成人出血型煙霧病的出血類型與側(cè)枝循環(huán)模式的關(guān)系初探

王戈鷹 張桂運(yùn) 潘友貴 韓洪杰 何育生 靳令經(jīng) 聶志余

成人出血型煙霧病的出血類型與側(cè)枝循環(huán)模式的關(guān)系初探

王戈鷹*張桂運(yùn)△潘友貴*韓洪杰*何育生＊靳令經(jīng)＊聶志余＊

目的 探討成人出血型煙霧病的出血類型與側(cè)枝循環(huán)模式的關(guān)系。方法對(duì)同濟(jì)大學(xué)附屬同濟(jì)醫(yī)院2005年6月至2013年4月經(jīng)DSA檢查確診的35例成人出血型煙霧病患者進(jìn)行回顧性分析，根據(jù)頭顱CT檢查將顱內(nèi)出血分為腦實(shí)質(zhì)出血、腦室出血和蛛網(wǎng)膜下腔出血3種類型，其涉及的側(cè)枝循環(huán)模式分為：第Ⅰ型前組：擴(kuò)張的眼動(dòng)脈分支篩前、后動(dòng)脈及鐮前動(dòng)脈穿過顱底供應(yīng)額葉皮質(zhì)；第Ⅰ型后組：大腦后動(dòng)脈皮層支→大腦前動(dòng)脈和大腦中動(dòng)脈皮層支；第Ⅱ型：由擴(kuò)張和延長(zhǎng)的脈絡(luò)膜前動(dòng)脈（anterior choroidal artery,AChA)和/或開放的后交通動(dòng)脈(posterior communicatingartery，PComA)→大腦后動(dòng)脈→胼周后動(dòng)脈和脈絡(luò)膜后動(dòng)脈→大腦前、中動(dòng)脈深穿支；第Ⅲ型前組：腦膜中動(dòng)脈和顳淺動(dòng)脈→大腦前動(dòng)脈和大腦中動(dòng)脈供血區(qū)的代償；第Ⅲ型后組：枕動(dòng)脈→大腦后動(dòng)脈供血區(qū)的代償。分別使用Fisher′s確切概率法和交叉列聯(lián)表比較三種出血類型組間和組內(nèi)側(cè)枝循環(huán)模式構(gòu)成比的差異。結(jié)果該組出血型煙霧病患者存在2種或2種以上模式的側(cè)枝循環(huán)占90.7%，不同出血部位組間側(cè)枝循環(huán)代償模式構(gòu)成比有具有統(tǒng)計(jì)學(xué)差異(χ2=18.70，P=0.011)，即腦實(shí)質(zhì)出血、腦室出血和蛛網(wǎng)膜下腔出血各亞組側(cè)枝循環(huán)的優(yōu)勢(shì)模式分別為第Ⅲ型前組、第Ⅱ型和第I型前組。結(jié)論第Ⅲ型前組、第Ⅱ型和第I型前組側(cè)支循環(huán)模式分別可能是導(dǎo)致成人出血型煙霧病腦實(shí)質(zhì)出血、腦室出血和蛛網(wǎng)膜下腔出血的出血原因之一。

腦底異常血管網(wǎng)病 側(cè)支循環(huán) 腦血管造影術(shù)

煙霧病(moyamoya disease,MMD)是一種以顱底雙側(cè)大動(dòng)脈進(jìn)行性狹窄甚至閉塞為特征的少見的腦血管疾病,可分為腦缺血及腦出血兩大類，半數(shù)以上的成年患者以顱內(nèi)出血為首發(fā)癥狀[1-2]。成人出血型煙霧病再出血風(fēng)險(xiǎn)較高，顱內(nèi)出血成為導(dǎo)致煙霧病患者死亡的主要原因[3-4]。其出血的病理生理機(jī)制不明[4]，側(cè)枝循環(huán)的吻合血管破裂可能是病因之一，而關(guān)于側(cè)枝循環(huán)模式與出血類型的關(guān)系研究尚無報(bào)道。本文通過回顧性分析35例經(jīng)DSA確診的成人出血型煙霧病患者的臨床資料，探討煙霧病的出血類型與側(cè)枝循環(huán)模式的關(guān)系。

