長期參與有氧運動大學生執(zhí)行功能相關腦網絡特征

張可盈, 張棟, 丁宇, 曹春梅

(1.東南大學體育系, 南京 211102; 2.首都體育學院體育人工智能研究院, 北京 100191; 3.北京語言大學心理學院, 北京 100083; 4.清華大學體育部, 北京 100084)

執(zhí)行功能(executive function,EF),又被稱作執(zhí)行控制或認知控制,包括抑制控制、轉換和工作記憶在內的一系列認知過程。EF屬于高級認知功能,在控制和調節(jié)針對目標行為的高級認知過程中起著至關重要的作用[1-2]。額葉和頂葉的多個腦區(qū)[3-5]以及海馬[2,6-7]等腦區(qū)參與EF功能的處理。

目前研究者普遍認同,運動能夠對腦產生積極影響,如減少由衰老導致的腦流失[8],提高認知功能[8-11]、增強學習能力[12-13]等。大量文獻也證明了體育鍛煉(尤其是有氧運動)能夠改善老年人[14-16]、兒童[17-21]以及一些病理狀態(tài)的人群(如藥物成癮患者[22])的執(zhí)行功能。有氧運動對認知具有強大且有選擇性的好處,其中最大的鍛煉誘發(fā)的好處就發(fā)生在執(zhí)行控制過程中[23]。Erickson的經典綜述也指出,有氧運動能夠增加執(zhí)行功能(前額葉皮層)、注意和學習(基底神經節(jié))以及記憶(海馬)相關的大腦容量[24]。但是目前對于有氧運動對正常成年人執(zhí)行控制影響的研究還比較少。成年人的腦結構功能已經得到了完全的發(fā)育,又尚且沒有出現(xiàn)老化和病理變化,故其執(zhí)行功能的表現(xiàn)以及背后的中樞機制可能與兒童、老人或病理狀態(tài)的人群有所不同。因此,探討有氧運動對正常成年人執(zhí)行功能及其中樞神經機制是必要的。

隨著功能性磁共振成像(functional magnetic resonance imaging,fMRI)技術及配套的腦成像數據處理方法飛速發(fā)展,靜息態(tài)腦網絡研究已經成為研究大腦功能特征的重要手段。在運動科學研究領域,目前已經有研究使用腦網絡功能連接技術研究有氧運動影響執(zhí)行功能的腦機制[2,25-28]。例如,Talukdar等[27]研究了不同有氧耐力的健康年輕個體全腦功能連接的差異,結果表明額葉、顳葉、頂葉以及小腦皮層中的幾個區(qū)域與有氧耐力顯著相關,且這些區(qū)域與額-頂網絡之間的功能連接強度可以預測個人液態(tài)智力。Kronman等[1]使用靜息態(tài)條件格蘭杰因果關系分析來檢驗心肺耐力是否能預測年輕人海馬和其他默認模式網絡節(jié)點之間的功能連接,結果表明,最大攝氧量能夠顯著預測海馬和腹正中前額皮質、后扣帶回皮層和顳葉皮層、以及海馬到背內側前額葉皮層之間的連接。

除功能連接之外,基于感興趣區(qū)(region of inte-rest,ROI)的腦中心度值(degree centrality, DC)評估以及使用獨立成分分析方法(independent component analysis, ICA)也是比較常用的手段。度中心度是在復雜腦網絡中描述某個腦區(qū)中心性的重要衡量指標,某個腦區(qū)的度中心度越高,說明該腦區(qū)在腦網絡中越重要,然而對感興趣區(qū)的選擇需要基于先驗知識,具有一定局限性。獨立成分分析則使用數據驅動方法將不同網絡分開,已經是比較成熟的腦網絡分析方法[2]。此兩種方法在分析靜息態(tài)腦網絡特征方面具有獨特優(yōu)勢。

因此,現(xiàn)使用度中心度和獨立成分分析兩種方法評價腦網絡特征,擬探索長期參與有氧運動的大學生執(zhí)行功能相關腦網絡的特征,并與靜坐少動的大學生進行對比。根據前人研究結果,選取執(zhí)行功能相關的14個腦區(qū)和4個腦網絡。提取感興趣區(qū)腦區(qū)的度中心度值,以評估各個腦區(qū)在網絡中的重要性;分離并提取默認網絡(default mode network,DMN)、額-頂控制網絡(frontoparietal network,FPN)、背側注意網絡(dorsal attention network,DAN)及腹側注意網絡(ventral attention network,VAN)的信號,以評估靜息態(tài)執(zhí)行功能相關腦網絡激活特征。

