荒草地和荔枝園生境短期入侵的紅火蟻與黑頭酸臭蟻種間的干擾競(jìng)爭(zhēng)

吳碧球，梁廣文，許益鐫，陸永躍*，曾 玲*

1華南農(nóng)業(yè)大學(xué)紅火蟻研究中心，廣東 廣州510642;2廣西農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，廣西 南寧530007

紅火蟻Solenopsis invicta Buren 是一種原產(chǎn)于南美洲巴西、阿根廷、巴拉圭和巴拿馬運(yùn)河一帶的危險(xiǎn)性入侵螞蟻(Vinson，1997)，于2004年10月入侵我國(guó)廣東(曾玲等，2005)。紅火蟻入侵我國(guó)大陸后，嚴(yán)重影響了入侵地的作物和雜草種子的分布及萌芽(黃俊等，2010)，威脅公共安全(羅忠東，2005)、人體健康(韓佳音等，2007;盧文成等，2007;容劍東，2005;吳能簡(jiǎn)等，2005;Wang et al.，2013)和生物多樣性(黃俊等，2012;蔣才云等，2010;宋偵東等，2010;許益鐫等，2009;張波等，2012)。紅火蟻入侵對(duì)與其具有相似生態(tài)特征的螞蟻種類(lèi)影響最大(Holway et al.，2002;Lu et al.，2012b)，干擾抑制了一些螞蟻的覓食行為，降低了多個(gè)入侵地區(qū)螞蟻的多樣性(沈鵬等，2007;宋偵東等，2010;吳碧球等，2008、2009a、2009b、2010;席銀寶等，2007;Lu et al.，2012a)，該蟻和本地優(yōu)勢(shì)種——黑頭酸臭蟻Tapinoma melanocephalum F.的競(jìng)爭(zhēng)作用較強(qiáng)(張波等，2012;Lu et al.，2012b)。黑頭酸臭蟻主要通過(guò)化學(xué)防御，即不斷搖動(dòng)腹部，分泌對(duì)紅火蟻有抑制作用的臀腺化合物，達(dá)到防御紅火蟻進(jìn)一步進(jìn)攻的效果(高燕等，2011;李軍等，2008)。本文通過(guò)模擬設(shè)置蟻巢的方法研究紅火蟻入侵對(duì)黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量的影響，以期為更好地了解紅火蟻入侵生態(tài)學(xué)效應(yīng)提供依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)生境

于2007年8月在廣東省深圳市龍崗區(qū)黑頭酸臭蟻均為優(yōu)勢(shì)種的紅火蟻入侵及未入侵荔枝園和荒草地進(jìn)行試驗(yàn)。據(jù)調(diào)查，該區(qū)域內(nèi)紅火蟻為多蟻后型。根據(jù)單位面積活動(dòng)蟻丘數(shù)量劃分紅火蟻發(fā)生級(jí)別(曾玲等，2005)，2 種紅火蟻入侵生境均屬于2 級(jí)危害區(qū)，即輕度危害區(qū)。

4 種生境概況:(1)紅火蟻入侵荔枝園:多年無(wú)人管理，園內(nèi)蔭蔽度92%，雜草覆蓋度60%，地表覆蓋厚2 ～3 cm 掉落物。紅火蟻活蟻巢密度0.0018個(gè)·m－2;(2)紅火蟻未入侵荔枝園:無(wú)紅火蟻發(fā)生。多年無(wú)人管理，園內(nèi)蔭蔽度75%，雜草覆蓋度95%，地表覆蓋厚2 ～3 cm 掉落物;(3)紅火蟻入侵荒草地:雜草覆蓋度90%，紅火蟻活蟻巢密度0.0093個(gè)·m－2。(4)紅火蟻未入侵荒草地:無(wú)紅火蟻發(fā)生，雜草覆蓋度為98%。

1.2 供試紅火蟻種群

野外采集紅火蟻，帶回室內(nèi)后從泥土中分離，放入四邊涂有氟隆(聚四氟乙烯，以防螞蟻逃逸)的開(kāi)口塑料盒(23.5 cm×15.5 cm×9.0 cm)中飼養(yǎng)，將內(nèi)含潮濕石膏以維持濕度的小塑料盒(8.5 cm×6.0 cm×5.0 cm)作為蟻巢。將各實(shí)驗(yàn)種群放在室內(nèi)約28 ℃恒溫條件下飼養(yǎng)，每天喂以20%糖水(用試管裝，并用棉花塞塞住試管口)和新鮮凍死黃粉蟲(chóng)，備用。

