海洋生物響應(yīng)海洋酸化研究進(jìn)展

莊淑芳 張 民 陳芳奕

海洋生物響應(yīng)海洋酸化研究進(jìn)展

莊淑芳 張 民 陳芳奕*

廈門大學(xué)近海海洋重點實驗室

海洋酸化是大氣CO2濃度持續(xù)增加引起的又一環(huán)境問題，近些年來已經(jīng)成為科學(xué)研究的熱點問題并受到社會的廣泛關(guān)注。該文結(jié)合國內(nèi)外相關(guān)研究進(jìn)展，簡要概述了海洋酸化作用對海洋生物的營養(yǎng)組成、感覺系統(tǒng)、胚胎和幼體發(fā)育等的影響，以及在復(fù)雜的海洋生態(tài)系統(tǒng)中，海洋酸化與低氧、環(huán)境污染物的相互作用及其對生物的影響，旨在為深入研究多重環(huán)境脅迫對海洋生物的作用提供參考。

海洋酸化 CO2低氧 污染物 海洋生物

人類對礦物能源的大量使用導(dǎo)致大氣中的CO2濃度從工業(yè)革命前的280 ppm上升到2007年的384 ppm，并且還以每年約0.5%的速度增加[1]。最初，研究學(xué)者主要關(guān)注陸生植物特別是熱帶雨林光合作用消耗的CO2，但是隨著研究的深入，特別是對海洋初級生產(chǎn)力研究的深入，海洋中的浮游植物逐漸受到關(guān)注與重視，這是另一個重要的CO2消費群體，最新的研究發(fā)現(xiàn)，海洋初級生產(chǎn)者參與了全球幾乎一半的光合作用[2]。海洋作為一個巨大的碳庫，吸收了約全球50%的CO2量[3]。海洋吸收CO2的直接后果就是海水pH值降低，即海洋酸化（ocean acidification, OA）現(xiàn)象[4]。

Caldeira等[4]研究人員在2003年的《Nature》雜志上發(fā)表文章，首次提出海洋酸化一詞。Orr等研究發(fā)現(xiàn)表層海水的pH值自1880年以來下降了0.1，H+濃度增加了30%[5]。據(jù)IPCC預(yù)測，大氣CO2濃度至2100年將會達(dá)到750~1000ppm，即表層海水pH值繼續(xù)下降0.3~0.4，H+濃度增加100%；如果CO2的排放量未受到控制，那么到2300年時，pH可能將繼續(xù)下降0.7~0.8[4-6]。海洋酸化是繼全球變暖后大氣CO2濃度持續(xù)增加引起的又一重大環(huán)境問題[7]。研究發(fā)現(xiàn)，在海洋上升流的某些局部區(qū)域，其CO2分壓已經(jīng)達(dá)到了2300ppm[8]。海洋酸化以我們未知的速度影響著海洋化學(xué)變化，改變了海洋生物賴以生存的環(huán)境，海洋生物的生長受到了一定的沖擊。

1 海洋酸化對海洋生物的影響

酸化主要影響海洋生物酸堿調(diào)節(jié)、呼吸代謝、能力消耗等，干擾生物體的生長率、成活率、鈣化率、感官能力、性成熟及繁殖能力[9]。關(guān)于海洋酸化對生物體的研究主要集中在鈣化藻、珊瑚礁、魚類、甲殼類、棘皮類、軟體類等物種[10]。下面針對海洋酸化對脊椎動物魚類和無脊椎動物的影響進(jìn)行闡述。

1.1 海洋酸化對脊椎動物魚類的影響

pH值是海水重要的理化因子，魚類在長期的進(jìn)化過程中已具有比較完善的酸堿平衡系統(tǒng)，能通過鰓、腸等器官進(jìn)行酸堿調(diào)節(jié)。研究表明，成年魚類能夠耐受高CO2分壓，酸化作用不會影響其生理機能，甚至在極高的CO2分壓（大于10000 ppm）下仍能夠存活[11]。對大西洋鱈魚（）的研究中發(fā)現(xiàn)，高CO2分壓不會影響該物種的游動速度和需氧量，甚至是長達(dá)12月近乎6000 ppm的極端CO2分壓[12]。