1 研究方法

1.1 研究對象

招募熱愛長跑的健康成年男性在校大學生16名,其中1人由于頭動超過2 mm排除。剩余15人有平均(2.2±0.9)a的長跑練習史,自我報告在訓練期內除體育課外進行每周3次、每次2 h的中高強度長跑練習。另招募靜坐少動的成年男性在校大學生16名,其中1人由于頭動超過2 mm排除。剩余15人自我報告平時較少參與體育項目,在過去的一年內除體育課外每周參加體育活動少于1次。所有受試者均為右利手,無神經系統(tǒng)疾病史,滿足磁共振掃描條件,實驗前簽署知情同意書。兩組受試者的年齡和身高無統(tǒng)計學差異,但體重及BMI具有顯著差異(p< 0.05),具體的人口學數據如表1所示。本次實驗通過了清華大學醫(yī)學院倫理委員會的倫理審查(倫理號:20180016)。

表1 受試者基本人口學數據Table 1 Demographic data of the subjects

1.2 腦成像數據采集與處理

1.2.1 腦成像數據采集

使用Philips 3.0T磁共振掃描儀及32導標準頭線圈采集腦成像數據。掃描過程中使用耳塞和耳機保護受試者聽力,并使用海綿填充受試者頭部和線圈之間的空隙以減少頭動。使用單層平面回波成像序列(echo planar imaging, EPI)采集靜息態(tài)血氧水平依賴(blood oxygenation level dependent, BOLD)信號,叮囑受試者在8 min的掃描里“保持清醒、閉目、放松,盡量什么都不想”。EPI掃描參數如下:重復時間(time of repetition,TR)=2 000 ms,回波時間(echo time,TE)=30 ms,層數(slices)=37,翻轉角(flip angle)=90°,層厚=3 mm,采集矩陣=80×80,成像可見范圍(field of view,FOV)=230 mm×230 mm,體素大小(voxel size)=2.87 mm×2.87 mm×3.50 mm。此外,使用T1加權像(T1 weighted image, T1WI)采集腦結構信號。掃描參數為:TR=7.5 s,TE=3.7 s,flip angle=8°,slices=180,層厚=1 mm,層間距=0.1 mm,采集矩陣=80×80,FOV=230 mm×230 mm,voxel size=1 mm×1 mm×1 mm。

1.2.2 靜息態(tài)數據處理

使用RESTplus軟件包[29]對靜息態(tài)數據信號進行常規(guī)預處理并計算DC水平。預處理步驟如下:①去除前5個時間點;②時間校正;③剔除頭部平動大于2 mm及旋轉大于2°的數據;④將腦組織分割成灰質、白質、腦脊液并標準化到自身高分辨率T1圖上,之后將其標準化到MNI(montreal neurological institute)模板上;⑤使用8 mm3的高斯平滑核(full width at half maximum,FWHM)將圖像進行平滑;⑥去除線性趨勢;⑦回歸掉6個方向的頭動參數。

使用0.25的閾值進行二值網絡的度中心度計算。根據前人研究結果[2, 20],選擇了14腦區(qū)作為感興趣區(qū),包括:背外側前額葉,中央后回,后扣帶回皮層,頂下小葉,顳葉側部,海馬,腹正中前額皮質以及背內側前額葉皮層(表2),提取每個腦區(qū)的DC進行統(tǒng)計學分析。

表2 本文使用的感興趣區(qū)及腦網絡信息Table 2 The region of interest and brain networks used in this study

1.2.3 獨立成分分析及腦網絡提取

ICA假設大腦由功能上獨立的不同網絡組成,能夠識別和隔離的非神經信號的污染,找出ROI分析不容易識別的節(jié)點[30]。本文研究中使用gift軟件包[31]對平滑后的數據進行ICA計算,gift識別出了19個獨立成分。根據前人研究結果(表2和圖1)[27, 32],使用多元回歸算法和RSNs(resting state networks)模板[33]自動識別并提取默認網絡、額-頂控制網絡、背側注意網絡及腹側注意網絡進行統(tǒng)計學計算。

圖1 本文使用到的腦網絡Fig.1 Brain networks used in this study

1.3 統(tǒng)計學分析

分別使用SPSS25和RESTplus進行數字和圖像的統(tǒng)計學處理。年齡作為協(xié)變量納入計算。

使用雙樣本t檢驗比較每個ROI的DC值的組間差異(SPSS25)。

使用雙樣本t檢驗比較腦網絡信號的組間差異(RESTplus)。為降低I類錯誤發(fā)生概率,使用AlphaSim對p< 0.001的腦區(qū)進行多重比較矯正,(AlphaSimp< 0.001)。對通過矯正的腦區(qū),報告其位置、團塊大小、峰值點坐標以及強度。