1 對(duì)象與方法

1.1 研究對(duì)象收集2005年6月至2013年4月就診于同濟(jì)大學(xué)附屬同濟(jì)醫(yī)院的35例成人出血型煙霧病患者。所有患者均符合以下診斷標(biāo)準(zhǔn)：①年齡＞16歲；②符合1997年日本國(guó)立衛(wèi)生署和福利社Moyamoya病研究委員會(huì)修訂的Moyamoya病診斷標(biāo)準(zhǔn)[5]；③未行顱內(nèi)外血管吻合術(shù)治療；④已行頭顱CT和/或MR檢查；⑤已行全腦數(shù)字減影血管造影檢查。排除標(biāo)準(zhǔn)：①頭顱CT或MR等影像檢查結(jié)果不完善；②腦血管造影影像不理想，不能完整顯示所需要觀察血管的情況；③合并Willis環(huán)上動(dòng)脈瘤病例；④病史及影像學(xué)檢查提示可能存在與以下腦血管煙霧樣改變相關(guān)的疾病，如動(dòng)脈粥樣硬化、自身免疫性疾病、腦膜炎、腦腫瘤、唐氏綜合征、神經(jīng)纖維瘤病、顱外傷及放射線頭部照射等。

1.2 臨床資料根據(jù)病歷記錄和輔助檢查的結(jié)果提取患者年齡、性別和腦CT影像資料，對(duì)腦CT片再次確認(rèn)診斷，根據(jù)腦CT提示初始出血部位不同將患者分成腦實(shí)質(zhì)出血、腦室出血和蛛網(wǎng)膜下腔出血。

1.3 側(cè)枝循環(huán)代償模式評(píng)估參照文獻(xiàn)報(bào)道[6-9]，基于對(duì)DSA圖像的側(cè)枝血管進(jìn)行分析，將患者出血部位所涉及的大腦半球繼發(fā)性側(cè)枝循環(huán)模式進(jìn)行分型分組：第Ⅰ型即腦血管皮層支軟腦膜動(dòng)脈在大腦皮層之間建立代償供血，由前向后分成：①前組：擴(kuò)張的眼動(dòng)脈分支篩前、后動(dòng)脈及鐮前動(dòng)脈穿過顱底供應(yīng)額葉皮層；②后組：PCA經(jīng)皮層軟腦膜動(dòng)脈與ACA和MCA皮層吻合，代償MCA和ACA皮層支供血；第Ⅱ型即后循環(huán)向前循環(huán)深部血管的吻合，由擴(kuò)張和延長(zhǎng)的AChA和/或開放的PComA→PCA→胼胝體背側(cè)動(dòng)脈和外側(cè)脈絡(luò)膜后動(dòng)脈→代償ACA和MCA的深穿支動(dòng)脈支供血；第Ⅲ型即頸外動(dòng)脈到頸內(nèi)動(dòng)脈供血區(qū)吻合代償，由前向后分成：①前組：由腦膜中動(dòng)脈（前、后支）和顳淺動(dòng)脈經(jīng)皮層軟腦膜動(dòng)脈與ACA和MCA皮層支吻合代償；②后組：枕動(dòng)脈經(jīng)皮層軟腦膜動(dòng)脈與大腦后動(dòng)脈皮層支吻合代償（見圖1）。

1.4 統(tǒng)計(jì)學(xué)方法采用SPSS 22.0軟件包進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)處理。采用Fisher′s確切概率法作出血亞型組間側(cè)枝模式構(gòu)成比差異的比較，交叉列聯(lián)表作組內(nèi)側(cè)枝循環(huán)模式構(gòu)成比差異的比較，檢驗(yàn)水準(zhǔn)α= 0.05。

2 結(jié)果

2.1 一般資料符合入組條件的成年型MMD患者共35例，男14例，女21例；年齡25～61歲，平均年齡為（36.12±10.75）歲。腦實(shí)質(zhì)出血組16例，占45.7%(16/35),包括2例丘腦，3例內(nèi)側(cè)紋狀體，6例顳頂葉皮層下白質(zhì)和同側(cè)基底節(jié)，3例額顳葉皮層下白質(zhì)和同側(cè)基底節(jié)，2例側(cè)腦室旁，其中13例破入腦室。腦室出血組12例，占34.3%（12/35），SHA組7例，占20%(7/35)。

2.2 側(cè)枝循環(huán)代償模式評(píng)估

2.2.1 患者側(cè)枝循環(huán)代償構(gòu)成模式 本組35例患者共涉及54個(gè)相關(guān)大腦半球，其中腦出血為出血同側(cè)的16個(gè)大腦半球，腦室出血和SHA則涉及雙側(cè)大腦半球，即分別為24和14個(gè)半球，在DSA圖像上裸眼可見5個(gè)半球僅有1種側(cè)枝循環(huán)模式，其余均有2種或2種以上模式。各種不同出血類型的側(cè)枝循環(huán)模式和累計(jì)吻合血管組數(shù)（見表1）。

