朱鹮種群增長現(xiàn)狀及其影響因素

劉尊海,朱龍博,王 晗,雷穎虎,張軍風,董 榮,孫 超

(1.西北農(nóng)林科技大學 動物科技學院,楊凌 712100; 2.秦嶺大熊貓研究中心,西安 710000)

朱鹮(Nipponianippon)種群曾極為繁盛,但自20世紀以來,隨著工業(yè)化進程加速、環(huán)境污染加劇、森林采伐過度、濕地破壞嚴重、人為獵殺頻發(fā)以及傳統(tǒng)農(nóng)業(yè)生產(chǎn)方式的改變,數(shù)量急劇下降,甚至在1964年一度被認為滅絕。1981年,我國專家在陜西省洋縣發(fā)現(xiàn)全球僅存的7只野生朱鹮,同年開展野生朱鹮的搶救性保護工作[1]。直至2000年,朱鹮受威脅等級才從“極?！闭{(diào)整為“瀕危”。2021年是朱鹮重新被發(fā)現(xiàn)和保護40周年,全球種群數(shù)量已從7只發(fā)展到7 000只(圖1)。

圖1 40年全球野生朱鹮數(shù)量變化

朱鹮是鹮科鳥類,作為一種古老鳥類且現(xiàn)今為數(shù)不多的存活物種,朱鹮的生物學特性蘊含著對環(huán)境變化的沖突以及適應。針對朱鹮的研究,不僅可以指導朱鹮現(xiàn)階段的保護工作,還可以與相關物種進行比對分析,以了解其進化歷程以及遺傳特征,是不可或缺的遺傳資源。朱鹮生態(tài)環(huán)境要求苛刻,其種群的再次出現(xiàn),意味著當?shù)厣鷳B(tài)環(huán)境得到改善。隨著朱鹮種群的恢復,各生態(tài)位趨于穩(wěn)定,生物多樣性得到恢復,生態(tài)系統(tǒng)的自我調(diào)節(jié)能力趨于完善,研究朱鹮在生態(tài)系統(tǒng)中的地位以及功能,可以加深對朱鹮及其生態(tài)系統(tǒng)的認知,更加科學有效地對其進行保護利用,并且對其他物種的保護利用也具有十分重要的參考價值。但是受到當下生存環(huán)境和自身諸多不利因素的影響,朱鹮保護的未來依然充滿挑戰(zhàn)。因此,本文基于上述背景及意義,結(jié)合朱鹮保護現(xiàn)狀,對影響朱鹮種群發(fā)展的主要原因進行分析,并結(jié)合所述因素提出建議,以供朱鹮保護工作者參考。

1 朱鹮種群發(fā)展現(xiàn)狀

目前,除了通過就地保護、易地保護以及再引入等措施拯救朱鹮以外,我國陜西、河南、浙江、四川以及河北等地分別成立了以保護為主的8個人工飼養(yǎng)繁育基地。近幾年多次在中國、日本以及韓國開展朱鹮的重新引入計劃,且在河南以及陜西省銅川一帶成功形成野外種群[2-3](圖2)。2019年王超等[4]在陜西省洋縣及其周邊地區(qū)進行調(diào)查,共統(tǒng)計到野生朱鹮數(shù)量2 571只,同時發(fā)現(xiàn)部分朱鹮出現(xiàn)長距離移動,擴散到周邊種群。截至2020年12月,全球朱鹮數(shù)量已發(fā)展到7 655只,其中野生種群4 453只,人工種群1 988只,野化放歸種群1 214只,主要分布在陜西漢中朱鹮國家級自然保護區(qū)及其周邊縣區(qū),是全球唯一的野生種群?，F(xiàn)階段,《朱鹮保護白皮書》數(shù)據(jù)顯示,朱鹮種群中幼體、亞成體及具有繁殖能力的個體占種群數(shù)量的75%以上,性別比例約為1∶1,種群年平均增長率為18.85%,種群結(jié)構合理,呈現(xiàn)增長趨勢。同時,從1981年至今,朱鹮對棲息地的偏好發(fā)生了變化,朱鹮的分布中心從偏遠的山區(qū)轉(zhuǎn)移到了低地、人口較多、濕地面積較大的地區(qū)[5],自2016年以來一直停留在人類活動水平中等的地區(qū)[6],并且覓食時會接近農(nóng)事活動區(qū),在足夠的預警距離里,對農(nóng)事活動能產(chǎn)生一定適應性[7]。朱鹮向來被認為是一夫一妻制的物種,然而,在重新引入的種群中,有極少一部分雌性表現(xiàn)出一妻多夫制[8]。同時發(fā)現(xiàn)放飛的朱鹮表現(xiàn)出集群營巢的傾向,這與所了解的較強的單獨領域性相反[9]。

