)“活躍的”氨氧化微生物是AOA中的Group 1.1a-associated類群,在氨氧化過程中發(fā)揮了主導(dǎo)作用,同化了13CO2進(jìn)行了生長,并且氨氧化速率與AOA的amoA基因豐度呈顯著正相關(guān),但在AOB中沒有發(fā)現(xiàn)這種現(xiàn)象。另外,Lu等[18]的研究結(jié)果同樣表明Group 1.1a-associated類群是氨氧化作用的主要執(zhí)行者。Wang等[19]在研究另一種酸性農(nóng)田土壤時發(fā)現(xiàn)氨氧化作用的執(zhí)行者是Group 1.1b類群。以上結(jié)果表明,氨氧化古菌主導(dǎo)了這些酸性土壤中的硝化作用。

    AOA在酸性環(huán)境中發(fā)揮主要功能的可能機(jī)理包括[20]:(1) AOA對NH3的親和力更高[21],因此,在低濃度NH3的環(huán)境中更容易生長。酸性土壤的pH值較低,其中的氨多以NH4+的形態(tài)存在,NH3濃度較低,更適于對NH3親和力較高的AOA生長。(2)很多研究表明,與無機(jī)氮相比,AOA的生長更易受有機(jī)氮的刺激,自養(yǎng)生長所利用的主要是有機(jī)質(zhì)礦化所釋放的低濃度NH3。另外,AOA也可能是混合營養(yǎng)型生長,直接利用土壤中的有機(jī)碳源[22]。因此,AOA比AOB具有更大的競爭優(yōu)勢。(3)AOA與AOB相比其生理生化和遺傳特征更加獨(dú)特,通過對幾株純培養(yǎng)的AOA基因組學(xué)的分析發(fā)現(xiàn),AOA和AOB的氨氧化途徑可能顯著不同,而且AOA的氨氧化和碳固定過程能量的消耗明顯減少,有助于它們在一些不利的環(huán)境中發(fā)揮作用[23]。

    酸性土壤中AOA占主導(dǎo)與堿性和中性土壤中AOB占主導(dǎo)的研究結(jié)果,支持了這樣一種猜測:兩類氨氧化微生物的生態(tài)位具有明顯的分化特征[24] 。即在中性和堿性土壤中,AOB發(fā)揮了功能活性;在低氮、強(qiáng)酸性和高溫等較苛刻的環(huán)境中AOA是硝化作用的主要驅(qū)動者。近來從英國蘇格蘭酸性土壤中成功富積培養(yǎng)到的一株嗜酸氨氧化古菌Nitrosotalea devanaterra,其適宜的生長pH值為4.0~5.0,當(dāng)pH>5.5時生長受抑制[25],更進(jìn)一步證實(shí)了以上觀點(diǎn)。

    3 環(huán)境因子對氨氧化微生物的影響

    土壤擁有非常復(fù)雜的環(huán)境體系,其理化性狀決定著土壤中微生物群落的數(shù)量和分布。土壤氨氧化微生物的分布除了與土壤養(yǎng)分狀況緊密相關(guān)[26],還與土壤pH值[27]、NH3濃度[28]、土壤管理方式[29]和植被[30]等有很大的關(guān)系。

    3.1 pH值

    硝化作用底物的生物可利用性和化學(xué)形態(tài)均受土壤pH值影響,同時pH值也影響AOB和AOA的生長和功能活性,進(jìn)而影響它們對硝化作用的相對貢獻(xiàn)[31]。隨著農(nóng)田土壤硝化作用的不斷加強(qiáng),顯著降低了土壤的pH值,AOA的amoA豐度明顯下降,表明pH值可能是影響土壤AOA數(shù)量的重要環(huán)境因子[32]。另有研究表明,在pH=8.3~8.7的堿性土壤[33]和pH=3.7~6.0[34]的酸性土壤中AOA的amoA基因豐度與pH值也呈現(xiàn)較好的負(fù)相關(guān)。但是也有研究表明,AOA的amoA基因豐度隨著土壤pH值的升高而增加[35],或者沒有顯著變化[36]。

    Gubry-Rangin等[37]認(rèn)為 pH值是唯一測量到的顯著影響AOA群落和結(jié)構(gòu)的土壤理化性質(zhì)。在酸性土壤中,相對豐度較高的AOB是Nitrosospira cluster 2[38];而Carnol等[39]證明,在高氮負(fù)荷的酸性褐色土壤中AOB的群落是以Nitrosomonas europaea為主。

    一般認(rèn)為,在pH值<6.5的環(huán)境中AOB不易生長,其適宜生長的pH值范圍為7.0~8.5。Yuan等[40]和Zhang等[41]的研究發(fā)現(xiàn),在紅壤pH值比較低的條件下對氨氧化微生物的群落結(jié)構(gòu)具有選擇性。另外,研究發(fā)現(xiàn)酸性和堿性土壤中氨氧化微生物的活性存在著明顯差異。He等認(rèn)為在酸性紅壤中,氨氧化勢與AOA的豐度呈正相關(guān),而與AOB的豐度無關(guān);相反地,Shen等[7]在研究中性和堿性土壤時發(fā)現(xiàn),氨氧化勢與AOB的豐度呈正相關(guān)。Hu等[42]通過高通量測序,認(rèn)為pH值最能解釋AOA和AOB的生態(tài)位分異;Wang等[12]利用DNA-SIP技術(shù),發(fā)現(xiàn)長期定位施肥改變了土壤的pH值,“活躍的”氨氧化微生物群體也發(fā)生了變化。

