植物乳桿菌K25對小鼠急性毒性和細(xì)菌移位實(shí)驗(yàn)研究

趙玉娟，李盛鈺，牛春華，張雪，李達(dá)，楊貞耐

（吉林省農(nóng)業(yè)科學(xué)院農(nóng)產(chǎn)品加工中心國家乳品加工技術(shù)研發(fā)分中心，長春 130033）

植物乳桿菌K25對小鼠急性毒性和細(xì)菌移位實(shí)驗(yàn)研究

趙玉娟，李盛鈺，牛春華，張雪，李達(dá)，楊貞耐

（吉林省農(nóng)業(yè)科學(xué)院農(nóng)產(chǎn)品加工中心國家乳品加工技術(shù)研發(fā)分中心，長春 130033）

通過小鼠急性毒性和細(xì)菌移位實(shí)驗(yàn)，評價植物乳桿菌K25口服安全性。小鼠連續(xù)14 d灌胃不同劑量的植物乳桿菌K25，各試驗(yàn)組小鼠在一般體征、臟器指數(shù)、血清和肝臟生化指標(biāo)與對照組相比差異不顯著（P＞0.05）。且各劑量組小鼠血液、肝臟、脾臟和腸系膜淋巴結(jié)勻漿液中均未檢測到植物乳桿菌K25，說明未出現(xiàn)菌血癥變化和細(xì)菌移位現(xiàn)象。上述結(jié)果均表明植物乳桿菌K25安全無毒副作用。關(guān)鍵詞：植物乳桿菌；安全性評價；急性毒性；細(xì)菌移位

0 引言

乳酸菌的應(yīng)用可追溯到二千多年前[1]，但最新研究表明可從菌血癥、心內(nèi)膜炎和腦膜炎等患者體內(nèi)分離出乳酸菌[2]，雖然這類報(bào)道病例相對較少，但卻引起人們對乳酸菌安全性問題的廣泛關(guān)注，尤其是即將引入人類食物鏈中的新菌株。因此對新分離的乳酸菌進(jìn)行安全性評價顯得十分必要。

植物乳桿菌K25是本實(shí)驗(yàn)室由西藏靈菇中自主分離得到。經(jīng)體內(nèi)外實(shí)驗(yàn)表明該菌株具有良好的耐酸、耐膽鹽、細(xì)胞黏附作用，以及較好的降血脂和抗氧化功效(研究結(jié)果將另文發(fā)表)，是一株具有潛在益生特性的新菌株。因此，本研究按照相關(guān)國家標(biāo)準(zhǔn)，通過小鼠急性毒性和細(xì)菌移位試驗(yàn)進(jìn)行相關(guān)毒理檢測，評價植物乳桿菌K25的安全性，為該菌株進(jìn)一步的應(yīng)用開發(fā)提供安全實(shí)驗(yàn)依據(jù)。

1 實(shí)驗(yàn)

1.1 材料

1.1.1 菌株與培養(yǎng)基

植物乳桿菌(L.plantarum)K25[3]菌株在體積分?jǐn)?shù)為30%甘油的MRS培養(yǎng)基中，-80℃凍存，使用前接種于MRS液體培養(yǎng)基，37℃連續(xù)活化3次。

液體MRS[4]培養(yǎng)基用于培養(yǎng)菌株，固體MRS培養(yǎng)基用于乳桿菌的活菌計(jì)數(shù)。

SS瓊脂培養(yǎng)基[5]用于沙門氏菌、大腸桿菌、志賀氏菌等腸道致病菌的活菌計(jì)數(shù)。

將活化的植物乳桿菌K25按體積分?jǐn)?shù)為3%接種量接種于MRS液體培養(yǎng)基，37℃培養(yǎng)16 h，離心(8 000 r/min，4℃，10 min)，菌體沉淀用無菌生理鹽水洗滌2次后，無菌生理鹽水調(diào)整菌液濃度為2.1×1011，2.1×109和2.1×107mL-1，分別作為小鼠高、中和低灌胃劑量的菌懸液。

1.1.2 實(shí)驗(yàn)動物

健康昆明種小鼠，體重18～22 g，清潔級，6周齡，購于長春高新醫(yī)學(xué)動物實(shí)驗(yàn)研究中心。購回后進(jìn)行適應(yīng)性飼養(yǎng)3 d后分組進(jìn)行試驗(yàn)。試驗(yàn)前禁食16 h，但不限制飲水。動物房溫度為（22±2）℃，相對濕度為50%±5%。