研究發(fā)現(xiàn)，大西洋鯡（）[13]以及橙色雀鯛 ()[14]的胚胎發(fā)育及孵育后一周生長和存活率同樣沒有或者幾乎沒有受到影響。內(nèi)陸銀河魚（）的受精卵置于約1000 ppm的CO2分壓（推測的本世紀(jì)末CO2分壓）下孵育一周后其成活率和體長都分別下降為74%和18%[15]。相反的，相同程度的酸化環(huán)境有利于海葵雙鋸魚()的生長，其部分幼體的體重增長了47%~52%，成活率也有所提高[16]。這些研究表明，酸化對不同物種的影響差別很大，其作用具有物種差異性。生長環(huán)境（海水、半咸水及淡水）的差異和魚類自身機能、生活習(xí)性及發(fā)育特點等方面的不同促使不同魚類產(chǎn)生了不同的酸堿調(diào)節(jié)能力，其機制也存在很大的差異。

已有研究表明，即使魚類可以在酸化條件甚至是極值條件下生存[11]，其機體某些方面仍會受到酸化的影響，比如感覺系統(tǒng)。實驗研究表明，海洋酸化影響魚類嗅覺、視覺和聽覺等功能[17]。酸化環(huán)境中長大的魚更冒失激進(jìn)，更活躍，進(jìn)食更頻繁，更容易受到捕食，研究發(fā)現(xiàn)這是一種γ-氨基丁酸（GABA）-A物質(zhì)作用的結(jié)果[18]。由此推測，海洋酸化在一定程度上干擾了魚類捕食與被捕食活動，這將對海洋某些食物鏈甚至是食物網(wǎng)產(chǎn)生一定的沖擊，長期作用將會對整個海洋生態(tài)造成巨大的影響。

1.2 海洋酸化對無脊椎動物的影響

與脊椎動物魚類相比，多數(shù)無脊椎動物表現(xiàn)出較低的酸堿調(diào)節(jié)能力，海洋酸化較易對其機體產(chǎn)生影響。研究表明，酸化對無脊椎動物的影響也具有物種差異，其中帶殼軟體動物的耐受性最差。

酸化影響海洋生物的礦化作用。pH下降減小了海水碳酸鈣的飽和度，增加了石灰?guī)r的溶解度，從而影響鈣化海洋生物的生長發(fā)育。研究表明，鈣化貽貝（）在540 ppm及970 ppm 的CO2分壓下培育8天后，其貝殼變得更脆弱更薄，且組織增長量少于對照組[19]。文蛤（）、海灣扇貝（）和東方牡蠣（）的存活率、發(fā)育和生長隨著CO2分壓水平的增加而降低，其中海灣扇貝生長到36天時，其存活率在250 ppm、390 ppm和1500 ppm的CO2分壓水平下分別為74%、43%和5.4%[20]。另外，研究發(fā)現(xiàn)海洋酸化作用減少東方牡蠣的殼覆蓋面積[21]，影響悉尼巖牡蠣（）的受精作用[22]，并且使珍珠牡蠣（)的殼更加脆弱[23]。也有研究表明，藍(lán)色貽貝（）在極高的CO2分壓水平下能夠存活且生長得更快[24]。

研究顯示，海洋酸化對鮑魚的影響比較嚴(yán)重，受精后21 h的旋風(fēng)鮑（）幼體在酸化條件下只有20%～30%的個體形成外殼，不到對照組的一半[25]。雜色鮑（）在幼體發(fā)育上也受海洋酸化的影響，酸化曝露8天后，其存活率從55%至30%，并出現(xiàn)40%的畸化率，在極端CO2水平下，其畸化率達(dá)到了100%[26]。相同的損害也出現(xiàn)在蝦夷鮑魚（）中[27]。太平洋鮑魚在pH為7.6及7.3環(huán)境下的孵化時間延長且孵化率降低[28]。

目前研究表明，海洋酸化對帶殼軟體動物影響較大，對海洋甲殼動物幾乎不產(chǎn)生任何影響[10]。對棘皮動物海膽的研究表明，某些種類能夠在酸化環(huán)境下健康地生長，保持高的存活率和受精率[29]，某些種類卻出現(xiàn)卵裂率降低、幼體體積減小[30]、幼體生長變慢或者生長模式改變[31]等現(xiàn)象。這種同一物種內(nèi)的差異現(xiàn)象同樣出現(xiàn)在頭足類動物——烏賊中[32]。

