連環(huán)湖鐵哈拉泡浮游植物群落結(jié)構(gòu)及其與水環(huán)境因子的關(guān)系

王慧博，叢艷鋒，孫佳偉，宋聃，張瀾瀾，都雪，王樂，黃曉麗，趙晨，竇乾明，霍堂斌

（1.中國水產(chǎn)科學(xué)研究院黑龍江水產(chǎn)研究所，農(nóng)業(yè)農(nóng)村部黑龍江流域漁業(yè)生態(tài)環(huán)境監(jiān)測中心，寒地水域水生生物保護(hù)與生態(tài)修復(fù)重點實驗室，黑龍江 哈爾濱 150070；2.杜爾伯特蒙古族自治縣水產(chǎn)總站，黑龍江 大慶 166200；3.黑龍江省水產(chǎn)技術(shù)推廣總站，黑龍江 哈爾濱 150040）

關(guān)鍵字：浮游植物；群落結(jié)構(gòu)；水環(huán)境因子；面源污染

浮游植物是水生態(tài)系統(tǒng)的初級生產(chǎn)者，是組成水域生態(tài)系統(tǒng)的重要環(huán)節(jié)，對環(huán)境變化及其敏感，與水體營養(yǎng)狀態(tài)的關(guān)系密切，在水體內(nèi)物質(zhì)轉(zhuǎn)化、能量流動、信息傳遞等生態(tài)過程中均起到重要作用[1-5]。浮游植物運動能力較弱或基本無運動能力，更依賴水流運動[6]。浮游植物的群落結(jié)構(gòu)對水體生態(tài)環(huán)境特征有良好的指示作用。浮游植物作為重要的漁業(yè)餌料生物，其資源量對湖泊漁業(yè)生產(chǎn)和開發(fā)具有重要意義。

連環(huán)湖位于黑龍江省大慶市杜爾伯特蒙古族自治縣境內(nèi)（46°30'～46°50'N，123°59'～124°15'E），是構(gòu)造斷陷形成的淺水湖泊，由鐵哈拉泡、他拉紅泡、霍燒黑泡、牙門喜泡等l8 個湖泡相連組成。連環(huán)湖流域總面積為2.01×104km2，屬北溫帶大陸性季風(fēng)氣候，是中國北方重要湖泊和漁業(yè)基地。目前僅有連環(huán)湖餌料資源評估及連環(huán)湖的他拉紅泡、霍燒黑泡和牙門喜泡等餌料生物群落結(jié)構(gòu)的相關(guān)研究，對鐵哈拉泡餌料生物資源和群落結(jié)構(gòu)的研究尚未見報道。鐵哈拉泡位于連環(huán)湖最東南方，是連環(huán)湖的下游，面積約14 km2。本研究通過調(diào)查監(jiān)測和分析鐵哈拉泡全年的浮游植物群落結(jié)構(gòu)特征及其與水環(huán)境因子的關(guān)系，旨在完善連環(huán)湖餌料生物資源基礎(chǔ)數(shù)據(jù)，為其水生態(tài)保護(hù)和漁業(yè)資源開發(fā)與利用等提供依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 采樣時間與采樣點

2021 年4 月（春季）、7 月（夏季）、10 月（秋季）和2022 年1 月（冬季），共設(shè)置6 個采樣點（圖1），調(diào)查了連環(huán)湖鐵哈拉泡浮游植物群落結(jié)構(gòu)。

圖1 連環(huán)湖鐵哈拉泡采樣點分布圖Fig.1 Locations of sampling sites in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

1.2 樣品的采集與處理

用5 L 有機(jī)玻璃采水器，各采樣點現(xiàn)場分別采集水樣，樣品均用魯哥氏碘液固定、染色，帶回實驗室內(nèi)，經(jīng)48 h 沉淀后，吸出上清液，留存30 mL 濃縮液用于鑒定浮游植物。

根據(jù)《淡水浮游生物研究方法》、《水生生物學(xué)》[7,8]進(jìn)行浮游植物定性、定量；根據(jù)《中國淡水藻類——系統(tǒng)、分類及生態(tài)》[9]鑒定浮游植物種類。