1.1.3 儀器與試劑

Cary 300 UV-VIS分光光度計(jì)，CR3i高速冷凍離心機(jī)，F(xiàn)SH-Ⅱ型高速電動勻漿器，BCH-1360B型生物潔凈工作臺。

谷草轉(zhuǎn)氨酶(GOT)測定試劑盒，谷丙轉(zhuǎn)氨酶(GPT)測定試劑盒，谷胱甘肽巰基轉(zhuǎn)移酶(GST)測定試劑盒，丙二醛(MDA)測定試劑盒，尿素氮(BUN)測定試劑盒等，均購自南京建成生物工程有限公司。

1.2 急性毒性實(shí)驗(yàn)

1.2.1 實(shí)驗(yàn)方案

參照GB15193.3-2003[6]寇氏(korbor)法，將小鼠隨機(jī)分為高、中、低劑量和空白對照組，每組10只，雌雄各半。適應(yīng)性飼養(yǎng)后高、中、低劑量組小鼠連續(xù)14 d灌喂不同劑量的植物乳桿菌K25菌懸液20 mL/(kg·d)，對照組小鼠灌胃等量無菌生理鹽水。

1.2.2 一般體征的觀察

每日清晨稱量并記錄小鼠體重、采食量(FI)。每12 h觀察小鼠的精神、運(yùn)動、呼吸和死亡等狀況。計(jì)算小鼠的消費(fèi)指數(shù)(CI)即采食量(FI)與體質(zhì)量增重(WG)之比[7]。

1.2.3 臟器指數(shù)及肝臟、腎臟功能的測定

試驗(yàn)結(jié)束前12 h禁食，但不限制飲水。飼養(yǎng)結(jié)束時稱量小鼠體重后摘除眼球并收集血液，分離血清測定丙二醛和尿素氮。摘取肝臟、腎臟、脾臟和心臟，生理鹽水沖洗，濾紙吸干后稱重，各臟器重量與小鼠體重比值的百分?jǐn)?shù)即為臟器指數(shù)。

準(zhǔn)確稱取各組小鼠的肝臟0.5 g，加入4.5 mL無菌生理鹽水，勻漿后離心取上清液，制備成肝組織勻漿液，用于谷草轉(zhuǎn)氨酶(GOT)活性，谷丙轉(zhuǎn)氨酶(GPT)活性，谷胱甘肽巰基轉(zhuǎn)移酶(GST)活性和丙二醛(MDA)活性測定。蛋白含量采用Lowry等[8]的方法測定。

1.3 細(xì)菌移位

參照Zhou等[9]方法，將40只雄性小鼠隨機(jī)分為高、中、低劑量和空白對照組，每組10只，經(jīng)適應(yīng)性飼養(yǎng)后高、中、低劑量組小鼠連續(xù)14 d灌喂不同劑量的植物乳桿菌K25菌懸液，灌喂劑量為20 mL/(kg·d)，對照組小鼠灌胃等量無菌生理鹽水。末次處理24 h后，乙醚麻醉小鼠，無菌心臟穿刺取血并收集血液樣本。解剖小鼠，無菌棉簽擦拭臟器表面，涂布于MRS和SS固體培養(yǎng)基，檢測小鼠內(nèi)臟表面是否污染。無菌摘取腸系膜淋巴結(jié)(MLN)、脾臟和肝臟[10]，制備成組織勻漿液，分別取0.1 mL血液和臟器勻漿液，涂布于MRS、SS固體培養(yǎng)基。將各培養(yǎng)基于37℃培養(yǎng)48～72 h，記錄各培養(yǎng)基上有植物乳桿菌K25菌落生長的小鼠數(shù)量，即使有一個菌落生長也認(rèn)定為陽性細(xì)菌移位，按下列公式計(jì)算細(xì)菌移位發(fā)生率，即