    3.2 土壤中NH3的濃度

    氨的氧化為緩慢生長的硝化微生物提供唯一的能量,因此氨介質(zhì)的可利用性被認(rèn)為是AOA和AOB不同生態(tài)分異的主要影響因素[43]。以前的研究表明,一些含氨量很低的生態(tài)系統(tǒng)中,也有未知的氨氧化微生物出現(xiàn),因?yàn)樵粭l件下氨介質(zhì)的濃度顯著低于AOB的生長需要[44]。同樣,在調(diào)查不施肥、施礦質(zhì)肥和礦質(zhì)肥加有機(jī)肥時,發(fā)現(xiàn)amoA基因拷貝數(shù)的AOA與AOB之比在不施肥土壤中最高[45]。研究表明,在大量施肥的土壤或者濕地中AOB豐度和硝化強(qiáng)度顯著正相關(guān);而且AOA的生長受到高水平氨的抑制[46]。

    在當(dāng)前研究中從陸地或者海洋生態(tài)系統(tǒng)中培養(yǎng)或者富集古菌的抑制濃度是0.89~356 μmol·L-1,遠(yuǎn)低于AOB的可培養(yǎng)濃度394~40 000 μmol·L-1。這表明AOA具有更低更窄的介質(zhì)生長范圍。被富集的AOA的Km值僅為0.61~0.69[47]。相比較來說可培養(yǎng)AOB的Km常數(shù)是50~1 780 μmol·L-1,因此AOA具有更高的NH3親和力,大于可培養(yǎng)AOB的200多倍[48]。說明AOA在pH值較低的低氨環(huán)境中相比AOB有更大的競爭能力。

    3.3 溫 度

    合適的溫度對于生物酶催化新陳代謝非常關(guān)鍵,從而影響AOA和AOB的組成和活性等。Urakawa等[49]研究發(fā)現(xiàn),較低的溫度會使AOB的數(shù)量和多樣性降低。Avrahami等人[50]發(fā)現(xiàn),在中溫(10~25 ℃)時AOB的硝化潛勢最高,低溫(4 ℃)或高溫(37 ℃)時會顯著降低。在年平均氣溫差異非常明顯的土壤中,酸性土壤(pH=5.0~5.8)中AOB的物種組成有差異,優(yōu)勢物種也不相同;弱堿性土壤中只有Nitrosospira cluster 3a隨溫度發(fā)生變化,且Cluster 3a只在高溫低肥的土壤中存在。在水簇箱過濾系統(tǒng)中,溫度較低時,AOA多樣性也低[49]。Tourna等[51]進(jìn)行微生態(tài)系統(tǒng)培養(yǎng)試驗(yàn)時,設(shè)計(jì)了不同的溫度(10~30 ℃,5 ℃為一梯度)梯度,對其進(jìn)行DGGE群落結(jié)構(gòu)分析后發(fā)現(xiàn),AOA群落結(jié)構(gòu)在不同培養(yǎng)溫度下差別較大。

    3.4 通氣與水分條件

    大部分的氨氧化微生物屬于好氧自養(yǎng)型微生物,需要在O2的參與下完成氧化NH4+產(chǎn)生ATP的過程。氧分壓與含水量呈負(fù)相關(guān)性,過低和過高的含水量對土壤硝化作用均有不利的影響。含水量高時土壤中氧氣含量低,對硝化微生物的代謝不利;含水量低時土壤中的氧氣可以完全充滿土壤,但干燥的土壤環(huán)境對硝化微生物的存活不利[52]。一般情況下認(rèn)為,田間最大持水量(WHC)的 50%~70%為最適合硝化作用的土壤含水量[53]。在研究稻田土壤的硝化作用時發(fā)現(xiàn):土壤的氧負(fù)壓決定著淹水土壤中硝化作用是否存在,硝化微生物能否繁殖和存活;在一定范圍內(nèi),硝化作用在低氧化還原電位條件下仍然可以進(jìn)行;當(dāng)硝化細(xì)菌的活性不被NH4+濃度所限制時,土壤硝化作用強(qiáng)度隨著淹水層O2濃度的增加而顯著增強(qiáng)[54]。稻田根際土壤與非根際土壤相比常常具有較高的氧化還原電勢, AOB的amoA基因數(shù)量在非根際土壤和根際土壤中變化不明顯,但是非根際土壤AOA amoA基因的拷貝數(shù)顯著低于根際土壤,AOA與AOB的amoA 基因比值在1. 2~69. 3的范圍內(nèi)波動[55]。

    4 結(jié)論與展望

    氮循環(huán)過程中AOB和AOA的貢獻(xiàn)問題一直是該領(lǐng)域研究的重點(diǎn),與生態(tài)因子的改變密切相關(guān)。利用同位素示蹤技術(shù)能準(zhǔn)確定位AOB和AOA的生態(tài)功能,明確AOB和AOA在氨氧化作用中的相對貢獻(xiàn),具有重要的生態(tài)環(huán)境和生物進(jìn)化意義。今后應(yīng)盡可能地分離、篩選不同生態(tài)環(huán)境條件下的氨氧化微生物,研究它們生理生態(tài)功能和生化特征,進(jìn)一步深化對硝化作用機(jī)制的認(rèn)識。另外,還應(yīng)從大尺度上研究土壤氨氧化微生物群落分布和功能的特點(diǎn),進(jìn)一步明確其時空演變特征和驅(qū)動氨氧化微生物生態(tài)位分異的主要環(huán)境因子。除此之外,今后研究的重點(diǎn)還有評估氨氧化微生物在硝化過程中的作用,包括對溫室氣體N2O釋放的貢獻(xiàn)和其他可能的生態(tài)功能等。

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