山東近海赤潮物種多樣性研究進(jìn)展*

陳楠生 丁翔翔,4 崔宗梅

(1.中國科學(xué)院海洋研究所海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點實驗室 山東青島 266071; 2.嶗山實驗室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實驗室 山東青島 266237; 3.中國科學(xué)院海洋大科學(xué)研究中心 山東青島 266071; 4.中國科學(xué)院大學(xué) 北京 100049)

海洋單細(xì)胞浮游植物(通稱藻類)具有很高的多樣性, 包括真核單細(xì)胞藻類硅藻、甲藻、隱藻和綠藻等,是海洋生態(tài)系統(tǒng)中最主要的初級生產(chǎn)者, 在海洋生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)和能量流動過程中起關(guān)鍵作用。除此之外, 由于海洋浮游植物群落能對環(huán)境的變化快速作出響應(yīng), 因此其組成與動態(tài)變化是評價海洋生態(tài)系統(tǒng)健康狀況的重要指標(biāo)(馬威等, 2016)。

海洋中某些微型浮游生物在特定理化因子和營養(yǎng)條件下快速增殖或聚集, 導(dǎo)致海水變色, 造成生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)與功能破壞的生態(tài)異?，F(xiàn)象, 統(tǒng)稱為赤潮,或有害藻華(Harmful Algal Blooms, HABs), 而這些物種被稱為赤潮物種, 或者有害藻華物種(Berdaletet al,2017)。有些赤潮暴發(fā)消耗生態(tài)環(huán)境中的營養(yǎng)鹽和溶解氧, 造成生物死亡和腐爛, 而動植物尸體的分解又增加了溶解氧的消耗, 導(dǎo)致生態(tài)環(huán)境的破壞; 有些赤潮暴發(fā)會產(chǎn)生毒素, 即使在赤潮物種細(xì)胞密度較低的情況下仍然可以危害魚類、貝類等海洋生物的生存,以及人類健康(Smayda, 1997; 蘇紀(jì)蘭, 2001)。赤潮暴發(fā)對我國近海海域生態(tài)系統(tǒng)、水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)和旅游業(yè)造成了巨大的經(jīng)濟(jì)損失(郭皓等, 2015)。

我國最早的赤潮記錄是1933年發(fā)生在浙江沿海的骨條藻和夜光藻(Noctiluca scintillan)赤潮(周名江等, 2006)。20世紀(jì)70～80年代以來, 赤潮記錄次數(shù)逐步增長(俞志明等, 2019)。比如, 1986年12月, 福建詔安灣東北部發(fā)生裸甲藻赤潮, 導(dǎo)致59人嚴(yán)重中毒, 1人死亡(顧新根, 1989); 1997年10月至1998年2月, 福建廈門灣到廣東汕尾灣沿海海域暴發(fā)了長達(dá)6個月的面積達(dá)3 000 km2的球形棕囊藻(Phaeocystis globosa)赤潮, 這是我國近海記錄到的最早、范圍最大、持續(xù)時間最長的球形棕囊藻赤潮(陳菊芳等, 1999)。近年來,赤潮暴發(fā)呈現(xiàn)出規(guī)模加大, 持續(xù)時間更長, 致災(zāi)效應(yīng)加重, 全球擴張明顯的特征(俞志明等, 2019)。進(jìn)入21世紀(jì)之后, 我國赤潮增長趨勢更加明顯, 赤潮事件年均暴發(fā)約70余次, 年均面積約11 500 km2, 幾乎每年都發(fā)生超過1 000 km2的特大赤潮(自然資源部,1989-2021; 周健等, 2020), 與此同時, 得到鑒定的致災(zāi)赤潮物種數(shù)目也逐漸增加。比如, 2001年6月, 浙江臺州東磯列島暴發(fā)1 000 km2的東海原甲藻(Prorocentrum obtusidens)赤潮(梁玉波, 2012); 2009年起渤海秦皇島海域反復(fù)出現(xiàn)了抑食金球藻(Aureococcus anophagefferens)赤潮(Zhanget al, 2012),在2012年6月8日到8月20日間, 河北唐山港-秦皇島至遼寧綏中海域暴發(fā)3400 km2的抑食金球藻赤潮(自然資源部北海局, 2012-2021); 2021年10月27日到11月5日, 山東東營以北渤海海域暴發(fā)了3 800 km2的血紅哈卡藻(Akashiwo sanguinea)和多紋膝溝藻(Gonyaulax polygramma)的雙相型赤潮, 赤潮順沿岸流進(jìn)入榮成海帶養(yǎng)殖區(qū), 極有可能是榮成海帶潰爛災(zāi)害的原因之一, 這次海帶潰爛災(zāi)害受災(zāi)面積超9 300 hm2, 經(jīng)濟(jì)損失達(dá)到20億元(自然資源部北海局, 2012-2021; 李曉東等, 2023)。雖然赤潮暴發(fā)顯示季節(jié)偏好性和地域偏好性, 如東海原甲藻在東海海域暴發(fā)(自然資源部,1989-2021), 抑食金球藻赤潮多在渤海海域暴發(fā)(自然資源部, 1989-2021; 自然資源部北海局,2012-2021), 而球形棕囊藻多在冬季暴發(fā)于南海(Wanget al, 2021), 但是這些赤潮事件的季節(jié)偏好性和地域偏好性比較復(fù)雜。比如, 盡管球形棕囊藻赤潮事件在南海海域的冬季暴發(fā)比較頻繁, 但是2006年10月22到11月5日, 河北黃驊海域暴發(fā)了1 600 km2的球形棕囊藻赤潮(梁玉波, 2012); 2021年12月4日至21日, 青島附近海域暴發(fā)了1 543 km2的球形棕囊藻赤潮(自然資源部, 1989-2021; Liet al, 2022; Songet al,2022; 張清春等, 2022)。

