犁鼻器的結(jié)構(gòu)和功能＊

吳民耀，張 凡，王宏元

（陜西師范大學生命科學學院，陜西西安 710062）

1813年，丹麥解剖學家Jacobson L在解剖哺乳動物的鼻腔時，發(fā)現(xiàn)了一個前人沒有觀察到的器官。該器官緊臨鼻中隔，位于鼻中隔腹側(cè)，封閉于軟骨囊中且具有許多分泌腺［1］。由于Jacobson L首先發(fā)現(xiàn)了該器官，因此人們習慣地將其稱為Jacobson器。1895年德國的Gesellschaft A依據(jù)Jacobson器位置臨近犁鼻骨，將此器官更名為犁鼻器。

大多數(shù)陸生脊椎動物的鼻腔都有兩套化學感受系統(tǒng)，即嗅系統(tǒng)和犁鼻系統(tǒng)。一般認為嗅系統(tǒng)中的嗅器主要接受一些揮發(fā)性的小分子物質(zhì)；犁鼻系統(tǒng)中的犁鼻器主要感受非揮發(fā)性的大分子化學物質(zhì)，如信息素等［2－3］。脊椎動物可以通過氣味或信息素來完成同種識別、攝食、繁殖及逃避敵害等行為［4－5］。幾乎所有的脊椎動物都有嗅系統(tǒng)，但犁鼻系統(tǒng)在脊椎動物的演化中差異明顯［6］。本文主要依據(jù)脊椎動物犁鼻器的外部解剖形態(tài)和內(nèi)部組織結(jié)構(gòu)，綜述犁鼻器的演化特征和陸生環(huán)境的關(guān)系，以期推演犁鼻器的系統(tǒng)進化。

1 魚類嗅器結(jié)構(gòu)

魚類嗅器的背側(cè)有前后兩個外鼻孔，口腔內(nèi)無內(nèi)鼻孔。當魚游動時，前后兩個外鼻孔可以引導水流穿過嗅腔，這樣水中的氣味分子易于被嗅腔上的嗅上皮捕獲。從組織解剖結(jié)構(gòu)上可見，魚類的嗅腔內(nèi)只有嗅器，無犁鼻器［7］。嗅腔上被覆的嗅上皮突起形成嗅板，其上被覆感覺上皮和非感覺上皮，專一感受水中的化學信號分子。嗅上皮基底層Bowman＇s腺缺失。通過細胞膜紅色熒光探針（Di I）染色，顯示魚類嗅上皮存在3種神經(jīng)元受體細胞，分別為纖毛型的感覺神經(jīng)元、微絨毛型的感覺神經(jīng)元和隱窩型的感覺神經(jīng)元。其軸突平行排列形成3束神經(jīng)纖維投射至嗅球，每1束神經(jīng)纖維可分別傳遞不同的信息［8］。纖毛型感覺神經(jīng)元識別膽鹽類物質(zhì)，在魚類洄游中起重要作用；微絨毛型感覺神經(jīng)元則主要識別氨基酸等肽類物質(zhì)，在魚類的攝食行為中發(fā)揮作用；而隱窩型感覺神經(jīng)元主要是識別信息素，可能在繁殖行為中起作用［9－10］。魚類的嗅球并不分化為主嗅球和副嗅球，其嗅上皮代表了脊椎動物嗅上皮的早期形式。

2 兩棲動物的犁鼻器結(jié)構(gòu)

兩棲動物是從水棲到陸棲的過渡類型，屬最原始的陸生脊椎動物?，F(xiàn)存兩棲類動物可分為無足目、有尾目和無尾目。由于無足目動物四肢極端退化，種類極少且生活地域極為局限，現(xiàn)主要以有尾目和無尾目動物來闡述兩棲類鼻腔及犁鼻器的結(jié)構(gòu)。

