淇澳島不同林齡無瓣海桑林下植物群落多樣性變化及其環(huán)境解釋

姜仲茂，辛 琨，熊燕梅，生 農(nóng)，廖寶文

(中國林業(yè)科學(xué)研究院熱帶林業(yè)研究所，廣東廣州 510520)

20 世紀(jì)90 年代以來，作為主要造林先鋒樹種，無瓣海桑(Sonneratia apetala)在華南沿海各地區(qū)被廣泛引種和擴種[1-2]。由于無瓣海桑具有生長快、樹形高大和抗逆性強等特點，因此，在中國紅樹林再造計劃中，其逐漸取代了主要本土物種秋茄(Kandelia obovata)[3]，至2008 年，無瓣海桑的引種總面積已達3 800 hm2[2]。作為外來物種的無瓣海桑能否威脅到鄉(xiāng)土紅樹物種的生存和發(fā)育[4]，已經(jīng)引起公眾的廣泛關(guān)注。因此，研究人工種植的無瓣海桑林內(nèi)的生物因子和非生物因子與鄉(xiāng)土紅樹群落之間的關(guān)系具有重要現(xiàn)實意義。

林下植物作為人工林生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，對提高森林生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力和穩(wěn)定性起著重要作用[5]。影響無瓣海桑林下植物群落物種分布的因素很多，例如，林分的年齡[6]、光照條件[7]、土壤養(yǎng)分[8]和潮間帶灘涂高程[9]等。調(diào)查發(fā)現(xiàn)，在廈門市人工種植的15 a 林齡的無瓣海桑-秋茄林的林內(nèi)、林緣、混交地段和人工槽溝等7種不同類型的研究樣地中，都有秋茄幼苗自然生長，但是都未發(fā)現(xiàn)無瓣海桑幼苗或各級小樹，而且在林緣和混交地段都發(fā)現(xiàn)了白骨壤(Avicennia marina)幼苗[10]。不同林齡的無瓣海桑林的冠層郁閉度存在差異。與秋茄和桐花樹(Aegiceras corniculatum)相比，木欖(Bruguiera gymnorrhiza)具有更強的耐陰性[7]。桐花樹在潮間帶低高程灘涂處有較好的耐受性[11]。

本研究采用冗余分析、單因素方差分析和方差分解分析方法，研究淇澳島不同林齡的人工種植的無瓣海桑林下植物群落的多樣性及其變化以及與環(huán)境因素的關(guān)系，確定影響林下植物群落多樣性及其變化的主要因素，旨在準(zhǔn)確預(yù)測人工種植的無瓣海桑林下植物多樣性的變化和為制定有效的營林措施、管理方案提供參考依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究樣地布設(shè)、野外調(diào)查和土壤樣品采集與測定

2020 年8 月，在廣東省珠海市淇澳島紅樹林自然保護區(qū)(22°23′40″N 至22°27′38″N，113°36′40″E至113°39′15″E)，在綜合考慮了地形和樹齡等因素后，按照樹齡和潮間帶位置，在林齡為5 a、10 a和16 a的人工種植的無瓣海桑林中，分別設(shè)置了10處20 m×20 m的研究樣地(圖1)。

珠海市淇澳島的氣候?qū)倌蟻啛釒Ъ撅L(fēng)氣候，年平均氣溫為24.5 ℃，年降水量為1 964.4 mm，降水主要集中在4月至9月，年日照時數(shù)為1 907.4 h，年平均相對濕度為79%。淇澳島的潮汐為不規(guī)則的半日潮，海水鹽度的年平均值為18.4‰，土壤為濱海鹽漬草甸沼澤土[12]。

于2022年6月11日至18日，開展了無瓣海桑林下植物野外調(diào)查。采用文獻[13]中的樣地調(diào)查方法，記錄研究樣地周邊營林小斑塊的情況、研究樣地的經(jīng)緯度、灘涂高程、坡度、坡向和坡位等基礎(chǔ)信息。在每處研究樣地中，利用胸徑尺，測量林木1.3 m 高度處的胸徑，對胸徑大于2 cm 的喬木，進行每木檢測，記錄樹高、枝下高和冠幅等。在每處研究樣地中，設(shè)置了3個規(guī)格為10 m×10 m的喬木樣方；在每個喬木樣方內(nèi)，設(shè)置了5 個規(guī)格為2 m×2 m 的灌木樣方和5 個規(guī)格為1 m×1 m 的草本植物樣方。在野外調(diào)查中，記錄每個樣方中所有植物物種的名稱、植物蓋度、每種植物的植株數(shù)量和平均高度。