實驗室酸化模型研究發(fā)現(xiàn)，海洋酸化還可以影響海洋生物機體的營養(yǎng)構(gòu)成，并且可能通過食物鏈的營養(yǎng)成分變化而改變整個海洋生態(tài)系統(tǒng)。Rossoll等[33]將不同CO2濃度下培養(yǎng)的硅藻（）喂食橈足類生物，發(fā)現(xiàn)不僅硅藻的組成成分發(fā)生了改變，其喂食的橈足類生物的某些營養(yǎng)成分也受到了影響。該現(xiàn)象與魚類中捕食與被捕食作用改變相似，雖然現(xiàn)在還沒有關(guān)于海洋酸化對海洋食物網(wǎng)影響的直接研究，但是從這些關(guān)系中，可以推測長期的酸化作用將影響整個海洋生物系統(tǒng)。

有研究發(fā)現(xiàn)，親本的遺傳作用可使海洋生物在一定程度上適應(yīng)海洋酸化。在酸化條件下，肉桂魚幼魚的體長、重量和存活率減少，但是其后代不受酸化刺激的影響[34]。大西洋鱈魚的胚胎發(fā)育及孵育后一周的生長沒有或者幾乎沒有受到酸化影響[35]。但是研究發(fā)現(xiàn)，1800 ppm和4200 ppm的極端CO2分壓對大西洋鱈魚胚胎造成了損傷，且發(fā)現(xiàn)在1800 ppm CO2分壓下胚胎成活率有所提高[36]。前者的魚卵采自野外酸化水體，后者來自實驗室正?？刂茥l件下培養(yǎng)的魚體，這說明遺傳作用可以在酸化影響上發(fā)揮作用，同樣的情況也出現(xiàn)在悉尼巖牡蠣中[37]。有學(xué)者將這種非進(jìn)化作用的影響歸于表觀遺傳學(xué)的范疇[38]。但是由于還沒有進(jìn)行相關(guān)的長期研究，這種作用的具體機理還需進(jìn)一步的探討。

2 海洋酸化與其它環(huán)境因子相互作用

海洋生態(tài)系統(tǒng)所受的影響是多重壓力綜合作用的結(jié)果，大氣中逐漸上升的CO2濃度并不是單獨的影響因子，還包括肥料的過度使用、魚類的過度捕撈、水產(chǎn)養(yǎng)殖量的增加、生物棲息地的退化等[39]。海洋生物所受的脅迫與海洋酸化、海洋溫度、氧含量、環(huán)流、層結(jié)、營養(yǎng)輸入等并發(fā)變化相關(guān)[40]。下面主要闡述海洋酸化與海洋低氧及環(huán)境污染物間的相互作用，及其相互作用過程對海洋生物的影響。

研究表明，海洋酸化加劇的同時，海洋低氧區(qū)也不斷擴(kuò)大，特別是升溫海區(qū)的富營養(yǎng)化區(qū)域。溫室效應(yīng)作用下表層海水溫度升高，近?？诘⑷肓吭龆?，兩者共同作用引起近海溫鹽躍層發(fā)生劇烈變化，進(jìn)而導(dǎo)致海洋低氧程度加劇[41]。海水溫度升高、溶解氧減少的同時，生物機體代謝率增強，耗氧量增多，產(chǎn)生更多CO2，這進(jìn)一步加劇海洋酸化程度[42]。近海水體富營養(yǎng)化引起海水表層大量浮游植物短時間內(nèi)暴長,并隨著營養(yǎng)鹽耗盡而死亡 ,其機體被需氧微生物分解，不斷消耗水中溶解氧，造成其他生物大量死亡，惡化水質(zhì)。研究表明，生物體的新陳代謝率在富營養(yǎng)化的水域特別是升溫海區(qū)顯著升高[43]。水體富營養(yǎng)化的發(fā)展維持階段，光合作用生物消耗CO2產(chǎn)生O2，同時該階段生物體新陳代謝率也升高；隨后的消亡階段，O2消耗與CO2產(chǎn)生明顯加劇，打破了水體O2和CO2的平衡。總體上，富營養(yǎng)化作用加劇了海洋低氧及酸化面積的擴(kuò)大。