圖2 人工朱鹮分布現(xiàn)狀

2 朱鹮種群發(fā)展影響因素

野生動物的保護和恢復一直是歷史難題,動物滅絕事件時有發(fā)生。且隨著社會發(fā)展,生態(tài)環(huán)境與人類活動的沖突愈演愈烈,在此背景下尋找動物保護的新思路,就必須去發(fā)現(xiàn)影響種群繁衍及長期生存的因素。在朱鹮保護40年間,針對朱鹮的研究主要從野外保護過渡到人工繁育,再到如今開始基因組信息研究,這為揭示朱鹮的生長發(fā)育以及繁殖特點積累了大量參考材料,并為朱鹮保護和種群恢復提供了科學依據(jù)。文章從生物學因素以及環(huán)境因素方面,歸納出影響朱鹮種群發(fā)展的因素(圖3)。

①遺傳因素;②近親繁殖;③性別比例; ④再引入;⑤棲息地;⑥人類活動。

2.1 生物學因素

2.1.1 遺傳因素

有研究重建了過去10 000年中朱鹮種群發(fā)展史,結(jié)果發(fā)現(xiàn),隨著種群數(shù)量持續(xù)下降,當代朱鹮遺傳多樣性顯著減少,并且攜帶了與近親繁殖系數(shù)升高相關的純合子有害突變的負載增加[10]。因此,朱鹮保護工作是在遺傳多樣性極低的背景下,伴隨著不斷升高的近親系數(shù)下進行,近親繁殖又反過來作用于遺傳多樣性以及有害突變的積累,朱鹮遺傳多樣性低下表現(xiàn)在主要組織相容性復合體(major histocompatibility complex,MHC)上。MHC是脊椎動物免疫系統(tǒng)的重要組成部分,通常被分為MHC Ⅰ和MHC Ⅱ兩類,該基因組區(qū)域?qū)χ虏⌒约膊〉目剐院鸵赘行灾陵P重要[11]?，F(xiàn)已完全分析了朱鹮MHC的基因組結(jié)構[12],并將其應用于朱鹮分子標記輔助選擇中。通過對朱鹮MHC II類B基因遺傳變異檢測,僅獲得了5個等位基因,表明該物種MHC II類基因的遺傳多樣性有限[13]。已知不同MHC等位基因之間共享的高度相似性將增強整個物種對某些疾病的易感性[14]。有學者針對日本最初的5只朱鹮進行MHC多態(tài)性的分析,只發(fā)現(xiàn)了3種MHC II類單倍型,并且目前日本朱鹮的等位基因/單倍型數(shù)量在大多數(shù)基因組位點上為3或更少,遺傳多樣性極低,承受更多的疾病風險[15]。在繁殖中發(fā)現(xiàn)雌性更喜歡MHC雜合的雄性,它們具有較暗的婚羽并能產(chǎn)生更多的精子。雄性更喜歡在MHC II類DAB基因座上缺乏DAB*d等位基因的雌性,雌性的平均體重更高,且可以產(chǎn)生更優(yōu)質(zhì)的卵。當親代都具有雙方偏愛的MHC基因型時,便會產(chǎn)生更多的受精卵和雛鳥,成活率達到最高[16]。朱鹮遺傳多樣性不斷喪失的現(xiàn)狀,已經(jīng)嚴重威脅到朱鹮種群的發(fā)展,雖然現(xiàn)階段不可避免,但可以人為干預其發(fā)育過程,選擇優(yōu)秀個體集中培養(yǎng),可以根據(jù)雄性婚羽顏色以及雌性體重進行選擇,形成具備良好繁殖力的種群,通過得到優(yōu)秀個體抵消遺傳多樣性低下帶來的不利影響,進而通過再引入等方式,使優(yōu)秀性狀得到擴散,待繁殖數(shù)代后,將不同地區(qū)的繁殖后代進行雜交,以期利用這種方法來提高朱鹮遺傳多樣性。

