海氏槳角蚜小蜂對不同齡期“Q”煙粉虱的取食和寄生反應(yīng)

戴 鵬，阮長春，臧連生，，萬方浩吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)生物防治研究所，天敵昆蟲應(yīng)用技術(shù)工程研究中心，吉林長春308;中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，植物病蟲害生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京0093

煙粉虱Bemisia tabaci(Gennadius)的寄主范圍相當(dāng)廣泛，除了直接取食為害寄主植物外，還能傳播植物病毒病造成嚴(yán)重的間接危害，目前已成為全球園林、園藝和大田農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上最重要的害蟲之一(Perring et al.，1993)。最近的研究表明，煙粉虱由多個(gè)形態(tài)上難以區(qū)分的隱種組成(De Barro et al.，2011)，近年入侵我國的“B型”和“Q型”煙粉虱屬于其中的2個(gè)隱種MEAM1和MED(為了與以往發(fā)表的文獻(xiàn)統(tǒng)一，本文使用“B”和“Q”煙粉虱代替2個(gè)隱種名稱)，“B”和“Q”煙粉虱不僅造成嚴(yán)重的經(jīng)濟(jì)損失，還能快速替代本地種群(臧連生等，2005;Liu et al.，2007;Zang et al.，2006)。大量化學(xué)農(nóng)藥的施用已引起煙粉虱的高抗藥性(Byrne et al.，2010)。長遠(yuǎn)來看，保護(hù)和利用天敵進(jìn)行生物防治是持續(xù)治理煙粉虱的必然趨勢。

“Q”煙粉虱依靠其產(chǎn)卵量大、對極端溫度(Bonato et al.，2007)和多種農(nóng)藥(Rauch ＆ Nauen，2003)的耐受性強(qiáng)等優(yōu)勢，已在世界范圍內(nèi)擴(kuò)散，并顯示出比“B”煙粉虱更強(qiáng)的入侵性和危害性。近年來，“Q”煙粉虱在我國快速擴(kuò)張，分布范圍已擴(kuò)大到至少16個(gè)省、市、自治區(qū)(段曉東等，2011;滕希，2009)，并具有逐漸替代“B”煙粉虱的趨勢(Chu et al.，2010;Hu et al.，2011)。

槳角蚜小蜂Eretmocerus sp.Haldeman是粉虱類害蟲最重要的天敵類群，其中大多數(shù)寄生蜂屬于非同時(shí)發(fā)生致死取食型(non-concurrent destructive)寄生蜂(史樹森等，2009;Zang et al.，2008)，除了通過寄生殺死寄主外，還可通過取食(host feeding)直接導(dǎo)致寄主死亡。海氏槳角蚜小蜂Eretmocerus hayati Zolnerowich＆Rose屬膜翅目蚜小蜂科槳角蚜小蜂屬，原產(chǎn)于巴基斯坦，該蜂在多地表現(xiàn)出較強(qiáng)的適應(yīng)性和良好的控制潛能，美國和澳大利亞引入該蜂用于防治“B”煙粉虱均獲得成功(De Barro＆Coombs，2009;Goolsby et al.，2005)。為了尋求對我國入侵煙粉虱的有效控制策略，2008年海氏槳角蚜小蜂被成功引入我國(匡煒等，2011;邵家斌等，2010;Yang＆Wan，2011)。已有結(jié)果表明，該寄生蜂對不同齡期“B”煙粉虱若蟲表現(xiàn)出不同的選擇性和適應(yīng)性(Yang＆Wan，2011)。本文研究了海氏槳角蚜小蜂對不同齡期“Q”煙粉虱若蟲的取食和寄生反應(yīng)，旨在為評估該寄生蜂的應(yīng)用前景提供一定理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試?yán)ハx與植物

“Q”煙粉虱:長春本地采集，并采用mtCOⅠ基因序列分析方法進(jìn)行生物型鑒定(臧連生等，2006)，供試前在室內(nèi)用番茄植株飼養(yǎng)10代以上。

海氏槳角蚜小蜂為中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所2008年引入(采集于美國德克薩斯州田間)種群，供試前在室內(nèi)用番茄植株飼養(yǎng)的煙粉虱繁育5代以上。

供試植物:番茄(品種:瑞奇一號)。將穴播的番茄苗單株移栽于盛有營養(yǎng)土(長春天運(yùn)肥業(yè)有限公司供應(yīng))的花盆(直徑為15 cm)內(nèi)，當(dāng)番茄長至5～6片真葉時(shí)供試。