2.1 有尾目動物的犁鼻器

有尾目為終生有尾的兩棲類動物，其幼體與成體在外形上差異不明顯。與魚類比較而言，有尾目嗅器的背側(cè)只有1個外鼻孔，但其腹側(cè)出現(xiàn)了1個內(nèi)鼻孔，內(nèi)鼻孔開口于口腔。內(nèi)鼻孔的產(chǎn)生使得嗅腔與口腔兩者連接起來［10］。嗅器橫切面上可見，整個嗅腔呈扁的卵圓形，嗅腔的內(nèi)側(cè)面，背面和腹面被覆嗅上皮和非嗅上皮，嗅上皮基部存在大量的Bowman＇s腺。嗅腔外側(cè)面則是犁鼻腔，其被覆犁鼻上皮，但基底層卻未見腺體。犁鼻上皮與嗅上皮相連續(xù)，嗅上皮與犁鼻上皮相比較差異明顯。兩者的主要差異就是嗅上皮較犁鼻上皮發(fā)達，且基底層有Bowman＇s腺［11］。有尾目的嗅球分化為嗅球和副嗅球，由嗅上皮發(fā)出的軸突投射至嗅球，由犁鼻上皮發(fā)出的軸突投射至副嗅球。

通常有尾目的各科均具有犁鼻器，但是在有尾目洞螈科（Proteidae）嗅腔外側(cè)雖有1小的支囊，但其表面被覆為非感覺上皮，并非犁鼻器上皮，同樣在其端腦上也未見副嗅球。估計在洞螈科中，犁鼻器和副嗅球是缺失的［10］。鰻螈科（Sirenidae）為終生水棲，不發(fā)生變態(tài)，同樣具有犁鼻器。但其犁鼻器位于嗅器的腹內(nèi)側(cè)，僅以1小管與嗅器相連。

2.2 無尾目動物的犁鼻器

絕大多數(shù)無尾目動物的生活史都可以分為完全生活在水中的幼體期，和水陸均可棲息的成體期。幼體的蝌蚪經(jīng)過變態(tài)成為成體，其棲息的環(huán)境就從水生轉(zhuǎn)化為陸生。現(xiàn)主要基于無尾目幼體和成體嗅器的結(jié)構(gòu)及形態(tài)進行描述。

無尾目幼體蝌蚪用鰓呼吸，生活在水環(huán)境中，其鼻腔的結(jié)構(gòu)主要是識別水中的氣味分子。鼻腔有內(nèi)外兩個鼻孔，外鼻孔開口于嗅腔吻端背側(cè)，卵圓形的嗅腔沿縱軸向后延伸，借腹側(cè)的內(nèi)鼻孔與口腔相通。嗅腔內(nèi)側(cè)被覆嗅感覺上皮，外側(cè)被覆非嗅感覺上皮［12］。嗅上皮的基底層未見Bowman＇s腺。犁鼻器則位于嗅腔的腹側(cè)，外鼻孔的前側(cè)。犁鼻器呈一盲囊，在結(jié)構(gòu)上與嗅腔好像并不相通。但是在犁鼻器的內(nèi)側(cè)有犁鼻腺。幼體蝌蚪的嗅腔分為主嗅室和下室兩部分。主嗅室占嗅腔大部分空間，背腹面呈扁平狀；下室位于主嗅室的腹側(cè)，其向背內(nèi)側(cè)的延伸就是犁鼻器的犁鼻腔。

無尾目幼體蝌蚪在變態(tài)的高峰期，嗅器的結(jié)構(gòu)發(fā)生了重構(gòu)。最顯著的變化就是中室和Bowman＇s腺的形成。中室出現(xiàn)在主嗅室、下室之間，一般認為中室是與鼻淚管是相連通的，鼻淚管與眼球附近的哈氏腺是連通的。變態(tài)的高峰期時，在主嗅室被覆的嗅上皮基底層出現(xiàn)大量的Bowman＇s腺。依據(jù)魚類的嗅室被覆的嗅上皮下沒有Bowman＇s腺，蝌蚪在變態(tài)的高峰期，即將適應陸生生活時出現(xiàn)Bowman＇s腺，推測Bowman＇s腺的出現(xiàn)是為了適應陸生生活。