山東近海海域遼闊, 介于35°6.2′～38°24.01′N、117°46.1′～122°42.3′E之間(周健等, 2020), 北起魯冀交界處的大口河口, 向東繞過威海成山頭, 南至魯蘇交界處的繡針河口(于寧等, 2012; 周斌等, 2013; 周健等, 2020)。以蓬萊角為界, 向西屬于渤海海域, 向東屬于黃海海域。黃海海域可以區(qū)分為北黃海和南黃海, 以山東半島最東端的威海成山角為界(周斌等,2013)。海岸線長約3 345 km, 居全國第三, 毗鄰海域總面積為15.96×104km2(周健等, 2020)。山東近海屬于溫帶季風(fēng)氣候, 夏季高溫多雨, 有利于赤潮物種的大量繁殖, 為赤潮暴發(fā)提供了重要條件。近海海洋水文情況較為復(fù)雜(山東省人民政府, 2004), 受到沿岸低鹽水系、外海高鹽水系、黃海暖流、黃海冷水團(tuán)、青島外海冷水團(tuán)、渤海沿岸流和蘇北沿岸流(周斌等,2013)的影響, 眾多海流為物種的分布和暴發(fā)創(chuàng)造了適宜的條件(胡國成, 2006)。近年來, 由于人類活動影響增加, 山東近海的溶解無機氮濃度持續(xù)大幅度升高, 磷酸鹽濃度也呈增長趨勢(宋建杰, 2011), 導(dǎo)致海洋污染, 水體富營養(yǎng)化加劇, 加劇了赤潮暴發(fā)。因此, 溫度、海流和富營養(yǎng)化因素的共同作用使山東近海成為赤潮多發(fā)區(qū)。

為系統(tǒng)了解山東近海的赤潮物種多樣性, 評估潛在的赤潮暴發(fā)事件, 本文對過去84年間(1936～2019年)完成的針對山東近海浮游植物開展的海洋生態(tài)調(diào)查研究進(jìn)行了全面的文獻(xiàn)檢索, 并對文獻(xiàn)中報道的結(jié)果進(jìn)行了整理和分析。所有檢索到的119個航次調(diào)查共鑒定出659種浮游植物, 包括155種赤潮物種。這些調(diào)查研究主要采用了基于形態(tài)特征的物種鑒定,可能低估了山東近海的赤潮物種多樣性。為了為將來利用宏條形碼分析方法研究山東海域致災(zāi)赤潮物種提供參考, 我們還查找了155個赤潮物種的18S rDNA V4 區(qū)序列, 發(fā)現(xiàn)其中只有118 個赤潮物種的18S rDNA V4區(qū)序列得到解析。