水溫、pH 和溶解氧（DO）含量用EXO2 YSI 多參數(shù)水質(zhì)分析儀在采樣現(xiàn)場測定；透明度（SD）使用塞氏盤法現(xiàn)場測定；葉綠素a（Chl.a）采用90%丙酮萃取法測定；總氮（TN）、總磷（TP）、氨氮（NH4+-N）、硝酸鹽氮（NO3--N）和正磷酸鹽（PO43--P）含量依照《水和廢水監(jiān)測分析方法》（第4 版）[10]現(xiàn)場取水樣帶回實驗室測定。

1.3 數(shù)據(jù)處理

1.3.1 優(yōu)勢度

用優(yōu)勢度評價浮游植物優(yōu)勢種。其計算公式為：

式中，Y 為優(yōu)勢度；fi為第i 種物種的出現(xiàn)頻率；Pi為第i 種物種個體數(shù)量占總個體數(shù)量的比例。將Y 大于0.02 的物種定為優(yōu)勢種[11]。

1.3.2 營養(yǎng)狀態(tài)評價

采用修正的營養(yǎng)狀態(tài)指數(shù)（TSIM）對湖泡的營養(yǎng)狀態(tài)進(jìn)行評價[12,13]。其計算公式為：

采用0～100 一系列連續(xù)的數(shù)字對湖泊營養(yǎng)狀態(tài)分級，指數(shù)在0～30 為貧營養(yǎng)；30～50 為中營養(yǎng)；50～100 為富營養(yǎng)。

1.4 統(tǒng)計分析

采用R（version 4.1.3）軟件進(jìn)行相似性分析（ANOSIM）和主成分分析（Principal Component Analysis，PCA）研究浮游植物群落種類組成特征。PCA 分析前將數(shù)據(jù)Hellinger 轉(zhuǎn)化以減少其變異性[14]。采用SPSS（Version 24.0）軟件進(jìn)行單因素方差分析，研究水環(huán)境因子的顯著性。采用CANOCO（version 5.0）軟件進(jìn)行冗余分析（Redundancy analysis，RDA），研究浮游植物種類與水環(huán)境因子的關(guān)系。RDA 分析前將除pH 外的水環(huán)境因子數(shù)據(jù)進(jìn)行l(wèi)g(x+1)轉(zhuǎn)換[15]。

2 結(jié)果與分析

2.1 浮游植物種類組成

在連環(huán)湖鐵哈拉泡共鑒定出浮游植物7 門66屬115 種及變種，其中綠藻門（Chlorophyta）種類最多，共發(fā)現(xiàn)23 屬48 種，占總種類數(shù)的41.74%；硅藻門（Bacillariophyta）次之，17 屬29 種，占25.22%；藍(lán)藻門（Cyanophyta）14 屬21 種，占18.26%；裸藻門（Euglenophyta）、隱藻門（Cryptophyta）、甲藻門（Pyrrophyta）和金藻門（Chrysophyta）共占14.78%。鐵哈拉泡浮游植物種類組成見圖2。

圖2 連環(huán)湖鐵哈拉泡浮游植物種類組成分類圖Fig.2 Species composition of the phytoplankton in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

湖泡浮游植物種類季節(jié)分布差異較大，種類數(shù)由高至低依次為：秋季（73 種）＞夏季（58 種）＞春季（50 種）＞冬季（34 種）。綠藻門在全年種類數(shù)占比均最高，其次是硅藻門和藍(lán)藻門占比較高，隱藻門、甲藻門和金藻門在冬季展現(xiàn)出更大的種類優(yōu)勢。浮游植物種類水平分布差異不大，各采樣點均為綠藻門種類數(shù)占最大優(yōu)勢，其次是硅藻門和藍(lán)藻門。

ANOSIM 結(jié)果表明，R＞0（R=0.852）組間差異大于組內(nèi)差異；PCA 結(jié)果同樣表明，鐵哈拉泡浮游植物群落種類組成存在顯著的季節(jié)性差異。秋季與春季、夏季和冬季相比種類組成差異較大（圖3）。