2.1.2 近親繁殖

近親繁殖在動物育種中通常被用來獲得某些益處,如選育并保持優(yōu)良種畜。但也會增加有害特征的表達,增加朱鹮病態(tài)個體,不利于種群的恢復[17]。慶保平等[18]在保護區(qū)調(diào)查時發(fā)現(xiàn)11只淡色型個體,推測可能是由于多年的近親繁殖而出現(xiàn)的突變體。2017年對韓國朱鹮的遺傳多樣性進行評估,發(fā)現(xiàn)遺傳多樣性測度、觀察雜合度、預期雜合度和多態(tài)信息含量值均低于2016年,認為在有限的群體中發(fā)生了近親繁殖[19]。有學者利用基因組重測序發(fā)現(xiàn)死亡個體的遺傳多樣性較低,近親繁殖程度更高[20]。隨著種群規(guī)模的不斷擴增,伴隨著幾乎一半的祖先遺傳變異喪失和高度有害突變負荷[10]。在進行瀕危動物保護過程中,近親繁殖導致多樣性降低以及有害基因的積累,朱鹮有限的空間加劇了此現(xiàn)象的發(fā)生,尤其現(xiàn)階段雖然再引入種群在各地放飛成功,但是由于景觀連通性阻斷,后代個體擴散失敗集中在親代棲息地。因此,我們需要通過適當?shù)娜祟惛深A,如監(jiān)測種群結(jié)構,了解棲息地環(huán)境承載力,趨于飽和或種群內(nèi)遺傳系數(shù)過高時應將部分個體放飛至其他棲息地,并適當引入其他種群個體,同時加強適宜棲息地間景觀連通性建設,兩地間生境建設應滿足朱鹮休憩、捕食等行為,以達到促進種群自然擴散和不同種群間交流的作用,既能減輕環(huán)境壓力,還可以降低近親繁殖的概率,以此維持種群的親緣系數(shù),提高種群總體素質(zhì)。

2.1.3 性別比例

由于朱鹮雌雄同型,給維持種群性別比例造成了困難。早些年由PCR擴增雌性朱鹮W性染色體上的特異性片段,經(jīng)擴增圖譜確定性別[21],后來可以通過測量朱鹮的喙長、喙高綜合判定成年朱鹮的性別[22],但不利于雛鳥早期性別鑒定工作開展。通過改進鑒別技術,利用兩個引物組,擴增定位在鳥類Z和W染色體上的染色質(zhì)域-解旋酶-DNA結(jié)合蛋白1(CHD1)基因的不同片段,除此之外,利用微衛(wèi)星位點NnNF05進行性別鑒定同樣有效[23]。這項研究為朱鹮早期性別鑒定提供了一種可靠的分子檢測方法。通過對寧山縣近10年的野外監(jiān)測數(shù)據(jù)分析,發(fā)現(xiàn)種群規(guī)模和滅絕概率與性別比例有關[24],該結(jié)論可以在重新引入種群中得到證實,由于性別比例的失調(diào),出現(xiàn)了一妻多夫現(xiàn)象,雌性在產(chǎn)蛋后會立即拋棄第一窩,轉(zhuǎn)而與另一雄性結(jié)合配對,易造成一窩筑巢失敗[8]。然而,由于野外種群缺乏食物資源,朱鹮在繁殖前期孵育的雛鳥普遍為雄性,因為雄性雛鳥會占用更多的資源,而雌性雛鳥集中在繁殖后期,這種行為會導致雌性雛鳥因缺乏食物而夭折,進而在種群中出現(xiàn)雄多雌少的現(xiàn)象[25],而一妻多夫?qū)е碌闹彩”砻麟r鳥階段的雙親照顧可能是朱鹮成功繁殖所必需的。因此,為避免種群性別比例失衡,尤其在繁殖期內(nèi)應確保足夠的食物資源,形成正常的繁殖行為,糾正后代雄多雌少的現(xiàn)象,不僅如此,應在繁殖行為開始前完成性別鑒定,動態(tài)監(jiān)控種群信息,根據(jù)種群結(jié)構適當引入或放飛以維持正常的性別比例。