變態(tài)末期，無尾目成體基本發(fā)育完成，開始用肺呼吸。其鼻腔從只能感受水中的氣味分子變?yōu)槟芡瑫r感受水中和陸地環(huán)境中的氣味分子。嗅腔分為主嗅室、中室和下室3部分。主嗅室占嗅腔大部分空間，背腹面呈扁平狀，底部有嗅丘突起，嗅丘外側(cè)為內(nèi)鼻孔［13］；中室位于主嗅室下方外側(cè)，與主嗅室?guī)缀醮怪?；下室較中室略大，位于主嗅室后部正下方，與其他各室均相通［14］。主嗅室被覆嗅上皮，下室外側(cè)面以及中室被覆非感覺上皮。無尾目的嗅上皮由支持細胞、受體細胞和基細胞3種細胞組成。基細胞的深層為固有層，分布有發(fā)達的Bowman＇s腺，其導管穿過嗅上皮開口于主嗅室。下室向腹內(nèi)側(cè)延伸形成犁鼻器，分居于鼻中隔兩側(cè)［15－16］。

犁鼻器與嗅器雖同位于鼻囊內(nèi)，但犁鼻器已經(jīng)從嗅器中獨立出來，僅以小管相連。犁鼻腔被覆發(fā)達的犁鼻上皮，同樣由支持細胞、受體細胞和基細胞組成。支持細胞具有纖毛和分泌顆粒，其下為微絨毛受體細胞，背側(cè)的基底層則出現(xiàn)了大量的犁鼻腺。但是非洲爪蟾（Xenopuslaevis）的鼻腔結(jié)構(gòu)屬特例，其中室則被覆中室上皮。中室上皮是特有的感覺上皮，其上分布纖毛和微絨毛受體細胞，與幼體的嗅上皮結(jié)構(gòu)相似。在變態(tài)期間中室上皮衍生出嗅上皮和犁鼻上皮。嗅球可分化為嗅球背區(qū)和腹區(qū)，故非洲爪蟾有3條嗅通路：嗅上皮發(fā)出的軸突投射到嗅球背區(qū)；中室上皮發(fā)出的軸突投射到嗅球腹區(qū)；犁鼻上皮發(fā)出的軸突投射到副嗅球［17］。嗅系統(tǒng)嗅球背區(qū)和腹區(qū)的分化只在非洲爪蟾和負子蟾（Pipa pipa）有過報道［18－19］。

3 爬行動物的犁鼻器結(jié)構(gòu)

爬行動物是真正脫離水環(huán)境限制的陸生脊椎動物。大多數(shù)爬行動物聽覺不健全，感官貧乏，因此犁鼻器是其重要的感覺器官［20］。爬行類中水棲的龜鱉類和鱷類一般無犁鼻器［6］，而蜥蜴類和蛇類的犁鼻器最為發(fā)達。蛇類的鼻腔有一個外鼻孔和一個內(nèi)鼻孔。嗅腔位于背側(cè)，以外鼻孔與外界環(huán)境相通，以內(nèi)鼻孔開口于口腔。臨近外鼻孔的區(qū)域為前庭區(qū)，被覆非嗅上皮。嗅腔前接前庭區(qū)，嗅腔背側(cè)和內(nèi)側(cè)均被覆發(fā)達的嗅上皮，腹外側(cè)為呼吸上皮。嗅上皮由淺至深分別由支持細胞、嗅細胞（受體細胞）和基細胞3種類型細胞組成?；讓哟嬖贐owman＇s腺，導管開口于嗅上皮。呼吸上皮突出于鼻腔游離面，存在大量的杯狀細胞，參與呼吸作用。嗅上皮和呼吸上皮完全分開有利于背側(cè)的嗅上皮俘獲氣味信號。