將紅火蟻分離成小種群，每個(gè)小種群含1500 ～2000 頭工蟻、0.25 g 幼體及2 頭蟻后。然后把紅火蟻小種群放入一個(gè)干凈、四邊涂有氟隆的塑料盒(23.5 cm×15.5 cm×9.0 cm)中飼養(yǎng)，并事先在每個(gè)塑料盒靠近底部處開(kāi)一個(gè)0.5 cm 大小的孔作出口，用膠塞塞住至試驗(yàn)時(shí)才打開(kāi)。將紅火蟻小種群置于28 ℃恒溫及65%相對(duì)濕度條件下飼養(yǎng)1 個(gè)月(使其種群穩(wěn)定)，每天喂以水、蜂蜜水(放入試管中，并用脫脂棉塞住試管口)和黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)。試驗(yàn)前2 周在上述條件下改為每隔1 d 喂以糖水和黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)，試驗(yàn)前1 周停止喂食。

1.3 試驗(yàn)方法

在每個(gè)生境選擇5 個(gè)黑頭酸臭蟻種群，在其附近放置5 個(gè)紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群，進(jìn)行短時(shí)間入侵干擾競(jìng)爭(zhēng)試驗(yàn)。由于8月深圳市天氣較炎熱，選擇每天氣溫相對(duì)較低的8:00 ～10:00 和15:00 ～18:00 進(jìn)行試驗(yàn)。試驗(yàn)時(shí)，荒草地地表溫度為32.4 ～41.4 ℃，大氣相對(duì)濕度為49% ～74%;荔枝園地表溫度為31.8 ～38.4 ℃，大氣相對(duì)濕度為64% ～81%。

以紅火蟻未入侵區(qū)為對(duì)照區(qū)，每個(gè)試驗(yàn)放置1對(duì)誘餌［將直徑為9 cm 的塑料培養(yǎng)皿沿底部除去3個(gè)相同面積的扇形邊壁，再把等大濾紙用水濕潤(rùn)鋪于培養(yǎng)皿底部，然后把約2 g 的火腿腸片加3 滴蜂蜜(滿(mǎn)足2 種螞蟻所需的營(yíng)養(yǎng)成分)放于培養(yǎng)皿中央］。把誘餌放于距黑頭酸臭蟻蟻巢30 cm 處，但2 個(gè)誘餌放在相反的一邊，使其間隔60 cm 左右(圖1)。

圖1 短期入侵紅火蟻與黑頭酸臭蟻種間競(jìng)爭(zhēng)誘餌放置圖Fig.1 Design of the bait interference competition experiment between T.melanocephalum and the invasive S.invicta

讓黑頭酸臭蟻工蟻在2 個(gè)誘餌上持續(xù)取食30 min，期間每隔5 min 用相機(jī)(柯達(dá)數(shù)碼相機(jī)Z7590)拍攝2 個(gè)誘餌上的工蟻數(shù)量。然后將裝有紅火蟻小種群的塑料盒底部膠塞打開(kāi)，并插入一根長(zhǎng)約30 cm 的塑料透明吸管，直通誘餌，以讓紅火蟻在誘餌(處理)上取食。當(dāng)紅火蟻第1 頭工蟻首次發(fā)現(xiàn)處理誘餌時(shí)，每隔5 min 用相機(jī)拍攝、記錄紅火蟻持續(xù)取食30 min 期間出現(xiàn)在處理誘餌和對(duì)照誘餌上的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量。本試驗(yàn)中，大部分紅火蟻種群持續(xù)1 h 均未達(dá)足夠數(shù)量完全驅(qū)逐誘餌上的黑頭酸臭蟻，故1 h 后將蟻巢中的紅火蟻工蟻統(tǒng)一放入誘餌中，讓其驅(qū)趕黑頭酸臭蟻，完全占領(lǐng)誘餌，然后再移除誘餌上的紅火蟻，最后每隔5 min 用相機(jī)拍攝、記錄移除紅火蟻后30 min 內(nèi)重新回到處理誘餌及對(duì)照誘餌上取食的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量。

1.4 數(shù)據(jù)處理

所有數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)均通過(guò)Microsoft Office Excel 軟件完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 荒草地短期入侵紅火蟻與黑頭酸臭蟻的種間干擾競(jìng)爭(zhēng)