研究顯示，酸化與低氧對生物體可能產(chǎn)生協(xié)同作用[40]。低pH減弱了O2與呼吸蛋白的結(jié)合能力[41]，降低了機體的需氧范圍。機體也能夠通過行為改變來補償呼吸代謝減少的能量。但是在對華美盤管蟲變態(tài)期幼蟲（）蛋白質(zhì)組的酸化、低氧及酸化和低氧聯(lián)合刺激的研究表明，機體響應(yīng)低氧的生理機制可能削弱由酸化作用引起的不利影響[44]，低氧和酸化間的相互作用可能是拮抗性的。目前關(guān)于酸化和低氧相互作用的研究還很少，該相互作用是否跟單一的酸化或低氧刺激一樣具有物種差異甚至地域差異還未知，需要更多的數(shù)據(jù)進(jìn)行分析討論。

環(huán)境污染物對海洋生物具有毒性效應(yīng)，顯著影響海洋光合作用生物的光合作用和豐度[39]。海洋光合作用生物消耗大量的CO2，其光合作用和豐度很大程度上影響海水CO2的濃度，因而環(huán)境污染物間接影響了海洋酸化的程度。研究表明，很多有機污染物的溶解速率與pH有關(guān)，海洋酸化引起的pH降低可影響水體污染物的濃度。目前還沒有發(fā)現(xiàn)關(guān)于CO2升高引起的酸化和污染物共同作用的研究，但是在由鹽酸調(diào)節(jié)的酸性水體中發(fā)現(xiàn)，在pH 為7的水體中，氟西汀（fluoxetine）對日本青鱂產(chǎn)生急性毒效應(yīng)，且在該pH下氟西汀在魚體肝臟中的富集量最少，pH為8的次之，pH為9的最多[45]。結(jié)果說明，水體不同pH條件可能會影響污染物對生物體的毒性作用，但由于CO2導(dǎo)致的酸化水體與鹽酸調(diào)節(jié)的酸性水體存在一定的差別，污染物特別是富營養(yǎng)化相關(guān)的污染物與酸化的相互作用還需做進(jìn)一步的深入研究。

3 展望

海洋酸化給海洋生物帶來了很多消極的影響。海洋魚類是海洋生物的重要組成部分，也是人類重要的蛋白來源，如果這些經(jīng)濟(jì)魚類的嗅覺、視覺和聽覺如熱帶魚一樣受到干擾，長期作用下人類的食物供應(yīng)將會受到影響。目前很多海域酸化情況比較嚴(yán)重，研究表明海洋酸化可以影響海洋生物機體的營養(yǎng)構(gòu)成，并通過食物鏈加劇，將可能對人類的食用安全造成嚴(yán)重的威脅。另外，海洋酸化與多種環(huán)境因子，如海洋低氧、環(huán)境污染物等相互作用，該作用是否會加劇海洋生態(tài)系統(tǒng)的惡化及影響海洋生物的生存，這方面的報道研究還很少。因此，需要加強海洋酸化的長期效應(yīng)及其與其它環(huán)境脅迫因子相互作用的研究，更好地了解海洋酸化對海洋生物的影響機理，為應(yīng)對海洋酸化影響提供重要的參考。

[1] Siegenthaler U, Stocker T F, Monnin E, et al. Stable carbon cycle–climate relationship during the late Pleistocene[J]. Science, 2005, 310(5752): 1313-1317.

[2] Falkowski P. Ocean science: the power of plankton[J]. Nature, 2012, 483(7387): S17-S20.

[3] Sabine C L, Feely R A, Gruber N, et al. The oceanic sink for anthropogenic CO2[J]. science, 2004, 305(5682): 367-371.

[4] Caldeira K, Wickett M E. Oceanography: anthropogenic carbon and ocean pH[J]. Nature, 2003, 425(6956): 365-365.