1 山東近海歷史赤潮暴發(fā)概況

自費鴻年(1952)于黃河口首次記錄夜光藻(Noctiluca scintillans)赤潮以來, 山東沿海陸續(xù)有赤潮事件的報道。1952～2021年間, 山東近海記錄到赤潮事件140次(附表1), 其中114次的原因種得到鑒定,共鑒定到27種赤潮致災(zāi)種(附表2)。山東近海引發(fā)赤潮次數(shù)最多的赤潮物種為夜光藻(Noctiluca scintillans),共44次(附表1)。其他頻繁引發(fā)赤潮的赤潮物種包括血紅哈卡藻(Akashiwo sanguinea) 、 中肋骨條藻(Skeletonema costatum)、海洋卡盾藻(Chattonella marina)、球形棕囊藻、赤潮異彎藻(Heterosigma akashiwo)、多紋膝溝藻(Gonyaulax polygramma)、具刺膝溝藻(Gonyaulax spinifera)、米氏凱倫藻(Karenia mikimotoi)和大洋角管藻(Cerataulina pelagica) (附表1, 附表2)。根據(jù)基于形態(tài)特征的物種鑒定研究報道,山東近海赤潮災(zāi)害以單相型為主, 偶有雙相型。夏、秋為赤潮暴發(fā)的高發(fā)季節(jié), 其中8月是赤潮災(zāi)害暴發(fā)最為頻繁的月份(附表1)。煙臺、青島海域暴發(fā)過的赤潮次數(shù)最多(附表1)。黃河口、萊州灣、長島縣海域、四十里灣、膠州灣及前海和日照東港近海為最常發(fā)生赤潮災(zāi)害的海域。黃河沿岸遍布石化工廠, 海水養(yǎng)殖區(qū)眾多, 加上黃河海域泥沙多、海洋水動力較弱, 常年呈現(xiàn)富營養(yǎng)化狀態(tài), 促進(jìn)了赤潮暴發(fā)(周健等,2020)。萊州灣和膠州灣均為半封閉型海灣, 沿岸的城鎮(zhèn)化程度較高, 受人類影響大, 且灣內(nèi)水流相對平緩,潮汐作用促使氮、磷等營養(yǎng)元素在沿岸積聚, 為赤潮生物暴發(fā)性增殖提供了充足的營養(yǎng)物質(zhì)(周健等,2020)。煙臺四十里灣和長島縣海域的筏式養(yǎng)殖活動興盛, 殘餌、排泄物和含氮化合物等養(yǎng)殖廢物的排出導(dǎo)致該區(qū)海域富營養(yǎng)化(于寧等, 2012)。日照東港近海的赤潮災(zāi)害集中發(fā)生在春夏之交, 受魯南沿岸流影響明顯(周健等, 2020)。

2 山東近海涉及浮游植物的航次調(diào)查

針對山東近海浮游植物的調(diào)查研究始于1936年金德祥等對青島海域的硅藻進(jìn)行的8個月的觀測(金德祥等, 1965)。調(diào)查時間跨度長達(dá)84年, 覆蓋了春、夏、秋、冬四個季節(jié), 共計119個調(diào)查研究。80年代之前的航次調(diào)查范圍有限, 主要集中在膠州灣和青島棧橋海域; 20世紀(jì)80年代后, 調(diào)查范圍逐步擴大,包括萊州灣、膠州灣和四十里灣等赤潮災(zāi)害高發(fā)區(qū);近年的調(diào)查基本覆蓋了整個山東近海海域(圖1)。