在每個樣方內(nèi)，采集0～30 cm 深度的土壤樣品(直徑為5 cm的土柱)3份，裝袋、密封，運回實驗室。在實驗室中，采用環(huán)刀法，測定土壤樣品的容重；采用電極法，測定土壤樣品的含鹽量；采用電極法，測定土壤樣品的pH；利用總有機碳分析儀，測定土壤樣品的有機碳含量；采用擴散吸收法，測定土壤樣品的全氮含量；采用鉬銻抗比色法，測定土壤樣品的全磷含量；采用火焰光度法，測定土壤樣品的全鉀含量。

1.2 數(shù)據(jù)分析方法

利用Shannon-Wiener 多樣性指數(shù)、物種豐富度指數(shù)和Whittaker 指數(shù)，研究不同林齡的無瓣海桑林下植物群落的多樣性。

采用單因素方差分析方法，利用SPSS 21.0軟件，比較不同林齡的無瓣海桑林環(huán)境因素和林下植物群落多樣性指數(shù)的差異程度。采用最小顯著差異法，分析各指標(biāo)平均值間的差異性，顯著性水平設(shè)定為p＜0.05。

采用冗余分析方法，利用無瓣海桑植株的數(shù)量、胸徑和高度、灘涂高程、無瓣海桑林的冠層郁閉度以及土壤樣品的容重、含鹽量、pH、有機碳含量、全氮含量、全磷含量、全鉀含量數(shù)據(jù)，應(yīng)用R軟件，確定影響淇澳島無瓣海桑林下物種多樣性指數(shù)變化的主要因素。在冗余分析程序中，運用Monte Carlo置換檢驗，對得到的12個環(huán)境變量進行預(yù)選，將通過顯著性檢驗的變量(p＜0.05)作為環(huán)境變量，以林下物種的重要值為因變量，進行冗余分析。

采用方差分解分析方法，在R 軟件上，利用Vegan 數(shù)據(jù)包的Varpart 功能，分析影響林下植物物種組成的經(jīng)過海靈格轉(zhuǎn)換的環(huán)境變量數(shù)據(jù)。利用韋恩圖，顯示各環(huán)境變量的純效應(yīng)以及它們之間的共同效應(yīng)。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同林齡的無瓣海桑林環(huán)境因素的差異

由表1 可知，隨著無瓣海桑林林齡的增加，其所處的潮間帶灘涂高程、土壤有機碳含量、無瓣海桑植株胸徑、無瓣海桑植株高度都逐漸增大而且差異顯著(p＜0.05)，而其冠層郁閉度、無瓣海桑植株的數(shù)量卻都逐漸減小而且也差異顯著(p＜0.05)，土壤含鹽量、pH 都無顯著差異；林齡為5 a的無瓣海桑林土壤容重顯著偏小(p＜0.05)，林齡為10 a、16 a、5 a 的無瓣海桑林土壤的全氮含量、全磷含量都依次顯著減小(p＜0.05)，林齡為10 a的無瓣海桑林土壤的全鉀含量顯著偏小(p＜0.05)。

表1 林齡為5 a、10 a和16 a的無瓣海桑林的12項環(huán)境因素值Table 1 The values of 12 environmental factors of 5 years,10 years and 16 years’Sonneratia apetala forests

2.2 不同林齡的無瓣海桑林下植物群落的多樣性和物種豐富度

單因素方差分析結(jié)果表明，林齡為5 a的無瓣海桑林下植物群落的Shannon-Wiener 多樣性指數(shù)顯著偏小(p＜0.05)(表2)，林齡為16 a 的無瓣海桑林下植物群落中各物種的植株數(shù)量最接近；隨著無瓣海桑林林齡的增加，林下植物群落的Whittaker指數(shù)顯著減小(p＜0.05)，植物群落的物種豐富度指數(shù)顯著增大(p＜0.05)，即植物群落的物種多樣性變化越小、物種越豐富。