2.2.2 不同出血部位側(cè)枝循環(huán)代償模式的構(gòu)成特征 35例成年出血型煙霧病患者所涉及的54個(gè)大腦半球總計(jì)105組側(cè)枝循環(huán)代償血管吻合，其中在第Ⅰ型、第Ⅱ型和第Ⅲ型的血管吻合數(shù)分別為28、34和43組,即以第Ⅲ型顱外血管向顱內(nèi)供血代償為主,其次為第Ⅱ型即后循環(huán)向前循環(huán)的深部血管代償。不同出血部位所涉及的第Ⅰ型前組和后組、第Ⅱ型、第Ⅲ型前組和后組側(cè)枝代償模式各不相同（見表2）。

3 討論

Suzuki和Fukui等[1-2]先后提出成人煙霧病的發(fā)病特點(diǎn)是以出血為主，短期內(nèi)再發(fā)出血為原發(fā)性腦出血患者的20倍，大量腦出血成為導(dǎo)致其死亡的主要原因。出血型煙霧病按出血初始部位分為腦實(shí)質(zhì)出血、腦室出血和SHA，并以前兩型為主，本組中腦實(shí)質(zhì)出血和腦室出血約占總數(shù)的80%（28/35），與Hyun[10]報(bào)道的89.2%接近。其出血的病理生理學(xué)機(jī)制有以下種學(xué)說，其一，擴(kuò)張和脆弱的煙霧狀血管破裂，其二，Willis環(huán)附近的囊狀動(dòng)脈瘤破裂出血，其三，擴(kuò)張的側(cè)枝動(dòng)脈破裂，后者存在分歧[3-4,8-9]。側(cè)支循環(huán)是指當(dāng)大腦主要供血?jiǎng)用}嚴(yán)重狹窄或閉塞時(shí)，血流通過側(cè)支血管或形成新的血管吻合到達(dá)缺血區(qū)，使缺血組織得到不同程度的灌注代償[11]。因此，當(dāng)煙霧病患者顱底雙側(cè)大動(dòng)脈發(fā)生嚴(yán)重狹窄/閉塞時(shí)，腦組織因慢性缺血缺氧誘導(dǎo)機(jī)體啟動(dòng)或促進(jìn)原有側(cè)支循環(huán)通路開放，逐步形成新的側(cè)支循環(huán)通路[7]。為了避免嚴(yán)重的組織缺血，部分側(cè)枝血管極度扭曲擴(kuò)張，甚至發(fā)生微動(dòng)脈瘤，從而導(dǎo)致出血[12]。因此側(cè)支循環(huán)在改善患者長(zhǎng)期慢性缺血中既發(fā)揮著積極作用，但可能又是直接導(dǎo)致出血的重要原因之一[9,13-14]。

表1 35例不同出血部位的煙霧病患者側(cè)枝循環(huán)模式

圖1 出血性煙霧病側(cè)枝循環(huán)模式.第Ⅰ型前組(A圖)：長(zhǎng)短箭頭分別所指向增粗的眼動(dòng)脈和鐮前動(dòng)脈，二者向額極區(qū)的代償供血。第Ⅰ型后組(B圖):箭頭指向大腦后動(dòng)脈經(jīng)軟膜動(dòng)脈向顳頂葉皮層的代償供血處；第Ⅱ型（C圖）:長(zhǎng)短箭頭分別指向極度擴(kuò)張和延長(zhǎng)的脈絡(luò)膜前動(dòng)脈和后交通動(dòng)脈，大腦后動(dòng)脈顯影，其分支向前循環(huán)深部血管代償；第Ⅲ型前組（D圖）：長(zhǎng)短箭頭分別指向腦膜中動(dòng)脈前支和顳動(dòng)脈向額頂葉代償供血處。第Ⅲ型后組（E圖）：箭頭指向枕動(dòng)脈經(jīng)軟膜血管向顳枕葉皮層代償供血處。