由表1可知，在紅火蟻入侵荒草地生境中，紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群入侵前和移除后5、10 和15 min，處理誘餌召集到的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量均顯著低于入侵時(shí);隨著誘集時(shí)間的延長(zhǎng)，其工蟻數(shù)量逐漸增多，紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群入侵前、入侵時(shí)及移除后20 min，處理誘餌上的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量差異均不顯著;但受紅火蟻短期入侵干擾后，黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量仍未能在30 min 恢復(fù)到入侵前的數(shù)量。在紅火蟻未入侵荒草地生境中，紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群入侵前和移除后5、10、15 和20 min 處理誘餌召集到的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量均顯著低于入侵時(shí);隨著誘集時(shí)間的延長(zhǎng)，其工蟻數(shù)量也逐漸增多，紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群入侵前、入侵時(shí)及移除25 min 后，處理誘餌上的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量差異不顯著;同樣，因紅火蟻短期入侵的干擾，黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)仍未能在30 min恢復(fù)到入侵前的數(shù)量。上述結(jié)果說(shuō)明在紅火蟻未入侵荒草地，黑頭酸臭蟻受紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群的影響較大，受影響的時(shí)間長(zhǎng)于紅火蟻入侵荒草地生境。

表1 紅火蟻短期入侵荒草地處理誘餌召集的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量(頭)Table 1 The number of T.melanocephalum workers recruited on the treated bait at wasteland newly invaded by S.invicta

2.2 荔枝園短期入侵紅火蟻與黑頭酸臭蟻的種間干擾競(jìng)爭(zhēng)

在紅火蟻入侵荔枝園生境中，紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群入侵前和移除后5 min 處理誘餌上的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量均顯著低于入侵時(shí);隨著誘集時(shí)間的延長(zhǎng)，其工蟻數(shù)量逐漸增多，紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群入侵前、入侵時(shí)及移除10 min 后，處理誘餌上的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量差異均不顯著;但紅火蟻短期入侵移除10 ～30 min，處理誘餌上的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量均多于入侵前。在紅火蟻未入侵荔枝園生境中，紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群入侵前和移除5、10 min 處理誘餌上的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量均顯著低于入侵時(shí);隨著召集時(shí)間的延長(zhǎng)，其工蟻數(shù)量也逐漸增多，紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群入侵前、入侵時(shí)及移除后15 min，處理誘餌上的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量差異不顯著;與紅火蟻入侵荔枝園生境相似，紅火蟻短期入侵移除15 ～30 min，處理誘餌上的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量均多于入侵前(表2)。上述結(jié)果說(shuō)明在紅火蟻入侵及未入侵荔枝園，黑頭酸臭蟻受紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群的影響均較小，受影響的時(shí)間均短于荒草地生境。

表2 紅火蟻短期入侵荔枝園處理誘餌召集的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量(頭)Table 2 The number of T.melanocephalum workers recruited on the treated bait at the lychee orchard invaded by S.invicta

2.3 各生境中處理誘餌與對(duì)照誘餌黑頭酸臭蟻數(shù)量比較

紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群入侵前30 min，僅紅火蟻未入侵荒草地對(duì)照誘餌上的黑頭酸臭蟻數(shù)量顯著多于處理誘餌，其余生境差異均不顯著。紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群入侵30 min 時(shí)，在紅火蟻入侵荒草地和入侵荔枝園生境，對(duì)照誘餌上的黑頭酸臭蟻數(shù)量均顯著多于處理誘餌;而紅火蟻未入侵荒草地和未入侵荔枝園生境，對(duì)照誘餌上的黑頭酸臭蟻數(shù)量與處理誘餌差異不顯著。紅火蟻實(shí)驗(yàn)小種群移除后30 min，所有供試生境中對(duì)照誘餌上的黑頭酸臭蟻數(shù)量均與處理誘餌差異不顯著(表3)。

表3 紅火蟻短期入侵中處理誘餌與對(duì)照誘餌上的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量(頭)Table 3 The number of T.melanocephalum workers recruited on the treated bait (T)and control bait (CK)during the invasion of S.invicta