3 山東近海浮游植物概況

119個航次報道共鑒定出659種浮游植物, 以硅藻(415種)和甲藻(183種)為主, 還包括綠藻(21種)、棕鞭藻(19種)、隱藻(9種)、定鞭藻(7種)、裸藻(3種)和未定類的三深碎裂藻(Ebria tripartite)。由于單細(xì)胞原生生物紅色中縊蟲(Mesodinium rubrum)能夠引發(fā)赤潮, 調(diào)查研究往往也鑒定和報道這個物種。不同航次報道的浮游植物物種數(shù)目相差大, 物種相似度低,沒有任何一種浮游植物出現(xiàn)在所有航次的調(diào)查結(jié)果中(圖2)。導(dǎo)致不同航次鑒定出的浮游植物物種數(shù)目和種類不同的原因如下: (1) 側(cè)重的浮游植物對象不同, 比如1936年金德祥等(1965)的研究僅針對硅藻。(2) 調(diào)查的季節(jié)不同。有些物種有季節(jié)偏好性, 比如鏈狀亞歷山大藻(Alexandrium catenella)多出現(xiàn)在春季, 太平洋亞歷山大藻(Alexandrium pacificum)喜愛夏季, 而相關(guān)亞歷山大藻(Alexandrium affine)在冬季密度高(Minet al, 2023)。(3) 不同項目調(diào)查的海域范圍和站位設(shè)置不同(圖1)。2007年春季劉光興等(2009)在北黃海設(shè)置了一個站位進(jìn)行調(diào)查, 發(fā)現(xiàn)了7個物種;2011年春季聶間間等(2014)在北黃海設(shè)置了18個站位進(jìn)行調(diào)查, 鑒定出52個物種。(4) 航次采樣方法和樣品處理手段有所差異, 比如2010年石曉勇等(2015)用HQM-2球蓋式有機玻璃采水器采集水樣, 對所有粒徑的浮游植物進(jìn)行鑒定; 而2018年楊世民等(2020)用淺水Ⅲ型浮游生物網(wǎng)(網(wǎng)口面積0.1 m2, 網(wǎng)目76 μm)采樣, 只鑒定粒徑大于76 μm的浮游植物。(5) 調(diào)查年份不同, 隨著年份的推移, 形態(tài)學(xué)鑒定方法越來越先進(jìn),鑒定出的物種數(shù)越來越多。比如20世紀(jì)60年代, 通過光學(xué)顯微鏡, 學(xué)者們觀察描述了熱帶骨條藻(Skeletonema tropicum)、近鹽骨條藻(Skeletonema subsalsum)和細(xì)柱骨條藻(Skeletonema cylindraceum);而20世紀(jì)70年代后, 隨著掃描電子顯微鏡技術(shù)的發(fā)展, 學(xué)者們得以觀察骨條藻的超微結(jié)構(gòu), 又陸續(xù)發(fā)現(xiàn)了曼氏骨條藻(Skeletonema menzelii)、江河骨條藻(Skeletonema potamos)、擬中肋骨條藻(Skeletonema pseudocostatum)和桂式骨條藻(Skeletonema grevillei)(胡婧文等, 2020)。(6) 基于形態(tài)特征的浮游植物鑒定受浮游植物的細(xì)胞大小、不同物種的形態(tài)相似性、固定過程中細(xì)胞的穩(wěn)定性的影響。同時, 由于形態(tài)學(xué)鑒定者知識和經(jīng)驗不同(Liuet al, 2020), 導(dǎo)致不同鑒定人員鑒定出的結(jié)果有差異。