犁鼻器位于嗅器的腹內(nèi)側(cè)，與嗅器已完全分開，借犁鼻管單獨開口于口腔。犁鼻器表面被覆犁鼻上皮，固有層內(nèi)分布有犁鼻神經(jīng)，但未見犁鼻腺。副嗅球位于腦的腹外側(cè)，有明顯的分層結(jié)構(gòu)，犁鼻上皮感覺神經(jīng)元發(fā)出的軸突則投射至副嗅球。犁鼻器中央有1個近似圓形結(jié)構(gòu)的蕈形體（mushroom body），位于犁鼻器腹側(cè)面。腹面的蕈形體表面被覆非嗅上皮，背側(cè)的蕈形體表面被覆犁鼻上皮。犁鼻上皮也是由支持細胞，嗅細胞和基細胞3種類型細胞組成的嗅感覺上皮［21－22］。

爬行動物的犁鼻器與嗅器完全分開，犁鼻器單獨開口于口腔，獨立行使功能。犁鼻器高度發(fā)達但缺少犁鼻腺，口腔中唾液腺分泌的黏液可以通過犁鼻管進入犁鼻腔。眼眶周圍的哈氏腺與犁鼻器借鼻淚管相通，哈氏腺分泌的漿液可以通過鼻淚管進入到犁鼻腔中，起到代償犁鼻腺的作用。蛇類不僅存在Bowman＇s腺，而且呼吸上皮上的杯狀細胞也可分泌黏液，有利于適應陸生生活。

4 哺乳動物的犁鼻器結(jié)構(gòu)

哺乳動物同樣存在犁鼻器。1813年Jacobson L對哺乳動物的犁鼻器做了原始描述，隨后的研究證實大多數(shù)哺乳動物都存在此器官。如在單孔類、有袋類、食蟲類、嚙齒類、兔形類及有蹄類的成體中均存在犁鼻器。鯨類與翼手類則無犁鼻器官［23］。

嚙齒類與蛇類類似，同樣有1個外鼻孔和1個內(nèi)鼻孔。嗅腔以外鼻孔開口于外界環(huán)境，向后以內(nèi)鼻孔與口腔相通。嗅腔表面光滑，利于空氣流通，固有層存在Bowman＇s腺。犁鼻器位于嗅腔前端底部，向前開口于鼻前庭區(qū)，向后為盲端，為軟骨包被的1對管狀結(jié)構(gòu)，分居于鼻中隔吻端兩側(cè)。冠狀切面觀察可見犁鼻器呈新月形，內(nèi)側(cè)被覆犁鼻上皮，外側(cè)被覆非感覺纖毛上皮，中部犁鼻管的上段存在犁鼻腺，且犁鼻管內(nèi)充滿黏液。犁鼻管腔外側(cè)有多孔狀組織構(gòu)成的蕈形體，基部有大的血管穿過。犁鼻上皮由支持細胞、感覺細胞和基細胞所組成，但支持細胞無纖毛和分泌顆粒。感覺細胞為微絨毛型細胞，其發(fā)出的軸突投射至端腦副嗅球。嚙齒類的副嗅球均位于嗅球尾部背側(cè)。與兩棲類、爬行類明顯不同的是，哺乳類犁鼻器的一個共同特征就是有發(fā)達的血管區(qū)。兩棲類和爬行類無發(fā)達的血管區(qū)，與其犁鼻器直接開口于鼻腔或口腔頂部有關(guān)，不需要通過血管的縮張機制把外界的信息素吸入至犁鼻管內(nèi)［24］。