[5] Orr J C, Fabry V J, Aumont O, et al. Anthropogenic ocean acidification over the twenty-first century and its impact on calcifying organisms[J]. Nature, 2005, 437(7059): 681-686.

[6] H?nisch B, Ridgwell A, Schmidt D N, et al. The geological record of ocean acidification[J]. science, 2012, 335(6072): 1058-1063.

[7] Doney S C, Fabry V J, Feely R A, et al. Ocean acidification: the other CO2problem[J]. Marine Science, 2009, 1: 169-192.

[8] Cai W-J. Estuarine and coastal ocean carbon paradox: CO2 sinks or sites of terrestrial carbon incineration?[J]. Annual Review of Marine Science, 2011, 3: 123-145.

[9] Munday P L, Dixson D L, Donelson J M, et al. Ocean acidification impairs olfactory discrimination and homing ability of a marine fish[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2009, 106(6): 1848-1852.

[10] Whiteley N. Physiological and ecological responses of crustaceans to ocean acidification[J]. Mar Ecol Prog Ser, 2011, 430: 257-271.

[11] Kurihara H, Matsui M, Furukawa H, et al. Long-term effects of predicted future seawater CO conditions on the survival and growth of the marine shrimp[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2008, 367(1): 41-46.

[12] Melzner F, G?bel S, Langenbuch M, et al. Swimming performance in Atlantic Cod () following long-term (4–12 months) acclimation to elevated seawater PCO2[J]. Aquatic toxicology, 2009, 92(1): 30-37.

[13] Franke A, Clemmesen C. Effect of ocean acidification on early life stages of Atlantic herring (L.)[J]. Biogeosciences Discussions, 2011, 8(4): 3697-3707.

[14] Munday P L, Gagliano M, Donelson J M, et al. Ocean acidification does not affect the early life history development of a tropical marine fish[J]. Mar Ecol Prog Ser, 2011, 423: 211-221.

[15] Baumann H, Talmage S C, Gobler C J. Reduced early life growth and survival in a fish in direct response to increased carbon dioxide[J]. Nature Climate Change, 2012, 2(1): 38-41.

[16] Munday P L, Donelson J M, Dixson D L, et al. Effects of ocean acidification on the early life history of a tropical marine fish[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 2009, 276(1671): 3275-3283.

[17] Ferrari M C, Manassa R P, Dixson D L, et al. Effects of ocean acidification on learning in coral reef fishes[J]. PloS One, 2012, 7(2): e31478.

[18] Nilsson G E, Dixson D L, Domenici P, et al. Near-future carbon dioxide levels alter fish behaviour by interfering with neurotransmitter function[J]. Nature Climate Change, 2012, 2(3): 201-204.

[19] Gaylord B, Hill T M, Sanford E, et al. Functional impacts of ocean acidification in an ecologically critical foundation species[J]. The Journal of experimental biology, 2011, 214(15): 2586-2594.

[20] Talmage S C, Gobler C J. Effects of past, present, and future ocean carbon dioxide concentrations on the growth and survival of larval shellfish[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2010, 107(40): 17246-17251.

[21] Miller A W, Reynolds A C, Sobrino C, et al. Shellfish face uncertain future in high CO2 world: influence of acidification on oyster larvae calcification and growth in estuaries[J]. PLoS One, 2009, 4(5): e5661.

[22] Parker L M, Ross P M, O'CONNOR W A. The effect of ocean acidification and temperature on the fertilization and embryonic development of the Sydney rock oyster Saccostrea glomerata (Gould 1850)[J]. Global Change Biology, 2009, 15(9): 2123-2136.

[23] Welladsen H M, Southgate P C, Heimann K. The effects of exposure to near-future levels of ocean acidification on shell characteristics of Pinctada fucata (Bivalvia: Pteriidae)[J]. Molluscan Research, 2010, 30(3): 125-130.

[24] Rodolfo-Metalpa R, Houlbrèque F, Tambutté é, et al. Coral and mollusc resistance to ocean acidification adversely affected by warming[J]. Nature Climate Change, 2011, 1(6): 308-312.

[25] Byrne M, Ho M, Wong E, et al. Unshelled abalone and corrupted urchins: development of marine calcifiers in a changing ocean[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 2011, 278(1716): 2376-2383.