在山東近海歷次航次調(diào)查中, 出現(xiàn)頻率最高的浮游植物為中肋骨條藻(Skeletonema costatum)、旋鏈角毛藻(Chaetoceros curvisetus)、尖刺偽菱形藻(Pseudo-nitzschia pungens) 、 夜 光 藻(Noctiluca scintillans)和短角彎角藻(Eucampia zodiacus), 均為赤潮物種。夜光藻具有較大的細(xì)胞個體, 其他四種硅藻細(xì)胞多為長鏈狀, 這些優(yōu)勢種一定程度上能夠反映山東近海浮游植物的形態(tài)對環(huán)境條件的適應(yīng)。一些體積大的細(xì)胞具有抵御下沉的機制, 使它們能夠長時間停留在真光層, 從而進(jìn)行光合作用; 長的細(xì)胞鏈可以增加細(xì)胞的相對表面積, 有利于營養(yǎng)鹽的吸收,在下沉的過程中, 由于攪動作用, 這些長鏈細(xì)胞可以有更大的細(xì)胞營養(yǎng)鹽通量; 個體大的細(xì)胞或長鏈的細(xì)胞群體不容易被攝食, 是對浮游動物攝食壓力的一種對抗(樂鳳鳳等, 2006; 徐宗軍等, 2011)。值得注意的是, 由于形態(tài)學(xué)鑒定的局限性, 物種鑒定結(jié)果的準(zhǔn)確性也有待商榷。比如瑪氏骨條藻(Skeletonema marinoi)和中肋骨條藻的形態(tài)十分相似, 容易出現(xiàn)鑒定錯誤, Liu等(2020)在對膠州灣的浮游植物進(jìn)行的宏條形碼分析中發(fā)現(xiàn), 高豐度的骨條藻為瑪氏骨條藻,而不是之前所報道的中肋骨條藻。

硅藻和甲藻豐度比率較大的海域一般具有較高的生產(chǎn)力和浮游植物豐度(柯志新等, 2011)。據(jù)文獻(xiàn)報道, 渤海(孫軍等, 2005; 孫雪梅等, 2016; 欒青杉等, 2018)、膠州灣(楊東方等, 2004)等海域出現(xiàn)硅藻占比逐步下降, 甲藻占比逐步上升的情況。為了探究整個山東近海海域硅藻和甲藻的豐度比率變化, 本文統(tǒng)計了記錄浮游植物物種數(shù)不少于50個的37個航次的硅藻和甲藻物種數(shù)的比例(圖3)。總體來說, 每個航次鑒定出的甲藻物種數(shù)都少于硅藻物種數(shù)。比較分析發(fā)現(xiàn), 硅藻物種數(shù)和甲藻物種數(shù)的相對比例并沒有隨著時間的推移而發(fā)生明顯的變化。盡管甲藻和硅藻的相對豐富度(relative richness)沒有顯著的變化, 不能排除其相對豐度(relative abundance)可能發(fā)生了顯著變化。隨著分子學(xué)方法如宏條形碼分析的廣泛使用,山東近海浮游植物的物種組成可能會得到更加準(zhǔn)確的判斷。

圖3 山東近海硅藻和甲藻的物種數(shù)的變化趨勢分析Fig.3 Variation trend analysis of Bacillariophyta and Miozoa species identified around Shandong Peninsula

4 山東近海赤潮物種鑒定

119個航次共鑒定了155個赤潮物種(圖4, 附表3),包括硅藻78種和甲藻67種, 另外還包括棕鞭藻5種、定鞭藻2種、隱藻1種、三深碎裂藻和紅色中縊蟲。其中出現(xiàn)頻次較高(在119個航次中不少于30次)的有38個物種(圖5a, 附表3)。由于不同航次報道的赤潮物種數(shù)目相差較大, 不同航次報道的赤潮物種組成的相似度不高, 沒有任何1種赤潮物種出現(xiàn)在所有航次的調(diào)查結(jié)果中(圖6)。值得注意的是, 在鑒定頻次最高的前30個赤潮物種中(圖5b), 甲藻僅占4種, 包括夜光藻、梭形角藻(Tripos fusus)、三角角藻(Tripos muelleri)和叉狀角藻(Tripos furca), 表明與硅藻相比, 甲藻在細(xì)胞密度方面并不占優(yōu)勢。值得注意的是, 角藻屬的拉丁名曾經(jīng)使用Ceratium, 但是Gómez建議使用文獻(xiàn)中更早出現(xiàn)的描述該屬的拉丁名Tripos來描述海水物種(Gómez, 2013)。AlgaeBase采用了該建議(Guiryet al,2023)。這4個檢出頻率較高的甲藻物種的共同特點是細(xì)胞個體較大且形態(tài)特征明顯。夜光藻的細(xì)胞個體很大、細(xì)胞壁透明且有一條長觸手(郭皓, 2004), 梭形角藻、三角角藻和叉狀角藻的細(xì)胞有頂角和底角。甲藻鑒別數(shù)量少或許也與甲藻運動移速快、形態(tài)特征難以區(qū)分等因素有關(guān)。有些甲藻在固定過程中形態(tài)不穩(wěn)定,易降解, 也影響了甲藻物種的準(zhǔn)確鑒定, 比如灰白下溝藻(Lebouridinium glaucum)死后立即裂解, 用福爾馬林也無法固定和保存(黃長江等, 2000)。