2.2 環(huán)境因素

2.2.1 再引入

現(xiàn)階段,再引入是朱鹮種群恢復的關鍵。再引入又稱為野放,從已有種群中挑選出優(yōu)良個體,經(jīng)引入地考察后將其重新放歸野外,以重建其歷史棲息地并形成一個新的自我繁育的穩(wěn)定種群。2004年,我國首次再引入在陜西洋縣華陽鎮(zhèn)進行[26],第二年再次進行并成功實現(xiàn)野外獨立繁殖[27],再引入前的野化訓練是成功的關鍵。通常的訓練是在大的封閉網(wǎng)籠中進行,在網(wǎng)籠中還原朱鹮的野生環(huán)境[28],訓練朱鹮獨立覓食、繁育以及群體活動的能力。野化訓練時所提供的環(huán)境條件會影響朱鹮在野外的適應能力,主要在覓食、棲息以及交流互動等方面表現(xiàn)差異[29]。隨后,我國相繼在陜西省寧陜縣[30]、千湖濕地[31]、陜西銅川[3]和河南董寨[32]等地進行再引入。對秦嶺一帶再引入種群統(tǒng)計評估表明,重新引入的朱鹮種群在一定時間內(nèi)可能處于調(diào)節(jié)階段,秦嶺朱鹮的再引入前景廣闊,在實現(xiàn)自給自足方面取得了進展[33]。根據(jù)寧陜縣種群的適應性,預測寧陜縣重新引入的種群在未來50年內(nèi)不太可能滅絕[32]。再引入在全球范圍內(nèi)開展,2008年日本首批人工飼養(yǎng)的朱鹮在佐渡島被放歸野外,此后,在佐渡島上又進行了6次野化放飛,并在2012年朱鹮數(shù)量達到一定規(guī)模[34]。2008年以來韓國一直在進行朱鹮的人工養(yǎng)殖,直至2017年韓國也開展了朱鹮的野化放飛計劃[35]。再引入無疑是現(xiàn)階段朱鹮種群恢復的核心,但也存在朱鹮不能有效適應野外環(huán)境的現(xiàn)象,一方面應當考慮放飛地質(zhì)量,生態(tài)環(huán)境是否適宜朱鹮生存,是否具有充足的資源以供朱鹮棲息、繁殖以及捕食,朱鹮引入后該生態(tài)系統(tǒng)的形態(tài)結(jié)構是否合理并且穩(wěn)定;另一方面我們應當重視野化訓練的質(zhì)量,嚴格還原野外環(huán)境,擺脫朱鹮對人類的依賴,促進其自然行為的形成和表達,進而選擇合適個體放飛,確保再引入個體能夠形成穩(wěn)定的野外種群。