[26] Crim R N, Sunday J M, Harley C D. Elevated seawater CO2concentrations impair larval development and reduce larval survival in endangered northern abalone ()[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2011, 400(1): 272-277.

[27] Kimura R, Takami H, Ono T, et al. Effects of elevated pCO2 on the early development of the commercially important gastropod, Ezo abalone Haliotis discus hannai[J]. Fisheries Oceanography, 2011, 20(5): 357-366.

[28] Li J, Jiang Z, Zhang J, et al. Detrimental effects of reduced seawater pH on the early development of the Pacific abalone[J]. Marine pollution bulletin, 2013, 74(1): 320-324.

[29] Martin S, Richier S, Pedrotti M-L, et al. Early development and molecular plasticity in the Mediterranean sea urchin Paracentrotus lividus exposed to CO2-driven acidification[J]. The Journal of experimental biology, 2011, 214(8): 1357-1368.

[30] Catarino A I, De Ridder C, Gonzalez M, et al. Sea urchin(Blainville 1825) larvae response to ocean acidification[J]. Polar biology, 2012, 35(3): 455-461.

[31] Clark D, Lamare M, Barker M. Response of sea urchin pluteus larvae (Echinodermata: Echinoidea) to reduced seawater pH: a comparison among a tropical, temperate, and a polar species[J]. Marine Biology, 2009, 156(6): 1125-1137.

[32] Gutowska M A, Melzner F, P?rtner H O, et al. Cuttlebone calcification increases during exposure to elevated seawater pCO2 in the cephalopod Sepia officinalis[J]. Marine biology, 2010, 157(7): 1653-1663.

[33] Rossoll D, Bermúdez R, Hauss H, et al. Ocean acidification-induced food quality deterioration constrains trophic transfer[J]. PLoS one, 2012, 7(4): e34737.

[34] Miller G M, Watson S-A, Donelson J M, et al. Parental environment mediates impacts of increased carbon dioxide on a coral reef fish[J]. Nature Climate Change, 2012, 2(12): 858-861.

[35] Frommel A Y, Schubert A, Piatkowski U, et al. Egg and early larval stages of Baltic cod, Gadus morhua, are robust to high levels of ocean acidification[J]. Marine biology, 2013, 160(8): 1825-1834.

[36] Frommel A Y, Maneja R, Lowe D, et al. Severe tissue damage in Atlantic cod larvae under increasing ocean acidification[J]. Nature Climate Change, 2012, 2(1): 42-46.

[37] Parker L M, Ross P M, O'Connor W A, et al. Adult exposure influences offspring response to ocean acidification in oysters[J]. Global Change Biology, 2012, 18(1): 82-92.

[38] Branch T A, DeJoseph B M, Ray L J, et al. Impacts of ocean acidification on marine seafood[J]. Trends in ecology & evolution, 2013, 28(3): 178-186.

[39] Halpern B S, Walbridge S, Selkoe K A, et al. A global map of human impact on marine ecosystems[J]. Science, 2008, 319(5865): 948-952.

[40] Doney S C, Ruckelshaus M, Duffy J E, et al. Climate change impacts on marine ecosystems[J]. Marine Science, 2012, 4: 11-37.

[41] Wu R S. Hypoxia: from molecular responses to ecosystem responses[J]. Marine Pollution Bulletin, 2002, 45(1): 35-45.

[42] Middelburg J, Levin L. Coastal hypoxia and sediment biogeochemistry[J]. Biogeosciences Discussions, 2009, 6(2): 273-293.

[43] Belkin I M. Rapid warming of large marine ecosystems[J]. Progress in Oceanography, 2009, 81(1): 207-213.

[44] Fabry V J, Seibel B A, Feely R A, et al. Impacts of ocean acidification on marine fauna and ecosystem processes[J]. ICES Journal of Marine Science: Journal du Conseil, 2008, 65(3): 414-432.

[45] Nakamura Y, Yamamoto H, Sekizawa J, et al. The effects of pH on fluoxetine in Japanese medaka (): Acute toxicity in fish larvae and bioaccumulation in juvenile fish[J]. Chemosphere, 2008, 70(5): 865-873.

陳芳奕。