2 研究結果

2.1 基于ROI的DC分析結果

有氧運動組雙側后扣帶回皮層以及雙側海馬區(qū)DC值顯著高于靜坐少動組,而靜坐少動組在右側頂下小葉DC值顯著高于有氧運動組(p< 0.05),如表3所示。

表3 靜坐少動組與有氧運動組度中心度值Table 3 DC value of the sedentary and aerobic exercise group

2.2 獨立成分分析結果

根據算法,軟件將兩組人平滑后的大腦圖像自動分離出19個成分。識別和選取默認網絡、額-頂控制網絡、背側注意網絡及腹側注意網絡。組間比較顯示,有氧運動組在默認網絡、背側注意網絡及腹側注意網絡均有腦區(qū)激活高于靜坐少動組,分別出現(xiàn)在右側顳下回、顳極(顳中上回喙部)和左側腹側后扣帶回(AlphaSim矯正,p< 0.001),主要存在右側海馬腦區(qū)和左側后扣帶回腦區(qū);而靜坐少動組腹側注意網絡的殼核高于有氧運動組。(AlphaSim矯正,p<0.001),如表4所示。

表4 有氧運動組與靜坐少動組靜息態(tài)腦網絡差異腦區(qū)Table 4 The difference of resting state brain networks between the aerobic exercise group and sedentary group

3 討論與分析

本文研究使用度中心度以及獨立成分分析方法研究長期參與有氧運動的大學生執(zhí)行功能相關腦網絡的特征,并與靜坐少動的大學生進行對比。研究結果表明,靜坐少動組和有氧運動組執(zhí)行功能相關腦區(qū)存在顯著性差異,且差異主要存在于后扣帶回以及海馬腦區(qū)。

3.1 有氧運動與海馬腦區(qū)

結果表明,有氧運動組雙側海馬腦區(qū)的DC均高于靜坐少動組。這個結果與前人以兒童和老年人為研究對象的結果一致。前人研究表明,海馬腦區(qū)與學習和記憶密切相關,而較高的有氧耐力與海馬的可塑性變化有關[8, 16, 34]。Burdette等[16]研究發(fā)現(xiàn),4個月的運動干預后,運動組老年人海馬腦區(qū)的腦血流量(cerebral blood flow,CBF)增加,且海馬與前扣帶回的功能聯(lián)接性增加。Erickson等[8]發(fā)現(xiàn)在老年人中,較高的有氧耐力與海馬體積增加顯著相關,也意味著高有氧耐力與更好的記憶功能相關。Chaddock等[34]的研究也發(fā)現(xiàn),有氧耐力高的兒童,其雙側海馬體積更大,記憶任務表現(xiàn)更好。且雙側海馬體積介導了最大攝氧量與記憶任務表現(xiàn)之間的關系。海馬對運動的這種敏感的可塑性可能與神經發(fā)生有關。運動能夠增強海馬齒狀回的神經干細胞或神經祖細胞一系列神經活動,促進神經發(fā)生[35]。

在有氧運動組中發(fā)現(xiàn)了海馬腦區(qū)DC的積極可塑性特征,表明有氧運動可以增強海馬腦區(qū)的功能活動,這證實了運動對大腦的益處,特別是對記憶和學習能力的改善,為有氧運動與腦認知功能之間的神經機制提供了新的支持和理解。在實踐層面,這一研究結果強調運動對學習和記憶的積極影響,為大學體育教育提供了重要啟示:鼓勵學生增加有氧運動,以提高學習效率和學習成績。此外,該研究為運動與認知之間的關系開辟了新的研究方向,有助于深入了解運動如何影響大腦功能,為未來的相關研究提供參考。

3.2 有氧運動與后扣帶回腦區(qū)

結果表明,有氧運動組雙側后扣帶回腦區(qū)的DC均高于靜坐少動組,且有氧運動組的腹側注意網絡中,腹側后扣帶回的激活高于靜坐少動組。本研究結果進一步證實研究結果表明有氧運動能夠增強后扣帶回的功能,這有助于增進對運動與大腦功能之間關系的理解,為認知科學和神經科學提供新的實證支持。這一研究結果也為運動作為促進認知增強的有效手段提供了實證依據。