綜上可見，在脊椎動物中犁鼻器的結(jié)構(gòu)差異十分明顯。其進化的大致趨勢為：魚類只有嗅器，還沒有犁鼻器，但是在嗅腔的嗅上皮上分布著零散的犁鼻上皮細胞如隱窩細胞等，這些細胞可以行使犁鼻器的功能。在兩棲動物中，犁鼻上皮細胞向嗅腔腹外側(cè)遷移，形成嗅腔腹外側(cè)的犁鼻上皮。此時的犁鼻上皮細胞只是形成上皮組織，沒有形成嚴格意義上的犁鼻器，這1支就是兩棲類有尾目。犁鼻上皮細胞向嗅腔腹內(nèi)側(cè)遷移的1支則發(fā)展為兩棲類無尾目，在兩棲類無尾目中，嚴格意義上的犁鼻器從嗅腔中完全獨立分化出來。犁鼻器的腹外側(cè)延伸出下室，下室與中室相通，中室與主嗅室相通。在爬行類和哺乳類中，犁鼻器和嗅器則完全分開，開始獨立行使功能。但在更高等的哺乳動物中由于視覺和聽覺感官變得極為發(fā)達，已經(jīng)作為主要的感覺方式，犁鼻器趨于退化消失。

5 犁鼻器的起源和功能

許多學者從解剖學、形態(tài)學、組織學、細胞和分子層面等多個角度對犁鼻器的結(jié)構(gòu)做了研究，但仍不能對犁鼻器的功能給予明確定論。Broman I［25］認為犁鼻器與魚類的嗅器是同源器官，犁鼻器可能是探測水中化學物質(zhì)的感受器，而嗅器在脊椎動物的進化歷程中是逐漸適應陸生生活的。Bertmar G［6］認為，魚類中沒有犁鼻器，犁鼻器的最先出現(xiàn)在兩棲動物中，且在水棲的龜鱉類和哺乳類，以及多數(shù)的蝙蝠中，犁鼻器都是缺失的。Bertmar G認為犁鼻器的出現(xiàn)可能是早期四足動物對陸地生活適應的結(jié)果，是為了適應水生到陸生生活的轉(zhuǎn)變，犁鼻器可能是探測空氣中的化學物質(zhì)。Eisthen H L［10］發(fā)現(xiàn)兩棲綱終生水棲的鰻螈科和兩棲鯢科（Amphiumidae）均有犁鼻器；推測犁鼻器應起源于水生的兩棲類動物，犁鼻器的產(chǎn)生與陸棲生活并無必然聯(lián)系。Wang H Y等［4］在中國林蛙的幼體蝌蚪中也觀察到了犁鼻器和犁鼻腺，說明犁鼻器的出現(xiàn)可能與由水生到陸生棲息環(huán)境的變化的關(guān)系并不明確。

近來的研究發(fā)現(xiàn)，肺魚（Protopterus dolloi）可能擁有原始的犁鼻系統(tǒng)［26］。因此，魚類是否真的缺失犁鼻器還有待探討。在脊椎動物中，兩棲動物是最早出現(xiàn)犁鼻器的。在兩棲動物幼體蝌蚪中，犁鼻器和犁鼻腺在變態(tài)前已經(jīng)出現(xiàn)，但是犁鼻器的出現(xiàn)是以盲囊形式出現(xiàn)的，與內(nèi)鼻孔和外鼻孔都不相通，其是否具有嗅覺功能，還是值得懷疑。在變態(tài)中，中室的出現(xiàn)，使犁鼻器和主嗅室相通，犁鼻器才能借助外鼻孔或者內(nèi)鼻孔行使其嗅覺的功能。此時在主嗅室被覆的嗅上皮基底出現(xiàn)Bowman＇s腺，可能此時主嗅室的嗅上皮才開始了識別水中化學信號到識別陸地化學信號的轉(zhuǎn)變。綜上可見，犁鼻器是識別水中的化學信號還是識別空氣中的化學信號，還是值得進一步研究。由于兩棲動物的幼體經(jīng)過變態(tài)完成了由水棲到陸棲的轉(zhuǎn)變，所以探究犁鼻器的起源和功能最佳的選擇是以兩棲動物中無尾目的蝌蚪為研究對象。

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