1.2 不同齡期煙粉虱若蟲的繁殖

隨機(jī)取30頭“Q”煙粉虱成蟲，利用微蟲籠接到番茄植株葉片背面，產(chǎn)卵12 h，去除煙粉虱成蟲和微蟲籠，并在產(chǎn)卵葉片的正面做好標(biāo)記，將盆栽番茄植株放入養(yǎng)蟲籠(60 cm×60 cm×60 cm)。每日觀察煙粉虱若蟲的發(fā)育進(jìn)度，當(dāng)其發(fā)育至試驗(yàn)所需齡期時(shí)，連同番茄植株葉片剪下，鏡檢，保留40頭適齡個(gè)體，將多余的煙粉虱若蟲用昆蟲針去除后，對番茄葉片進(jìn)行水培處理，并放入透明接蟲杯內(nèi)備用(圖1)。

圖1 用于評估粉虱寄生蜂取食和寄生能力的新型試驗(yàn)裝置Fig.1 A clear plastic cell containing whitefly nymphs on a water-cultured tomato leaf used for the evaluation of host feeding and parasitism by whitefly parasitoids

1.3 寄生蜂取食、寄生不同齡期的粉虱若蟲

剪取帶有即將羽化的海氏槳角蚜小蜂的番茄葉片放于大培養(yǎng)皿(直徑15.0 cm、深1.5 cm)，每10 min檢查1次寄生蜂的羽化情況。取1對(1雌∶1雄)新羽化的海氏槳角蚜小蜂分別接入內(nèi)有40頭1、2、3或4齡(初期)煙粉虱若蟲的透明接蟲杯內(nèi)。48 h后去蜂，記錄各處理中寄生蜂的存活、死亡或逃逸情況。8～10 d后，鏡檢被取食和寄生的煙粉虱若蟲數(shù)量。每個(gè)處理30次重復(fù)。

以上所有試驗(yàn)均在(26±2)℃，RH(60±5)%，L∶D=14∶10的標(biāo)準(zhǔn)環(huán)境條件下進(jìn)行。

1.4 數(shù)據(jù)分析

數(shù)據(jù)分析采用Excel 2003和DPS數(shù)據(jù)處理系統(tǒng)軟件。海氏槳角蚜小蜂對不同齡期“Q”煙粉虱若蟲的取食、寄生和總致死量比較用單因素完全隨機(jī)方差分析，多重比較用Tukey test方法分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 海氏槳角蚜小蜂取食不同齡期煙粉虱若蟲的能力

海氏槳角蚜小蜂能取食各個(gè)齡期的“Q”煙粉虱若蟲，48 h內(nèi)，取食1、2、3和4齡煙粉虱若蟲的數(shù)量分別為10.7、6.4、6.7 和5.0 頭;寄生蜂取食 1 齡若蟲的數(shù)量明顯高于其他齡期寄主(F3，116=40.09，P ＜0.0001)?？傮w來看，隨著寄主齡期的增加，海氏槳角蚜小蜂取食煙粉虱的數(shù)量呈現(xiàn)下降趨勢(圖2)。

圖2 海氏槳角蚜小蜂在不同齡期煙粉虱若蟲上的取食Fig.2 Host feeding by E.hayati on various nymphal stages of B.tabaci

2.2 海氏槳角蚜小蜂寄生不同齡期煙粉虱若蟲的能力

在48 h內(nèi)，海氏槳角蚜小蜂寄生1、2、3和4齡“Q”煙粉虱若蟲的數(shù)量分別為 22.1、27.5、25.4 和16.5頭，且對不同齡期若蟲的寄生能力存在明顯差異(F3，116=38.94，P ＜0.0001)?？傮w來看，海氏槳角蚜小蜂更偏好寄生2、3齡煙粉虱若蟲，其次是1齡若蟲，最不喜歡寄生的是4齡若蟲(圖3)。

圖3 海氏槳角蚜小蜂在不同齡期煙粉虱若蟲上的寄生Fig.3 Parasitism by E.hayati on various nymphal stages of B.tabaci

2.3 海氏槳角蚜小蜂對不同齡期煙粉虱的總致死量

48 h內(nèi)，海氏槳角蚜小蜂通過取食和寄生殺死1、2、3 齡煙粉虱若蟲的總量為 32.1 ～33.9 頭，明顯高于殺死4齡煙粉虱若蟲的總量(21.5頭)(F3，116=48.34，P ＜0.0001)(圖 4)。

圖4 海氏槳角蚜小蜂通過取食和寄生殺死不同齡期煙粉虱若蟲的總量比較Fig.4 Total number of various stage nymphs of B.tabaci killed by E.hayati through host feeding and parasitism