圖3 不同季節(jié)浮游植物物種組成的相似性分析(ANOSIM)(a)和主成分分析(PCA)(b)Fig.3 The variation in phytoplankton species composition among seasons based on analysis of similarity (ANOSIM)(a) and principal component analysis (PCA)(b)

以優(yōu)勢度y＞0.02 為界來確定優(yōu)勢種，浮游植物優(yōu)勢度在0.02～1.60 之間，優(yōu)勢種見表1。表1 表明，夏季藍(lán)藻門的微囊藻（Microcystis sp.）優(yōu)勢度最高，春、秋和冬季則為硅藻門的小環(huán)藻（Cyclotella sp.）優(yōu)勢度最高。綠藻門中的卵形衣藻（Chlamydomonasovalis）在一年中優(yōu)勢度比較高。

2.2 浮游植物豐度和生物量

鐵哈拉泡浮游植物豐度和生物量的季節(jié)變化見圖4。浮游植物的總平均豐度為464.4×104ind./L，其中藍(lán)藻門最高，為217.8×104ind./L，其次是綠藻門140.5×104ind./L，硅藻門89.6×104ind./L，隱藻門6.4×104ind./L，甲藻門4.5×104ind./L 和金藻門4.4×104ind./L，裸藻門的豐度最低，為1.4×104ind./L。浮游植物豐度的季節(jié)變化為：夏季753.2×104ind./L＞秋季578.2 ×104ind./L ＞春季308.6×104ind./L＞冬季217.6×104ind./L。浮游植物的總平均生物量為1.533 3 mg/L，其中藍(lán)藻門最高，0.489 4 mg/L，其次是硅藻門0.483 9 mg/L，綠藻門0.236 7 mg/L，甲藻門0.119 7 mg/L，隱藻門0.115 6 mg/L 和裸藻門0.084 1 mg/L，金藻門的生物量最低，為0.003 9 mg/L。浮游植物生物量季節(jié)變化為：秋季2.016 7 mg/L＞夏季1.963 0 mg/L＞冬季1.102 5 mg/L＞春季1.050 9 mg/L。

圖4 連環(huán)湖鐵哈拉泡浮游植物群落豐度和生物量的季節(jié)變化Fig.4 Seasonal variation in the phytoplankton abundance and biomass in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

2.3 浮游植物與水環(huán)境因子的關(guān)系

2.3.1 水環(huán)境因子

連環(huán)湖鐵哈拉泡位于連環(huán)湖下游，周圍農(nóng)業(yè)、漁業(yè)和牧業(yè)生產(chǎn)活動并存，人類活動對湖泡影響較大。調(diào)查期間，湖泡水環(huán)境因子變化見表2。單因素方差分析結(jié)果表明，除PO43--P（P＞0.05）外，所有水環(huán)境因子均有顯著的季節(jié)變化。一年中水溫變化在2.55 ℃～28.42 ℃之間，Chl.a 與水溫的季節(jié)變化趨勢相同。一年中pH 季節(jié)變化在6.37～8.27 之間，秋季最高，其次是夏季，冬季最低。DO 與pH 具有相同的季節(jié)變化趨勢。從營養(yǎng)鹽含量來看，TN 和TP 含量較高，尤其在夏季TN和TP 含量均超過GB3838-2002《地表水環(huán)境質(zhì)量標(biāo)準(zhǔn)》[16]中Ⅳ類標(biāo)準(zhǔn)。NH4+-N 則呈現(xiàn)出從春季到冬季逐漸降低的趨勢。

表2 調(diào)查期間連環(huán)湖鐵哈拉泡水環(huán)境因子的季節(jié)變化Tab.2 The seasonal variations in water environmental factors in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