表2 林齡為5 a、10 a和16 a的無瓣海桑林下植物群落的多樣性指數(shù)值Table 2 Diversity index values of plant communities under 5 years,10 years and 16 years'Sonneratia apetala forests

2.3 不同林齡的無瓣海桑林下植物群落多樣性的影響因素

通過Monte Carlo置換檢驗，從12個環(huán)境變量中篩選出與林下植物群落多樣性顯著相關(guān)的8 個環(huán)境變量，其分別為冠層郁閉度、灘涂高程和土壤有機碳含量、全磷含量、全鉀含量以及無瓣海桑植株數(shù)量、胸徑、高度。

冗余分析結(jié)果表明，第一排序軸和第二排序軸分別解釋了物種數(shù)量和物種組成變化的62.8%和21.2%(圖2)，二者合計解釋了84.0%，反映了排序的絕大部分信息。根據(jù)物種的重要值，第一排序軸區(qū)分出林齡分別為16 a、10 a、5 a的無瓣海桑林下植物群落的物種組成。

圖2 林齡為5 a、10 a和16 a的無瓣海桑林下物種重要值與8個環(huán)境變量的冗余分析排序圖Fig.2 Redundancy analysis ranking chart between importance values of species under 5 years,10 years and 16 years'Sonneratia apetala forests and 8 environmental variables

林冠層郁閉度對林齡小的無瓣海桑林下物種組成的影響較大，而灘涂高程對林齡大的無瓣海桑林下物種組成的影響較大。隨著樹齡的增加，無瓣海桑植株的高度和胸徑逐漸增大，而無瓣海桑植株的數(shù)量則在減少。林齡小的無瓣海桑林內(nèi)的植株數(shù)量較多，植株胸徑和高度相對較小，對林下物種組成的影響更明顯。土壤中的全氮和全磷含量越大、有機碳含量越小，其對林齡小的無瓣海桑林下物種組成的影響越明顯。

方差分解分析結(jié)果表明，微環(huán)境、土壤和植物因素的總疊加效應(yīng)解釋了林下灌木層或草本植物層物種組成變化的65%。影響林下植物群落物種組成的主要是植物因素與土壤因素之間的交互作用，解釋了無瓣海桑林下植物群落物種組成變化的38%(圖3)；其次是植物因素的獨立作用，解釋了林下植物群落物種組成變化的14%；土壤因素、微環(huán)境因素的獨立作用和土壤因素與微環(huán)境因素之間的交互作用分別解釋了林下植物群落物種組成變化的6%、4%和2%；植物因素與微環(huán)境因素之間的交互作用解釋了林下植物群落物種組成變化的1%。植物因素、土壤因素、微環(huán)境因素之間的交互作用沒有對林下植物群落物種組成變化產(chǎn)生影響。植物因素的獨立作用對林下物種組成變化的影響大于土壤因素、微環(huán)境因素。

圖3 微環(huán)境、植物和土壤因素對無瓣海桑林下植物群落物種組成變化的解釋率Fig.3 The explanatory rate of microenvironment,plant,and soil factors on the changes in composition of species under Sonneratia apetala forests

3 討 論

林下植物群落的物種組成及其分布是生物和非生物因素共同作用的結(jié)果[16]。人工種植的無瓣海桑林的密度和林齡影響林分的冠層結(jié)構(gòu)、微環(huán)境和土壤中養(yǎng)分含量的變化，進而影響林下植物群落的物種組成[6-7,10,17]。研究發(fā)現(xiàn)，在廣東省雷州灣，鄉(xiāng)土紅樹植物秋茄和紅海欖(Rhizophora stylosa)可以自然更新到4 a林齡的無瓣海桑林內(nèi)，但是在8～10 a林齡的無瓣海桑林內(nèi)，鄉(xiāng)土紅樹物種逐漸減少，甚至消失[6]。在海南省瓊山市的三江鎮(zhèn)，在林齡為12 a的人工種植的無瓣海桑林(密度為2 500株/hm2)中，發(fā)現(xiàn)了自然擴散而來的天然紅樹植物秋茄、桐花樹和海蓮(Bruguiera sexangula)，與林齡為5 a 的人工種植的無瓣海桑林(密度為833株/hm2)相比，林下植物群落的物豐富度指數(shù)二者基本相同，植物群落的多樣性指數(shù)和均勻度指數(shù)略增大[18]。