3 討論

海氏槳角蚜小蜂能取食和寄生除4齡后期外所有階段的“B”煙粉虱若蟲(Yang＆ Wan，2011)。本研究也發(fā)現(xiàn)，該寄生蜂能取食和寄生1～4齡(初期)的“Q”煙粉虱若蟲。綜合來看，海氏槳角蚜小蜂取食低齡“B”和“Q”煙粉虱的數(shù)量明顯多于高齡煙粉虱。當(dāng)寄主為“B”煙粉虱時(shí)，海氏槳角蚜小蜂更偏好寄生1、2齡煙粉虱若蟲(Yang＆ Wan，2011)，本研究發(fā)現(xiàn)雌蜂更偏好寄生2、3齡“Q”煙粉虱若蟲。

自20世紀(jì)80年代以來，膜翅目寄生蜂的寄主取食行為被作為評估其生物防治潛能的一個(gè)重要指標(biāo)(Jervis＆Kidd，1986)。通過取食不僅可以殺死寄主，直接起到控制害蟲種群數(shù)量的作用，而且能通過取食策略為卵的成熟和再生提供營養(yǎng)來源，對延長雌蜂的壽命也有一定作用(史樹森等，2009)。一些寄生蜂如淺黃恩蚜小蜂Encarsia sophia(Girault＆ Dodd)(Zang ＆ Liu，2008)、跳 小 蜂Metaphycus helvolus Compere(DeBach，1943)和擬澳洲赤眼蜂Trichogramma turkestanica Viggiani(Hansen＆Jensen，2002)，表現(xiàn)出超強(qiáng)的寄主取食能力，他們通過取食殺死寄主的數(shù)量與寄生數(shù)量相當(dāng)或更多。海氏槳角蚜小蜂目前被認(rèn)為是防治煙粉虱的理想天敵昆蟲之一(De Barro＆Coombs，2009;Goolsby et al.，2005)。Yang ＆ Wan(2011)研究表明，海氏槳角蚜小蜂在羽化48 h內(nèi)取食和寄生各齡期“B”煙粉虱若蟲的數(shù)量基本相當(dāng)。本研究發(fā)現(xiàn)，該寄生蜂在羽化48 h內(nèi)，通過取食和寄生能殺死約33頭1～3齡“Q”煙粉虱若蟲，并且對4齡初期煙粉虱若蟲也具有一定的控制作用。此外，通過研究海氏槳角蚜小蜂對煙粉虱的功能反應(yīng)，邵家斌等(2010)報(bào)道了該寄生蜂對近年入侵我國的“Q”和“B”煙粉虱顯示出較好的生物控制潛能。

寄生蜂寄主取食行為受自身生理狀況與外界環(huán)境因素的影響。例如，最近的研究表明，釋放前粉虱寄生蜂的饑餓以及交配狀態(tài)顯著影響了雌蜂的寄主取食能力(Zang＆ Liu，2009、2010;Zang et al.，2011)。此外，在一定范圍內(nèi)，隨著寄主密度的增大，淺黃恩蚜小蜂和暗黑槳角蚜小蜂 E.melanoscutus Zolnerowich＆Rose取食寄主能力逐漸增強(qiáng)(Zang et al.，2011);對于同種粉虱而言，隨著寄主齡期的增大，淺黃恩蚜小蜂、麗蚜小蜂E.formosa和暗黑槳角蚜小蜂取食寄主數(shù)量呈逐漸下降的趨勢(Zang＆ Liu，2008);Yang＆ Wan(2011)和我們的研究也發(fā)現(xiàn)，海氏槳角蚜小蜂取食低齡“B”和“Q”煙粉虱若蟲的數(shù)量明顯多于高齡若蟲，這可能與低齡若蟲個(gè)體小、含有的營養(yǎng)物質(zhì)少有關(guān)(Jervis＆Kidd，1986)，寄生蜂在獲取同樣水平的營養(yǎng)時(shí)需要取食更多的較小寄主個(gè)體。

段曉東，馬麗娟，姚正培，曹騫，冷春麗，馬德英.2011.新疆地區(qū)煙粉虱類群mtDNA COⅠ基因序列分析.生物安全學(xué)報(bào)，20(1):50－55.

匡煒，楊念婉，萬方浩，袁哲明.2011.溫度和煙粉虱寄主植物對海氏槳角蚜小蜂生物學(xué)特性的影響.中國生物防治學(xué)報(bào)，27(2):152－156.

邵家斌，劉樹生，余元釗，劉銀泉.2010.海氏槳角蚜小蜂對兩種生物型煙粉虱的功能反應(yīng)研究.環(huán)境昆蟲學(xué)報(bào)，32(1):73－77.

史樹森，臧連生，劉同先，阮長春，孫光芝.2009.寄生蜂寄主取食特性及其在害蟲生物防治中的應(yīng)用.昆蟲學(xué)報(bào)，52(4):424－433.