細(xì)菌移位發(fā)生率（%）=有K25菌落生長的小鼠數(shù)量/受試小鼠總數(shù)×100%。

1.4 數(shù)據(jù)分析

采用DPS軟件處理數(shù)據(jù)。計(jì)量資料以表示；計(jì)量資料組間差異比較采用ANOVA統(tǒng)計(jì)分析。

2 結(jié)果與討論

2.1 一般體征觀察

在灌胃植物乳桿菌K25活菌液的試驗(yàn)過程中，小鼠生長和精神狀況良好，攝食、飲水、呼吸和排泄等方面均正常，未出現(xiàn)腹瀉、疾病病例，到試驗(yàn)結(jié)束為止，無一例中毒或死亡病例。并且各試驗(yàn)組小鼠的被毛光滑且有光澤，試驗(yàn)組和對照組之間無明顯差異。各組小鼠體重變化情況如圖1所示。小鼠在灌胃期間，體重均呈增加趨勢，與灌胃前相比，除低劑量組增長較少外(7～8 g)，灌胃14 d后各組體重均增加9～11 g，各劑量組與對照組相比無明顯的體重變化規(guī)律，不同劑量組之間無劑量效應(yīng)，差異性不顯著(P＞0.05)，即表明在試驗(yàn)期間，各小鼠體重增長與灌喂植物乳桿菌K25菌懸液之間無明顯的關(guān)聯(lián)作用。結(jié)果與Zhou[9]和Tasaki[11]研究結(jié)果相一致。

各試驗(yàn)小鼠灌服植物乳桿菌K25后消費(fèi)指數(shù)的變化情況如表1所示。飼養(yǎng)至第5天時，高、中劑量組的雄性和雌性小鼠和低劑量組的雄性小鼠CI均低于對照組，差異顯著(P＜0.05)，說明在灌服植物乳桿菌的初期，一定程度上提高了小鼠對飼料利用效率。Bernardeau等[7]將L.rhamnosusMA27/6B和L.acidophilusMA27/6R通過飲水的方式讓小鼠連續(xù)服用17天后，發(fā)現(xiàn)服用108CFU/mL的活菌/死菌液處理組小鼠的消費(fèi)指數(shù)均明顯低于對照組。而隨著飼養(yǎng)時間的延長，各實(shí)驗(yàn)組小鼠的消費(fèi)指數(shù)差異不顯著(P＞0.05)。而低劑量組雌性小鼠的CI均高于對照組，并且在小鼠適應(yīng)性飼養(yǎng)期間發(fā)現(xiàn)這些小鼠體質(zhì)相對較弱，生長緩慢，因此對飼料的利用率相對較差。

表1 各組小鼠灌服植物乳桿菌K25后消費(fèi)指數(shù)的變化情況(n=5，±s)

表1 各組小鼠灌服植物乳桿菌K25后消費(fèi)指數(shù)的變化情況(n=5，±s)

注：*為與對照組相比數(shù)據(jù)間差異顯著（P＜0.05）。

飼養(yǎng)5 d飼養(yǎng)10 d飼養(yǎng)14 d組別高劑量組中劑量組低劑量組對照組雄性9.12±1.41 9.54±1.22 9.54±1.37 12.36±1.16*雌性9.85±1.36 9.33±1.31 12.47±1.16 11.55±1.24*雄性14.23±1.15 13.94±0.87 13.51±1.59 13.85±1.28雌性16.99±1.22 16.43±1.77 18.48±1.53 16.62±1.12雄性15.84±1.03 15.29±1.55 15.66±1.24 15.46±1.49雌性18.16±1.79 18.43±1.48 19.74±2.18 18.67±1.01

2.2 小鼠急性毒性實(shí)驗(yàn)

根據(jù)急性毒性實(shí)驗(yàn)國標(biāo)(GB 1519313-2003)得出以下結(jié)論：小鼠連續(xù)灌胃植物乳桿菌K25半數(shù)致死量(LD50)大于4.0×1012kg-1，小鼠未出現(xiàn)異常表現(xiàn)，如精神不振、死亡等現(xiàn)象。查表得知，植物乳桿菌K25為無毒級別。最大耐受劑量(MTD)大于4.0×1012kg-1。