表2 比較不同出血部位的煙霧病的側(cè)枝代償模式構(gòu)成情況

為了探討側(cè)枝循環(huán)與出血的關(guān)系，本研究以DSA排除Willis環(huán)上囊狀動(dòng)脈瘤的成人出血性煙霧病為對(duì)象進(jìn)行分析。在本組資料35例患者涉及的大腦半球中90.7%（49/54）具有2種或2種以上代償模式構(gòu)成，且以第Ⅲ型代償模式為主（41%，43/105），即以顳淺和腦膜中動(dòng)脈與軟腦膜動(dòng)脈間形成的側(cè)支吻合最為常見，與國(guó)內(nèi)同行研究結(jié)果一致[8]，并提示本組患者多數(shù)處于血管病變較晚期，Willis環(huán)已失去發(fā)揮一級(jí)側(cè)支循環(huán)的代償作用，主要由頸外動(dòng)脈分支經(jīng)硬軟腦膜動(dòng)脈向顱內(nèi)供血[6]。通過我們比較不同出血部位的煙霧病患者組間側(cè)枝循環(huán)代償模式構(gòu)成情況，發(fā)現(xiàn)不同出血類型其優(yōu)勢(shì)側(cè)枝循環(huán)代償模式存在差異，并具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（χ2=18.70，P=0.011）。在本資料中56.3%（9/16）腦實(shí)質(zhì)出血組的出血部位主要位于顳頂葉、額顳葉和基底節(jié)，而該組患者側(cè)枝循環(huán)模式近半數(shù)為第Ⅲ型前組（43.3%,13/30），提示頸外動(dòng)脈分支向PCA和MCA皮層供血區(qū)代償與腦實(shí)質(zhì)出血關(guān)系較大。Mutsmasa等[12]在煙霧病血管造影的放大圖像研究中發(fā)現(xiàn)來自頸外動(dòng)脈的硬軟腦膜吻合血管中，長(zhǎng)穿髓動(dòng)脈及與異常血管網(wǎng)間的吻合血管可穿過屏狀核、尾狀核及內(nèi)囊前支，且穿髓動(dòng)脈及吻合血管呈嚴(yán)重扭曲、擴(kuò)張和呈串珠樣改變，認(rèn)為這些血管破裂可能導(dǎo)致出血，該結(jié)論為第Ⅲ型側(cè)枝循環(huán)模式前組與腦實(shí)質(zhì)出血組之間關(guān)系的找到充分的證據(jù)。本資料中50%（24/48）腦室出血組患者的側(cè)枝循環(huán)模式為第Ⅱ型，即AChA/PComA向前循環(huán)深部代償。因位于病變近端的AChA/PComA需要承受巨大的血流剪切力，促發(fā)AChA/PComA延長(zhǎng)擴(kuò)張,PCA隨即開放，胼周后動(dòng)脈和脈絡(luò)膜后動(dòng)脈等分支向前循環(huán)深部組織代償供血。推測(cè)由于側(cè)枝血管解剖路徑與側(cè)腦室相鄰，如發(fā)生側(cè)枝血管破裂即可導(dǎo)致腦室出血。Morioka等[9]研究發(fā)現(xiàn)成人煙霧病出血的主要原因并非異常增生的煙霧血管，而是AChA末端的破裂出血，經(jīng)DSA提示AChA/PComA擴(kuò)張可用于判斷其出血風(fēng)險(xiǎn)。Irikura[13]則發(fā)現(xiàn)腦室出血患者頻繁出現(xiàn)明顯擴(kuò)張的脈絡(luò)膜動(dòng)脈及穿髓支，認(rèn)為該組血管為腦室后壁和腦室旁供血，因血流動(dòng)力學(xué)負(fù)荷增加而導(dǎo)致出血。國(guó)內(nèi)劉新峰等學(xué)者[8]也有類似報(bào)道，提出成人出血性煙霧病與AChA/PComA的擴(kuò)張密切相關(guān)，和我們觀點(diǎn)相符。本組SHA患者側(cè)枝循環(huán)模式第Ⅰ型前組占37%（10/27），其他模式均在22%以下。在眼動(dòng)脈以遠(yuǎn)的頸內(nèi)動(dòng)脈閉塞患者，其眼動(dòng)脈及分支血管延長(zhǎng)擴(kuò)張，眼動(dòng)脈血流向前與眶動(dòng)脈吻合，穿過顱底供應(yīng)額葉皮層[6]。關(guān)于成人煙霧病合并SHA病因的研究，多數(shù)報(bào)道認(rèn)為是位于后循環(huán)血管的囊狀動(dòng)脈瘤破裂所致。但Osanai[14]和Marushima等[15]先后報(bào)導(dǎo)了非囊狀動(dòng)脈瘤所致的煙霧病并發(fā)SHA病例，出血局限在額葉腦溝內(nèi)，手術(shù)病理結(jié)果均證實(shí)為同側(cè)額葉皮質(zhì)的軟腦膜動(dòng)脈極度擴(kuò)張破裂。因側(cè)枝循環(huán)血管在病理學(xué)上具有內(nèi)彈力膜斷裂、中膜萎縮以及動(dòng)脈壁擴(kuò)張的特點(diǎn)[16]，并且在穿過硬脊膜和蛛網(wǎng)膜時(shí)缺乏外周支撐，在血流動(dòng)力學(xué)負(fù)荷過重時(shí)血管破裂是導(dǎo)致部分幕上SHA或合并幕下SHA的病理學(xué)基礎(chǔ)。