滕希.2009.Q型煙粉虱在中國的發(fā)生現(xiàn)狀及其基于mtDNA COⅠ序列的系統(tǒng)發(fā)育分析.北京:中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院.

臧連生，江彤，徐婧，劉樹生，張友軍.2006.煙粉虱B型及二個(gè)非B型種群的SCAR分子標(biāo)記.農(nóng)業(yè)生物技術(shù)學(xué)報(bào)，14(2):208－212.

臧連生，劉樹生，劉銀泉，阮永明，萬方浩.2005.B型煙粉虱與浙江非B型煙粉虱的競爭.生物多樣性，13(3):181－187.

Bonato O，Lurette A，Vidal C and Fargues J.2007.Modelling temperature-dependent bionomics of Bemisia tabaci(Q biotype).Physiological Entomology，32:50－55.

Byrne F J，Oetting R D，Bethke J A，Green C and Chamberlin J.2010.Understanding the dynamics of neonicotinoid activity in the management of Bemisia tabaci whiteflies on poinsettias.Crop Protection，29:260 －266.

Chu D，Wan F H，Zhang Y J and Brown J K.2010.Change in the biotype composition of Bemisia tabaci in Shandong Province of China from 2005 to 2008.Environmental Entomology，39:1028－1036.

De Barro P J and Coombs M T.2009.Post-release evaluation of Eretmocerus hayati Zolnerowich and Rose in Australia.Bulletin of Entomological Research，99:193－206.

De Barro P J，Liu S S，Boykin L M and Dinsdale A B.2011.Bemisia tabaci:a statement of species status.Annual Review of Entomology，56:1－19.

DeBach P.1943.The importance of host-feeding by adult parasites in the reduction of host populations.Journal of Economic Entomology，36:647－658.

Goolsby J A，De Barro P J，Kirk A A，Sutherst R，Canas L，Ciomperlik M，Ellsworth P，Gould J，Hartley D，Hoelmer K A，Naranjo S J，Rose M，Roltsch B，Ruiz R，Pickett C and Vacek D.2005.Post-release evaluation of the biological control of Bemisia tabaci biotype"B"in the USA and the development of predictive tools to guide introductions for other countries.Biological Control，32:70 －77.

Hansen L S and Jensen K M V.2002.Effect of temperature on parasitism and host-feeding of Trichogramm aturkestanica(Hymenoptera:Trichogrammatidae)on Ephestia kuehniella(Lepidoptera:Pyralidae).Journal of Economic Entomology，95:50－56.

Hu J，De Barro P，Zhao H，Wang J，Nardi F and Liu S S.2011.An extensive field survey combined with a phylogenetic analysis reveals rapid and widespread invasion of two alien whiteflies in China.PLoS ONE，6(1):e16061.

Jervis M A and Kidd N A C.1986.Host-feeding strategies in hymenopteran parasitoids.Biological Reviews，61:395 －434.

Liu S S，De Barro P J，Xu J，Luan J B，Zang L S，Ruan Y M and Wan F H.2007.Asymmetric mating interactions drive widespread invasion and displacement in a whitefly.Science，318:1769－1772.

Perring T M，Cooper A D，Rodriguez R J，F(xiàn)arrar C A and Bellows T S.1993.Identification of a whitefly species by genomic and behavioural studies.Science，259:74 －77.

Rauch N and Nauen R.2003.Identification of biochemical markers linked to neonicotinoid cross resistance in Bemisia tabaci(Hemiptera:Aleyrodidae).Archives of Insect Biochemistry and Physiology，54:165－176.

Yang N W and Wan F H.2011.Host suitability of different instars of Bemisia tabaci biotype B for the parasitoid Eretmocerus hayati.Biological Control，59:313 －317.

Zang L S and Liu T X.2008.Host feeding of three whitefly parasitoid species(Hymenoptera:Aphelinidae)on Bemisia tabaci B biotype(Homoptera:Aleyrodidae)，with implication for whitefly biological control.Entomologia Experimentalis et Applicata，127:55－63.

Zang L S and Liu T X.2009.Food-deprived host-feeding parasitoids kill more pest insects.Biocontrol Science and Technology，19:573 －583.

Zang L S and Liu T X.2010.Effects of food deprivation on host feeding and parasitism of whitefly parasitoids.Environmental Entomology，39:912 －918.

Zang L S，Chen W Q and Liu S S.2006.Comparison of performance on different host plants between the B biotype and a non-B biotype of Bemisia tabaci from Zhejiang，China.Entomologia Experimentalis et Applicata，121:221－227.

Zang L S，Liu T X，Zhang F，Shi S S and Wan F H.2011.Mating and host density affect host feeding and parasitism in two species of whitefly parasitoids.Insect Science，18:78 －83.