在大尺度上，氣候是影響植物群落組成的關(guān)鍵因素，其次是土壤因素[19]。而在小尺度上，人工林內(nèi)的微環(huán)境因素(坡度、坡向、灘涂高程和林冠層郁閉度等)是林下植物群落物種組成的重要影響因素[20]。本研究發(fā)現(xiàn)，不同林齡的無瓣海桑林下植物群落的Whittaker指數(shù)和物種豐富度指數(shù)存在顯著差異，表明林下植物群落物種組成和分布變化受到微環(huán)境因素的影響。其中，林冠層郁閉度和灘涂高程是影響林下植物群落物種組成和分布變化的主要微環(huán)境因素。

在潮間帶不同高程灘涂上的紅樹植物的生長狀況存在差異[21]。在淇澳島，沿海岸帶向外延伸，人工種植了無瓣海桑林，林齡越小的無瓣海桑林所在灘涂的高程越低，林齡為5 a的無瓣海桑林下植物群落的Shannon-Weaver多樣性指數(shù)和物種豐富度指數(shù)顯著偏低，在林齡為5 a的無瓣海桑林內(nèi)，只生長著少量的老鼠簕(Acanthus ilicifolius)和桐花樹，而沒有木欖、秋茄、鹵蕨(Acrostichum aureum)和闊苞菊(Pluchea indica)等分布。這與在粵東地區(qū)[22]和深圳灣[23]人工營造的無瓣海桑林內(nèi)的植物分布相似。

缺少光照能限制紅樹的早期生長[17]。不同林齡的人工種植的無瓣海桑林的冠層結(jié)構(gòu)存在差異，林下植物群落的物種組成和豐富度也會受其影響[7]。在泰國南部，開闊林冠層條件下的紅樹(Rhizophora apiculata)，小 花 木 欖(Bruguiera parviflora)和柱果木欖果(Bruguiera cylindrica)幼苗的植株數(shù)量是遮蔭條件下的10倍[24]。在美國佛羅里達州，林緣和開闊林冠層下的拉關(guān)木(Laguncularia racemosa)幼苗種群密度大于林冠郁閉度較大的區(qū)域[25]。本研究發(fā)現(xiàn)，林齡為5 a的幼年無瓣海桑林冠層的郁閉度最大，以至于耐陰性較強的木欖都無法在林下定居，在林齡為10 a 和16 a的無瓣海桑林內(nèi)，有不同數(shù)量的林窗，而且林窗在逐年擴大，林下物種豐富度水平顯著提高。

人工種植的無瓣海桑林區(qū)土壤的物理和化學(xué)性質(zhì)受林內(nèi)植物群落和其他環(huán)境因素的共同影響，同時，土壤也對林內(nèi)物種的更新與發(fā)展產(chǎn)生作用。土壤中的有機碳、全氮、全磷和速效磷含量能影響林下植物群落的物種組成[26]。在雷州灣，人工種植的不同林齡的無瓣海桑林會逐漸對土壤性質(zhì)產(chǎn)生影響，在14 a內(nèi)，使土壤中的有機質(zhì)含量不斷增加，其林下紅樹物種的豐富度和多樣性存在顯著差異[6]。在本研究中，不同林齡的無瓣海桑林的7項土壤指標(biāo)值差異顯著，但是，微環(huán)境、植物和土壤因素只能解釋無瓣海桑林下物種組成變化的65%，表明還存在其他影響因素，人類活動干擾、枯枝等漂浮物、臺風(fēng)導(dǎo)致的無瓣海桑植株倒伏和風(fēng)浪沖擊等都可能是影響無瓣海桑林下物種組成的重要因素。紅樹的幼樹扎根于松軟的淤泥中，人類踐踏致使其根部和莖干折斷，臺風(fēng)等導(dǎo)致無瓣海桑林的部分樹體倒伏，大浪帶來的枯枝等漂浮物對林下物種的破壞是不可逆的[27-28]。

4 結(jié) 論

人工種植的無瓣海桑林的林齡越高，林下植物群落的物種多樣性水平越高且變化越小。

人工種植的無瓣海桑林植株的數(shù)量、胸徑和高度、土壤中的全氮、全磷和有機碳含量、無瓣海桑林冠層郁閉度、灘涂高程是影響林下植物群落物種組成及其變化的主要因素。