2.3.2 浮游植物與水環(huán)境因子的相關(guān)分析

對鐵哈拉泡浮游植物與水環(huán)境因子進(jìn)行RDA分析。使用浮游植物生物量數(shù)據(jù)并選取出現(xiàn)頻率≥80%的種類。在RDA 的排序中，水環(huán)境因子對浮游植物物種的總解釋率為100%，前兩軸共解釋浮游植物物種與水環(huán)境因子關(guān)系的69.48%，物種和水環(huán)境因子相關(guān)系數(shù)都達(dá)到1，表明排序較好地反映了物種與水環(huán)境因子間的關(guān)系。物種的2 個排序軸之間相關(guān)系數(shù)和水環(huán)境因子的2 個排序軸之間的相關(guān)系數(shù)均分別為0，表明排序結(jié)果可靠[17-19]。

在環(huán)境變量對浮游植物的共同貢獻(xiàn)中（非單一環(huán)境變量對群落貢獻(xiàn)），以NH4+-N（貢獻(xiàn)度26.1%，p=0.192）、DO（貢獻(xiàn)度22.2%，p=0.348）、PO43--P（貢獻(xiàn)度24.1%，p=0.260）、NO3--N（貢獻(xiàn)度19.5%，p=0.312）和TN（貢獻(xiàn)度8.1%，p=1.000）這5 種水環(huán)境因子共同解釋物種群落結(jié)構(gòu)為最優(yōu)的RDA 分析模型，見RDA 排序圖（圖5）。其中DO 和PO43--P 是排序軸1 的重要影響因子，與排序軸1 顯著負(fù)相關(guān)；NH4+-N、TN 和NO3--N 是排序軸2 的重要影響因子，NH4+-N 和TN 與排序軸2 顯著正相關(guān)，NO3--N 與排序軸2 顯著負(fù)相關(guān)。

圖5 連環(huán)湖鐵哈拉泡浮游植物與水環(huán)境因子的RDA 排序圖Fig.5 Ordination biplot of redundancy analysis between the phytoplankton species and water environmental factors in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

RDA 排序結(jié)果表明，NH4+-N、DO 和PO43--P 是影響連環(huán)湖鐵哈拉泡浮游植物群落結(jié)構(gòu)及其分布的重要水環(huán)境因子。DO 和PO43--P對綠藻門和藍(lán)藻門種類影響較大，其中藍(lán)藻門的水華束絲藻（Aphanizomenon flosaquae）和綠藻門的游絲藻（Planctonema lauterbornii）在排序圖中位置相近，二者與DO呈現(xiàn)顯著的相關(guān)性；藍(lán)藻門的粗大微囊藻（Microcystis robusta），綠藻門的球衣藻（Chlamydomonas globosa）和單列柵藻（Scenedesmus linearis）在排序圖中位置相近，它們與PO43--P相關(guān)性較大。甲藻門的薄甲藻（Glenodinium pulvisculus）和金藻門的錐囊藻（Dinobryon Ehrenberg）在排序圖中位置相近，表現(xiàn)出生態(tài)適應(yīng)上的相似性，二者均與NH4+-N 含量顯著相關(guān)。

2.4 湖泡營養(yǎng)狀態(tài)評價

TSIM結(jié)果表明，連環(huán)湖鐵哈拉泡TSIM（Σ）平均值為57，介于50～100 之間，湖泡營養(yǎng)狀態(tài)為輕微的富營養(yǎng)（表3）。

表3 連環(huán)湖鐵哈拉泡修正的營養(yǎng)狀態(tài)指數(shù)值Tab.3 Value of TSIM index in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

3 討論

3.1 浮游植物群落結(jié)構(gòu)

在連環(huán)湖鐵哈拉泡中，共鑒定出浮游植物7 門66 屬115 種及變種，綠藻門、硅藻門和藍(lán)藻門種類占較大優(yōu)勢，共占總種類數(shù)的85.22%，其他門種類較少。這與龍虎泡、他拉紅泡、霍燒黑泡、阿木塔泡和牙門喜泡調(diào)查結(jié)果相同[20-24]。浮游植物種類水平分布差異不大，種類季節(jié)分布差異較大。秋季與春、夏、冬3 季相比種類組成差異較大，秋季硅藻門種類數(shù)更高，而裸藻門種類數(shù)比其他門類較少。與綠藻門和藍(lán)藻門相比，硅藻門的最適宜生長溫度要低，其最適溫度平均在20 ℃，而綠藻生長的最適溫度平均在30 ℃～35 ℃之間，藍(lán)藻的最適溫度平均在40 ℃，因此，秋季硅藻門種類數(shù)較多與秋季水溫最適宜硅藻生長有關(guān)。秋季裸藻種類數(shù)較少與裸藻的生長和pH 具有顯著相關(guān)性，裸藻的最適宜pH 閾值范圍是7.3～8.0[25,26]，而鐵哈拉泡秋季pH 均值達(dá)到8.27，偏堿性水體抑制了裸藻的生長。