2.2.2 棲息地

棲息地質(zhì)量以及結(jié)構是再引入個體生存和種群建立的重要影響因素[36]。朱鹮經(jīng)常在稻田、草地、未耕種的稻田和廢棄的稻田周圍覓食,小型無脊椎動物是主要的獵物成分[37]。朱鹮曾生活在偏遠山區(qū),食物充足,而隨著殺蟲劑的大量使用,導致魚類數(shù)量銳減,直至1981年該現(xiàn)象得到禁止,棲息地環(huán)境逐漸改善,朱鹮才得以回到低海拔地區(qū)的繁殖地[38]。對寧陜縣以及千陽縣朱鹮再引入后繁殖地點適宜性評估,發(fā)現(xiàn)稻田和降水是選擇筑巢地點的主要因素,其中稻田尤為重要[39]。在過去的20年里,冬季淹水稻田不斷減少,傳統(tǒng)水稻種植的衰落可能會繼續(xù)對中國朱鹮種群的長期生存和恢復構成威脅[40]。但也發(fā)現(xiàn)朱鹮對冬季淹水稻田的依賴在巢址集群之間差異很大,并且這種依賴多年來有所下降[41],在低海拔地區(qū),由于存在其他能夠提供豐富食物的濕地,冬季淹水稻田面積不再是限制因素[42]。除此之外,棲息地中的生物種類也會對朱鹮產(chǎn)生影響,在與白鷺的混合種群中降低了警覺時間,并隨著規(guī)模增加而延長了覓食時間[43]。與此同時,近些年朱鹮受棲息地變化的影響,可能被迫與同類和其他物種更接近,從而導致更高的密度和更多的交流互動,引起疾病傳播[44],棲息地改變所造成的壓力會影響宿主狀況并降低對感染的耐受性,使其更容易感染病原體[45]。鑒于上述現(xiàn)象,首先應將稻田和水源作為棲息地選擇的主要因素,以此為根據(jù),在保護現(xiàn)有濕地的同時,恢復朱鹮歷史棲息地;其次,可在棲息地中補充食物資源,例如泥鰍等高營養(yǎng)動物;并對可能接觸的野生鳥類以及家禽的病原體進行流行病學調(diào)查,確定可能的傳播途徑,提前預防;為減少天敵如蛇、貓以及猛禽對朱鹮的威脅,可以在營巢樹下放置敏感物或在樹干涂抹潤滑物以驅(qū)逐蛇和貓,對直接捕獲朱鹮的猛禽,在棲息地選擇時就應做好調(diào)查,合理避開其活動范圍或適當進行人為干涉。

2.2.3 人類活動

朱鹮的地理分布區(qū)域呈減少趨勢,但有預測在未來可能該物種將重新定居其歷史分布范圍的部分區(qū)域[46]。然而人為導致的高死亡風險對種群增長和范圍擴大產(chǎn)生了顯著的負面影響,近親繁殖和功能基因的喪失,導致對人類活動的高度脆弱性[47]。農(nóng)業(yè)集約化、耕地擴大和自然植被的清除導致濕地和森林的喪失和退化,從而減少了朱鹮的覓食和筑巢棲息地,使用于種植水稻和其他半水生作物的稻田已成為其不可或缺的棲息地[48]。傳統(tǒng)的水稻種植系統(tǒng)是一年一季,長期休耕,為朱鹮提供了理想的食物資源,而在現(xiàn)代農(nóng)業(yè)下,不僅農(nóng)藥對朱鹮構成威脅,同時農(nóng)業(yè)機械和高效的灌溉排水系統(tǒng)促進了復種并縮短了間隔規(guī)律的田地休耕期[49],這導致朱鹮將需要承擔更大的生存壓力。傳統(tǒng)農(nóng)業(yè)的改變會導致棲息地嚴重縮小,對朱鹮構成真正的威脅[50]。雖然人類的行為曾嚴重危害朱鹮種群,但強有力的法律保護和更高的公眾意識減少了這些問題。朱鹮的棲息地總是與人類生活區(qū)域交織在一起,朱鹮依靠淹水的稻田覓食并適應人類主導的濕地生態(tài)系統(tǒng),在此背景下棲息地附近的農(nóng)民被要求保持傳統(tǒng)耕種方式,限制化學藥劑的使用。如今人類開始利用各種技術手段對種群進行監(jiān)測以及尋找潛在棲息地;對朱鹮實施就地保護、易地保護以及再引入,并在我國陜西漢中設立了朱鹮國家級自然保護區(qū),對朱鹮種群的恢復有重要作用。