目前評(píng)價(jià)腦動(dòng)脈側(cè)支循環(huán)的方法較多，由于DSA對(duì)側(cè)支循環(huán)的存在路徑及末梢功能可以提供更多的信息[7]，因此DSA被作為評(píng)價(jià)側(cè)支循環(huán)的金標(biāo)準(zhǔn)。我們的研究則是建立在DSA造影的基礎(chǔ)上，對(duì)探索側(cè)枝循環(huán)與出血初始部位可能存在的對(duì)應(yīng)關(guān)系，其結(jié)論與國(guó)內(nèi)外同行基本一致，該結(jié)論對(duì)于通過側(cè)支循環(huán)模式預(yù)測(cè)煙霧病患者未來出血的風(fēng)險(xiǎn)可能有一定價(jià)值。同時(shí)由于術(shù)前側(cè)枝循環(huán)建立的狀況可能影響手術(shù)療效[17]，因此對(duì)擬行手術(shù)治療的煙霧病患者，術(shù)前識(shí)別并全面評(píng)估不同類型的側(cè)枝血管吻合或許有助于進(jìn)一步優(yōu)化手術(shù)方案。本項(xiàng)研究不足之處在于樣本量偏小，并且未納入后循環(huán)受累患者，尚需大樣本才尋找到更具臨床參考價(jià)值的結(jié)論。

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Relationship between hemorrhagic types and patterns of the collateral circulation in adult patients with hemorrhagic moyamoya disease.

WANG Geying,ZHNAG Guiyun,PAN Yougui，HAN Hongjie，JIN Lingjin,NIE Zhiyu.
Department of Neurology，Tongji Hospital，Tongji University，Shanghai 200065，China.Tel:021-66111036.

ObjectivePurpose The study was designed to investigate the relationship between hemorrhage types and patterns of the collateral circulation of hemorrhagic moyamoya disease in adults.MethodsThirty-five patients with adultDSA-confirmed hemorrhagic MMD in TongjiHospitalof TongjiUniversity between June2005 and November 2013，were retrospectively analyzed.The intracranial hemorrhage caused by MMD was classified into 3 types based on CT scan: cerebralhemorrhage,intraventricular hemorrhage,and subarachnoid hemorrhage(SHA).The patternsof collateral circulation were further divided into three types(TypeⅠ,ⅡandⅢ)and two groups(former group and latter group).The former group in TypeⅠ:The anterior falcial artery→the orbitofrontal artery,the anterior and posterior ethmoid arteries→supply the frontal cortex;The latter group in TypeⅠ:The cortical branches of the posterior cerebral artery(PCA)→the cortical branches of themidd le(MCA)and anterior cerebral arteries(ACA)；TypeⅡ:The dilating and extensing anterior choroidal artery(AChA)and/or the posterior communicating artery(PComA)→PCA→the lateral posterior pericallosaland posterior choroidal arteries→the perforating branches of ACA and MCA;The former group in TypeⅢ:Themiddlemeningeal artery and superficial temporal artery→the cortical branches of MCA and ACA;The latter group in TypeⅢ:The occipital artery→PCA.The Fisher's Exact Testand the Contingency tableswere respectively applied in the comparison of constituent ratio with patterns of collateral circulation in bleeding types.ResultsUp to 90.7%of patients had two ormore than two patterns of Collateral circulation.In addition,therewere significant differences in constituent ratiowith patterns of the collateral circulation between differentbleeding types(χ2=18.70，P=0.011).The dominant patterns of the collateral circulations of cerebral hemorrhage,intraventricular hemorrhage and SHA are the former group in the TypeⅢ,the typeⅡand the former group in TypeⅠ,respectively.ConclusionThe dominant pattern of the collateral circulations of the former group in the TypeⅢ,the TypeⅡand the former group in TypeⅠmay be one of the causes of cerebral hemorrhage,intraventricularhemorrhage and hemorrhagic moyamoya disease-related SHA in adults,respectively.

Moyamoya disease Collateral circulation Cerebral angiography

R743.32

A

2014-08-06）

（責(zé)任編輯:李立）

10.3936/j.issn.1002-0152.2014.11.003

☆ 上海市衛(wèi)生局課題（編號(hào)：2009137）

* 同濟(jì)大學(xué)附屬同濟(jì)醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科（上海20065）

△ 同濟(jì)大學(xué)附屬同濟(jì)醫(yī)院神經(jīng)外科