與種類組成分布相同，浮游植物豐度和生物量占比較大的仍為綠藻門、硅藻門和藍(lán)藻門，其中藍(lán)藻門豐度和生物量最高。夏季藍(lán)藻門生物量顯著升高，尤其是微囊藻Microcystis sp.，是夏季優(yōu)勢度最高的種類，這與夏季水溫更適宜藍(lán)藻門生長有關(guān)。TN 和TP 含量較高也影響其分布。作為輕微富營養(yǎng)化的淺水湖泡，鐵哈拉泡周圍農(nóng)牧等生產(chǎn)活動導(dǎo)致氮、磷等營養(yǎng)鹽升高，湖泡受到一定程度面源污染。TN 和TP 含量分別超過0.5 mg/L 和0.02 mg/L 就達(dá)到了暴發(fā)藍(lán)藻水華的適宜條件，隨著磷濃度的繼續(xù)升高，通常湖泊中的藍(lán)藻在浮游植物群落演替中占優(yōu)勢[27-29]。本研究中，夏季TP 含量較高，可能是藍(lán)藻在夏季爆發(fā)的原因。藍(lán)藻門特別是微囊藻，具有較強(qiáng)的上浮和下沉功能，更容易在淺水湖泊中出現(xiàn)暴發(fā)性生長[30,31]。秋季藍(lán)藻優(yōu)勢逐漸被硅藻取代，小環(huán)藻的優(yōu)勢度迅速升高。鐵哈拉泡秋季水溫均值為11.02 ℃，pH 均值為8.27，為一年中最適合小環(huán)藻的生存條件。小環(huán)藻的最適生長溫度在9.5～15.0 ℃內(nèi)，水溫低于9.5 ℃或高于15.0 ℃小環(huán)藻生長緩慢，高于15.5 ℃將進(jìn)入衰亡期[32]。小環(huán)藻更喜在弱堿性水體內(nèi)生長[33,34]。冬季在水溫、pH 和營養(yǎng)元素的共同限制下，缺乏藻類水華的適宜條件，浮游植物群落演變?yōu)橛呻[藻、裸藻、甲藻和硅藻種類共同占優(yōu)勢的群落結(jié)構(gòu)，與藍(lán)藻相比，這幾種門類更喜或更能適應(yīng)冬季的水環(huán)境條件。

3.2 浮游植物群落與水環(huán)境因子的關(guān)系

RDA 分析結(jié)果表明，NH4+-N、DO 和PO43--P 含量是影響連環(huán)湖鐵哈拉泡浮游植物群落結(jié)構(gòu)及其分布的重要水環(huán)境因子。DO 和PO43--P 含量對綠藻門和藍(lán)藻門種類影響較大，其中DO 含量與藍(lán)藻門的水華束絲藻和綠藻門的游絲藻顯著相關(guān)。相對于深水湖泊，大型淺水湖泊更容易形成較高的溶解氧環(huán)境[35,36]。鐵哈拉泡DO 值較高，尤其在光照充足、綠藻門和藍(lán)藻門生物量較高的夏季和秋季。藻類通過光合作用吸收營養(yǎng)鹽，消耗二氧化碳（CO2）并釋放氧氣（O2），提高水體中的DO 含量，夏季和秋季強(qiáng)烈的光合作用使水體氧含量升高。隨著冬季藍(lán)藻門和綠藻門生物量降低，DO 含量也呈現(xiàn)出明顯的下降趨勢，其與綠藻門和藍(lán)藻門間的相關(guān)關(guān)系顯著。同樣，水體內(nèi)溶解氧含量較低亦會抑制藻類的生長[37]。溶解氧濃度的高低與藻類生長關(guān)系密不可分[38]。鐵哈拉泡PO43--P 含量同樣是影響浮游植物群落的關(guān)鍵水環(huán)境因子。PO43--P 含量與藍(lán)藻門的粗大微囊藻，綠藻門的球衣藻和單列柵藻相關(guān)性較大。磷能成為水體內(nèi)初級生產(chǎn)力的限制因子，與水體內(nèi)的磷酸鹽濃度有關(guān)，也與浮游植物對磷酸鹽的吸收速率有關(guān)[39]。無機(jī)PO43--P 作為最利于藻類生長的一種磷源，是可以直接被藻類利用的重要水環(huán)境因子[40]。