3 朱鹮種群發(fā)展現(xiàn)存問題及建議

雖然朱鹮保護現(xiàn)已取得顯著成果,但隨著朱鹮種群不斷擴大,其活動范圍以及棲息地逐漸分散,保護工作難以開展,已初步提出了一種基于朱鹮個體叫聲的新型識別模型[51],可以極大減少人工監(jiān)測的誤差,能夠及時發(fā)現(xiàn)問題個體。目前洋縣周邊存在大量朱鹮,影響朱鹮種群恢復的主要原因已從雛鳥死亡演變成了外傷、撞擊和網(wǎng)線纏繞等引起的機械性損傷,并集中于洋縣一帶[52]。由于空間資源有限,朱鹮已經(jīng)明顯表現(xiàn)出與人類的直接沖突,并且在最近幾年尤為突出,也說明目前人類保護意識尚不完善,環(huán)境設施建設不符合保護標準,如大量修建工廠、占用耕地以及破壞森林對原棲息地造成了巨大損害,人口搬遷導致耕地荒廢,同時傳統(tǒng)農(nóng)業(yè)的沒落進一步壓縮了朱鹮生活環(huán)境。朱鹮屬于晚成鳥,初生雛鳥需留在巢內(nèi)接受親鳥喂養(yǎng),食物不足會嚴重阻礙朱鹮種群的增長,同時初生雛鳥各項機能尚未成熟,難以在極端氣候以及疫病中存活,天敵侵擾等意外也會導致親鳥棄巢發(fā)生[53]。在上述背景下,應迅速制定再引入計劃,釋放飽和區(qū)域朱鹮種群,緩解棲息地壓力,形成更多的野生種群,積極推動朱鹮種群擴增,同時還可以改善朱鹮目前遇到的遺傳多樣性低下及近親繁殖嚴重等問題。在人類角度應合理化解與朱鹮的空間層次沖突,朱鹮具有與人類生活交織的特性,這也造成了目前屢次遭受人類影響的現(xiàn)象,突出問題是在棲息地附近居民保護意識不到位,建筑設施不合理,要謹防高墻、電線、光污染以及工業(yè)化進程等對其造成的傷害。

我國已有30多年的朱鹮人工繁育歷史,人工繁育技術日漸成熟,但依舊存在諸多問題尚未解決。比如雌雄個體難區(qū)分、雄鳥主動棄卵、胚胎死亡、幼雛消化道疾病、眼部感染疾病、幼雛畸形等,而蛋破損率高、死胎數(shù)多以及雛鳥發(fā)病率高是人工繁育中比較常見的問題,一定程度上阻礙了朱鹮種群發(fā)展。并且人工繁育的朱鹮并沒有表現(xiàn)出明顯優(yōu)越性,野放后不能有效適應野外環(huán)境。我國近些年惡劣天氣、自然災害以及禽類疾病頻發(fā)。在洋縣出現(xiàn)了多次冰雹、洪澇、暴雪等極端天氣,并且存在大規(guī)模禽流感傳染案例,朱鹮生存始終面臨巨大威脅。為提供針對性保護建議,發(fā)現(xiàn)初孵雛鳥開始繁殖的年齡越早,繁殖壽命更長,終生繁殖成功率更高,并且這種增益投射到下一代,它們具有更大的跗骨和更好的身體狀況[54],因此,可以將孵化時間作為優(yōu)秀個體選擇標準,在此基礎上,正確引導其盡早開始繁殖,以期得到優(yōu)良后代。個體選擇培養(yǎng)時,應注意性別比例的均衡,避免繁殖失敗。然而,目前尚無有效的早期性別鑒定手段,因此,除了改進人工繁育的方法之外,應開展合適的分子標記或者DNA鑒定等研究,并將理論研究應用于實際生產(chǎn)中,以期得到一種新型快捷并且準確的早期性別鑒定方法,以填充在朱鹮繁育方面的空白,解決相關繁育問題。同時,考慮在后續(xù)的研究中將遺傳標記運用在檢測朱鹮多樣性或者監(jiān)控近親繁殖程度,以應對朱鹮遺傳多樣性降低帶來的適應性下降。