3 結(jié)論與討論

外來(lái)紅火蟻的入侵對(duì)本地螞蟻總會(huì)有或多或少的影響(Holway et al.，2002)，但入侵的數(shù)量和入侵的生境不同，其影響程度也不同(吳碧球等，2008)。簡(jiǎn)單的生境如荒草地、草坪等，生物種類(lèi)較單一，可供螞蟻取食的食物相對(duì)比較貧乏，外來(lái)螞蟻入侵后競(jìng)爭(zhēng)會(huì)比較激烈，其入侵對(duì)本地螞蟻的影響就大;相反，在較復(fù)雜的生境如荔枝園、森林等，生物種類(lèi)較多，食物資源豐富，外來(lái)入侵螞蟻與本地螞蟻對(duì)食物的競(jìng)爭(zhēng)程度相對(duì)比較弱，入侵對(duì)本地螞蟻的影響就比較小(吳碧球等，2008;Porter ＆Savignano，1990)。本研究發(fā)現(xiàn)，紅火蟻短期入侵對(duì)荒草地黑頭酸臭蟻的影響較大，在移除誘餌上的紅火蟻20 min 后，召集到的黑頭酸臭蟻數(shù)量才與入侵前差異不顯著;而對(duì)紅火蟻未入侵荒草地黑頭酸臭蟻的影響最大，在移除誘餌上的紅火蟻25 min 后，召集到的黑頭酸臭蟻數(shù)量才與入侵前差異不顯著。相對(duì)來(lái)說(shuō)，紅火蟻短期入侵對(duì)荔枝園黑頭酸臭蟻的影響較小，在移除紅火蟻10 min 后，誘餌上的黑頭酸臭蟻數(shù)量與入侵前差異不顯著;而尤以對(duì)紅火蟻入侵荔枝園黑頭酸臭蟻的影響最小，在移除誘餌上的紅火蟻僅5 min，黑頭酸臭蟻就能迅速回到誘餌上取食，其數(shù)量甚至超過(guò)入侵前。此外，作者發(fā)現(xiàn)，紅火蟻入侵荒草地和荔枝園生境下黑頭酸臭蟻對(duì)紅火蟻的短期入侵比較敏感，這2 種生境的黑頭酸臭蟻在移除紅火蟻后，比未入侵荒草地和荔枝園需要更長(zhǎng)的時(shí)間召集才能恢復(fù)到紅火蟻短期入侵前的數(shù)量。外來(lái)生物成功入侵必須經(jīng)過(guò)4 個(gè)階段(Kennedy et al.，2002):入侵(introduction)、定居(colonization )、適 應(yīng) (naturalization )和 擴(kuò) 散(spread)。在紅火蟻入侵荒草地和荔枝園，黑頭酸臭蟻可能已適應(yīng)這種外來(lái)入侵螞蟻的存在，并找到與之相處的方式，故在這2 種生境下黑頭酸臭蟻表現(xiàn)得比較畏懼紅火蟻;而在紅火蟻未入侵荒草地和荔枝園生境中，召集到的黑頭酸臭蟻工蟻數(shù)量甚至超過(guò)了紅火蟻短期入侵前。

黑頭酸臭蟻有開(kāi)發(fā)式的筑巢習(xí)性，其食性廣泛，尤其喜食糖類(lèi)食物(Smith，1965)。黑頭酸臭蟻對(duì)于喜食食物的覓食效率并不亞于紅火蟻(鄭基煥和張潤(rùn)杰，2010)。本研究所用的誘餌由含高蛋白、高油量的火腿腸和含高糖分的蜂蜜組成，含有紅火蟻和黑頭酸臭蟻所喜食的成分，增加了這2 種螞蟻對(duì)食物掠奪競(jìng)爭(zhēng)的激烈程度。作者在試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，黑頭酸臭蟻通過(guò)發(fā)動(dòng)多對(duì)一的進(jìn)攻形式來(lái)競(jìng)爭(zhēng)誘餌。黑頭酸臭蟻并非消極應(yīng)對(duì)紅火蟻的競(jìng)爭(zhēng)，而是主要采用化學(xué)防御手段，即噴射對(duì)紅火蟻具有威脅作用的化學(xué)物質(zhì)(高燕等，2011)，其行動(dòng)比紅火蟻更迅速(李軍等，2008)。這些特點(diǎn)均可以解釋廣東省野外紅火蟻入侵區(qū)，2 種螞蟻和睦共處的現(xiàn)象及黑頭酸臭蟻仍是當(dāng)前入侵區(qū)優(yōu)勢(shì)種類(lèi)的原因。

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