有關有氧運動與后扣帶回腦區(qū)的報道相對較少,一般都是研究后扣帶回與其他腦區(qū)之間的功能連接。例如,Chirles等[36]以輕度認知障礙的老年人為研究對象,觀察12周中等強度的有氧練習之后功能連接的變化,發(fā)現(xiàn)有氧運動能夠增加輕度認知障礙患者后扣帶回和楔前葉之間的功能連。有氧體適能可能與年輕人后扣帶回的功能連接有關[2]。此外,Boraxbekk等[37]分析了體力活動得分和大腦健康之間的關系,發(fā)現(xiàn)身體活動對默認模式網絡產生了積極的影響,身體活動多的人,后扣帶回與大腦皮質之間的連接更強,且后扣帶回的灰質體積更大、灌注更高。本文研究也在有氧運動組中發(fā)現(xiàn)了后扣帶回DC的積極可塑性特征,說明長期有氧運動能夠增加男性大學生后扣帶回腦區(qū)的神經活動和功能連接。

但值得注意的是,后扣帶回是默認網絡的重要節(jié)點[38],多數情況下,后扣帶回腦區(qū)是作為“默認網絡重要節(jié)點”而被討論的。默認網絡包括楔前葉、后扣帶回、內側前額葉皮質和頂下小葉[39],代表了與大腦功能最基本方面內在聯(lián)系的大腦區(qū)域網絡[28]。默認網絡的功能連接隨著年齡下降,且在健康老年人中,其功能連接隨著有氧耐力的提高而增加[28]。在本文研究中后扣帶回的積極作用不是在默認網絡中體現(xiàn)的,而是在腹側注意網絡中體現(xiàn)的。推測男性大學生作為腦力勞動者,其默認網絡功能基線比較高,無法再通過有氧練習進一步提高。男性大學生作為腦力勞動者,其默認網絡功能基線可能相對較高,因為腦力勞動通常需要更高的認知和注意力水平。這可能解釋了為何有氧練習并未在默認網絡中進一步提高后扣帶回的功能。相反,腹側注意網絡的增強可能與有氧運動對注意力和認知能力的促進有關,進一步提升了腹側注意網絡的功能。這一結果強調了不同腦網絡對運動反應的差異性,為運動與大腦功能之間的復雜關系提供了新的理解。它也提醒在研究和實踐中需考慮特定腦網絡的變化,以更好地利用運動干預來促進認知和腦健康。同時,對于腦力勞動者等特定人群,需要進一步探索針對其高基線功能的不同干預策略,以更有效地發(fā)揮運動的積極作用。

3.3 有氧運動與前額葉腦區(qū)

無論是度中心度分析還是獨立成分分析,本文研究未在前額葉腦區(qū)發(fā)現(xiàn)有氧運動組與靜坐少動組的差異,這是值得注意的。眾所周知,前額葉與認知功能高度相關。雖然所有哺乳動物的大腦都含有額葉,但人類進化出了最大的額葉,額葉占據了人類大腦皮質近1/3的區(qū)域,其中前額葉皮質大致占額葉的1/2。以往的研究表明,運動能夠導致前額葉的積極可塑性變化。例如,高水平運動員的前額葉灰質比普通人高[40-41],而中年時保持積極身體活動的人群在21年后的追蹤研究中也表現(xiàn)出了更大的前額葉厚度[42]。此外,有氧體適能與vmPFC,dmPFC的功能連接有關。

對本文研究結果一個可能的解釋為,可能表明前額葉改善執(zhí)行功能的作用不是通過增強自身在靜息態(tài)腦網絡中的重要程度來體現(xiàn)的。相反,它可能更多地體現(xiàn)在某些認知任務中的激活增加等方面。也就是說,前額葉的功能可能在不同的認知任務中表現(xiàn)出不同的變化,而靜息態(tài)腦網絡可能并不直接反映這種變化。在長期有氧運動的過程中,前額葉可能通過其他機制來增強其執(zhí)行功能,如在特定認知任務中表現(xiàn)出更強的激活反應。因此,靜息態(tài)腦網絡中的可塑性可能不是捕捉到這種改善的有效指標。這一結果也提供了思考,認識到認知功能的增強可能是一個復雜的過程,涉及多種神經機制和腦網絡的協(xié)同作用。在未來的研究中,可以通過更多的認知任務和神經影像技術,深入探究前額葉在運動干預中的功能變化,以更全面地了解運動對大腦認知功能的影響機制。同時,也可以進一步考慮其他可能影響結果的因素,如個體差異和其他腦區(qū)的互動效應。這樣的研究有助于更好地理解運動對大腦功能的影響,為運動科學和認知領域的發(fā)展提供更深入的認知。

4 結論

長期參與有氧運動的大學生,其執(zhí)行功能相關腦網絡激活模式優(yōu)于靜坐少動大學生,且這種差異主要是通過增加海馬和后扣帶回皮層而不是額葉皮層在腦網絡中的重要性來實現(xiàn)的。