2.3 臟器指數(shù)的測定

圖2為灌服植物乳桿菌K25后小鼠臟器指數(shù)的變化情況。由圖2可以看出，各組小鼠灌胃14 d后，心臟指數(shù)在0.4%～0.5%、肝臟指數(shù)在4.8%～5.3%、腎臟指數(shù)在1.32%～1.4%之間波動，各組之間差異不顯著(P＞0.05)。中劑量組的脾臟指數(shù)與其他組相比差異顯著(P＜0.05)，但是這種脾臟指數(shù)的波動無明顯的劑量效應(yīng)，所以小鼠脾臟指數(shù)的變化與灌服植物乳桿菌無相關(guān)性。心臟指數(shù)是反映身體健康情況的一個指標(biāo)，肝和腎是身體重要的排毒解毒器官，其指數(shù)變化程度可以從另一方面反映灌胃物質(zhì)的毒性程度[12]，而本研究中各試驗(yàn)組小鼠的體重和臟器重量無明顯的變化，結(jié)果與孫潔宇[12]和Kai-Chien Lee[10]相一致。

2.4 生化指標(biāo)的測定

各組小鼠血清MDA濃度變化如圖3所示。由圖3可以看出，血清MDA濃度在11～13 nmol/mL之間波動，且各組之間差異不顯著(P＞0.05)，且試驗(yàn)組小鼠的MDA濃度低于對照組，證明當(dāng)給小鼠灌胃植物乳桿菌K25后，沒有引起小鼠的敗血癥病變。

尿素氮（BUN）是機(jī)體蛋白質(zhì)代謝的主要終末產(chǎn)物之一，當(dāng)腎臟功能受損而引發(fā)腎臟疾病，如慢性腎炎、腎盂腎炎等，則血尿素氮的濃度升高。本研究中各組小鼠的血尿素氮濃度變化如圖4所示，BUN濃度在7.3～7.8 mmol/L之間波動，各實(shí)驗(yàn)組的BUN濃度均低于對照組，且各實(shí)驗(yàn)組之間差異不顯著(P＞0.05)，說明灌胃植物乳桿菌K25未引起各劑量組小鼠腎臟功能的改變。

谷胱甘肽S-轉(zhuǎn)移酶(GST))屬Ⅱ相代謝酶系，是催化外來化合物的中間代謝產(chǎn)物與谷胱甘肽(GSH)結(jié)合的關(guān)鍵酶，谷丙轉(zhuǎn)氨酶(GPT)和谷草轉(zhuǎn)氨酶(GOT)是參與氨基酸代謝的酶，是肝臟功能損害最敏感的檢測指標(biāo)，當(dāng)肝細(xì)胞輕度受損時上述三種酶活性即發(fā)生明顯的變化，指示肝功能的急性受損。植物乳桿菌K25對小鼠肝功能的影響如表2所示，各試驗(yàn)組小鼠的谷丙轉(zhuǎn)氨酶活性相似，組間差異不顯著(P＞0.05)；與對照組相比，高、低劑量組小鼠的谷胱甘肽S-轉(zhuǎn)移酶、丙二醛和谷草轉(zhuǎn)氨酶活性差異不顯著(P＞0.05)，且二者組間差異不顯著。而中劑量組中小鼠肝組織功能的變化無明顯的劑量效應(yīng)，說明實(shí)驗(yàn)鼠經(jīng)14 d灌胃植物乳桿菌K25，未引起肝臟組織功能的損傷。

2.5 細(xì)菌移位的測定

細(xì)菌移位是益生菌安全性評價中重要的評價內(nèi)容之一，細(xì)菌移位是腸道條件性菌株發(fā)生致病性的第一步。最新的研究表明由于完整的腸屏障被打破，或免疫功能低下，或者在潛在的疾病條件下服用乳酸菌后發(fā)生細(xì)菌移位，誘導(dǎo)菌血癥、敗血病和心內(nèi)膜炎等疾病的發(fā)生[13-14]。至2007年，國外報(bào)道了至少73例與乳桿菌相關(guān)的心內(nèi)膜炎病例，最常被分離得到的菌株是干酪乳桿菌，隨后是鼠李糖乳桿菌、植物乳桿菌[15]。因此，采用動物試驗(yàn)對乳酸菌的移位能力進(jìn)行評估是很必要的。