鐵哈拉泡全年NH4+-N 濃度一直較低，這可能是NH4+-N 成為影響浮游植物群落結(jié)構(gòu)關(guān)鍵水環(huán)境因子的原因。NH4+-N 含量與甲藻門的薄甲藻和金藻門的錐囊藻顯著相關(guān)。NH4+-N 等還原態(tài)氮是浮游植物優(yōu)先利用的氮形式，利用這些形式的氮消耗的能量更少，而NO3--N 等氧化態(tài)氮需要先在酶的作用下轉(zhuǎn)化成還原態(tài)的氮才能被利用[41-43]。鐵哈拉泡NH4+-N 含量較低，可能是湖泡浮游植物優(yōu)先吸收了NH4+-N 所致，這與周濤等[43]在同樣是淺水湖泊的太湖研究結(jié)論相同。本研究中NH4+-N 在冬季含量最低，同時甲藻門和金藻門在冬季生物量升高成為優(yōu)勢類群，對NH4+-N 含量的競爭和消耗較大，這可以解釋NH4+-N 和甲藻門與金藻門的顯著相關(guān)性。

3.3 結(jié)論

連環(huán)湖鐵哈拉泡浮游植物共鑒定出7 門66 屬115 種及變種，綠藻門、硅藻門和藍(lán)藻門種類占較大優(yōu)勢，共占總種類數(shù)的85.22%。浮游植物的總平均豐度為464.4×104ind./L，總平均生物量為1.533 3 mg/L。鐵哈拉泡浮游植物的群落結(jié)構(gòu)季節(jié)變化顯著，春季藍(lán)藻門、硅藻門和綠藻門為優(yōu)勢門類；夏季藍(lán)藻門凸顯出更大的優(yōu)勢，微囊藻Microcystis sp.是最占優(yōu)勢的物種；秋季硅藻門取代藍(lán)藻門成為優(yōu)勢門類，小環(huán)藻Cyclotella sp.成為最優(yōu)勢的物種；冬季浮游植物群落演變?yōu)橛呻[藻門、裸藻門、甲藻門和硅藻門種類共同占優(yōu)勢的群落結(jié)構(gòu)。RDA 分析結(jié)果表明，NH4+-N、DO 和PO43--P 是影響連環(huán)湖鐵哈拉泡浮游植物群落結(jié)構(gòu)的主要水環(huán)境因子。

鐵哈拉泡是淺水湖泡,位于連環(huán)湖最下游，水體交換量較小，周圍農(nóng)牧等生產(chǎn)活動較多，導(dǎo)致湖泡受到面源污染而有輕度的富營養(yǎng)化。為防止湖泡富營養(yǎng)化加劇，保護(hù)和治理湖泡水生態(tài)，建議：（一）減少外源污染輸入。應(yīng)嚴(yán)格控制湖泡周圍農(nóng)牧等生產(chǎn)活動對水生態(tài)環(huán)境的干擾，各類生產(chǎn)活動應(yīng)始終秉持可持續(xù)發(fā)展的生態(tài)理念。（二）控制營養(yǎng)鹽的內(nèi)源釋放。應(yīng)保護(hù)湖泡水生維管束植物，尤其是沉水植物資源，通過水生維管束植物吸收湖泡底泥中的營養(yǎng)鹽，減少因底泥懸浮導(dǎo)致的底泥中營養(yǎng)鹽的釋放。