表2 各試驗(yàn)組小鼠肝組織酶活力的變化情況U/mg

表3 各試驗(yàn)組小鼠的細(xì)菌移位情況

植物乳桿菌K25的細(xì)菌移位評價結(jié)果見表3。根據(jù)陽性細(xì)菌移位判定標(biāo)準(zhǔn)，即在乳酸菌選擇性培養(yǎng)基MRS中有1個菌落也為陽性，而各小鼠的臟器表面、腸系膜淋巴結(jié)(MLN)、脾臟、肝臟和血液的MRS培養(yǎng)基均未檢測到任何細(xì)菌的生長，說明植物乳桿菌K25不會發(fā)生通過腸道屏障到達(dá)腸系膜淋巴結(jié)和腸腔外其他器官的細(xì)菌移位現(xiàn)象。這與已報(bào)道的一些乳桿菌如干酪乳桿菌Zhang[12]、鼠李糖乳桿菌（L.rhamnosus）GG[16]、唾液乳桿菌（L.salivarius）CECT5713[17]、嗜酸乳桿菌（L. acidophilus）LA-1[18]、鼠李糖乳桿菌HN001、嗜酸乳桿菌HN017、乳雙歧桿菌HN019[19]、德氏乳桿菌UO 004[20]和乳酸乳球菌NZ9000[10]不發(fā)生細(xì)菌移位的結(jié)果相一致。

采用MRS和SS培養(yǎng)基對各組小鼠的血液進(jìn)行培養(yǎng)，均無任何細(xì)菌生長，說明各試驗(yàn)組各劑量的小鼠均未出現(xiàn)菌血癥。而有少部分SS瓊脂培養(yǎng)基中培養(yǎng)出黑色、有金屬光澤的菌落，這是典型的沙門氏菌菌落。如低劑量組1份小鼠的臟器表面、MLN、肝臟和脾臟均培養(yǎng)出沙門氏菌菌落，分析原因是該小鼠可能患有沙門氏菌感染，因?yàn)樵陲曫B(yǎng)過程中，低劑量組有一只小鼠生長緩慢、行動遲緩，結(jié)合細(xì)菌培養(yǎng)結(jié)果分析該小鼠是因?yàn)楦腥旧抽T氏菌病而導(dǎo)致生長緩慢。另外，對照組2份小鼠的MLN中檢出沙門氏菌菌落，而其他組織器官均未檢出沙門氏菌，分析原因是在分離腸系膜淋巴結(jié)時誤將小腸段混入，而帶入了沙門氏菌。

3 結(jié)論

急性毒性試驗(yàn)結(jié)果表明，小鼠口服植物乳桿菌K25最大耐受劑量(MTD)大于4.0×1012kg-1，根據(jù)急性毒性試驗(yàn)國家標(biāo)準(zhǔn)(GB15193.3-2003)可以得出植物乳桿菌K25為無毒級別。小鼠血清和肝組織勻漿液的各項(xiàng)生化指標(biāo)分析結(jié)果表明，植物乳桿菌K25未引起小鼠肝臟和腎臟功能的改變。另外，灌胃植物乳桿菌K25活菌液不能引起小鼠菌血癥和細(xì)菌移位。上述實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明植物乳桿菌K25是安全無毒的，并為該菌株的進(jìn)一步應(yīng)用提供了理論依據(jù)。

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Acute oral toxicity and bacterial translocation evaluation of Lactobacillus plantarum K25

ZHAO Yu-juan,LI Sheng-yu,NIU Chun-hua,ZHANG Xue,LI Da,YANG Zhen-nai
(Center of Agro-Food Technology,Jilin Academy of Agricultural Sciences,National R&D Center for Milk Processing, Changchun,130033，China)

To evaluate the safety ofLactobacillus plantarumK25,we carried out the acute oral toxicity and bacterial translocation in mice.Different dose ofL.plantarumK25 were given to mice orally by gavage for 14 consecutive days.Compared with control,there are no significant differences(P＞0.05)in general signs,organs index,and biochemistry parameters of serum and liver with different dose ofL.plantarumK25. We don’t detecte the treatment-associated bacterial translocation in blood and homogenate of liver,kidney and mesenteric lymph nodes (MLN).The result of acute toxicity and bacterial translocation shows thatL.plantarumK25 has no toxicity and side effects.

Lactobacillus plantarum;safety assessment;acute toxicity;bacterial translocation

Q93-33

A

1001-2230（2012）05-0009-04

2011-11-29

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（No31071574），農(nóng)業(yè)部現(xiàn)代農(nóng)業(yè)產(chǎn)業(yè)技術(shù)體系建設(shè)專項(xiàng)資金資助項(xiàng)目（CARS-37）和吉林省博士后基金項(xiàng)目（200904008）共同資助。

趙玉娟（1980-），女，助理研究員，研究方向?yàn)槿槠肺⑸锱c功能評價。

楊貞耐