圖4 山東近海鑒定到的赤潮物種Fig.4 HAB species identified in expeditions around Shandong Peninsula

在海洋生態(tài)調(diào)查鑒定到的155個赤潮物種中, 24個物種有在山東近海引發(fā)赤潮的記錄。值得強調(diào)的是,在山東近海引發(fā)過赤潮的赤潮物種為27個, 伊姆裸甲藻(Gymnodinium impudicum)、球形棕囊藻和繞頂塔卡藻(Takayama acrotrocha)沒有出現(xiàn)在119個航次的鑒定結(jié)果中, 但是均在針對山東近海海域的宏條形碼分析中檢測到(Huanget al, 2021; Chenet al, 2022;Liuet al, 2022), 表明傳統(tǒng)的形態(tài)學(xué)方法可能會低估浮游植物和赤潮物種的多樣性。

由于根據(jù)形態(tài)特征的物種鑒定方法具有一定的局限性, 細(xì)胞尺寸較小、形態(tài)特征不顯著以及固定過程中不穩(wěn)定的物種往往得不到準(zhǔn)確鑒定, 且形態(tài)學(xué)鑒定還受到研究者經(jīng)驗的影響。與此相比, 宏條形碼分析可以彌補這些短板。為了支持基于分子標(biāo)記的序列信息的宏條形碼分析, 我們需要評估這些赤潮物種分子標(biāo)記信息的完整性。我們在NCBI數(shù)據(jù)庫中系統(tǒng)檢索山東近海歷史航次調(diào)查中鑒定出的155個赤潮物種的分子序列信息。統(tǒng)計整理發(fā)現(xiàn), 有118(76.1%)個赤潮物種的18S rDNA V4區(qū)序列得到解析且有參考文獻(xiàn)支持(附表3), 進(jìn)化樹顯示118個物種分為7個不同的門類(圖7)。其他分子標(biāo)記如28S rDNA、ITS等分子標(biāo)記也可以用于宏條形碼分析, 但是數(shù)據(jù)庫中18S rDNA V4區(qū)序列的信息最多, 因此目前多用18S rDNA V4區(qū)序列進(jìn)行宏條形碼分析。

此外, 我們還對3個在山東近海海域進(jìn)行的宏條形碼航次(Huanget al, 2021; Chenet al, 2022; Liuet al,2022)進(jìn)行了統(tǒng)計和比較分析, 共鑒定出266種浮游植物, 88種赤潮物種(附表4), 其中30個物種僅在宏條形碼航次中出現(xiàn), 沒有在形態(tài)學(xué)航次調(diào)查中出現(xiàn)過, 反映出宏條形碼方法能檢測到形態(tài)學(xué)方法難以鑒定的物種。

5 山東近海赤潮物種與北海區(qū)赤潮物種的比較

由于山東近海與北海區(qū)的其他海域(包括河北近海、天津近海和遼寧近海)的空間距離很近, 因此我們還整理了北海區(qū)的赤潮物種, 并將山東近海與整個北海區(qū)的赤潮物種進(jìn)行了比較分析。整個北海區(qū)范圍內(nèi)報道過的赤潮物種有56種(圖8), 其中伊姆裸甲藻(Gymnodinium impudicum)、球形棕囊藻、繞頂塔卡藻(Takayama acrotrocha)、抑食金球藻和Torquentidiumhelix在山東近海的119個航次鑒定結(jié)果中沒有出現(xiàn)。但是除Torquentidium helix外, 其他4個物種均在宏條形碼分析相關(guān)文獻(xiàn)(Huanget al, 2021; Chenet al,2022; Liuet al, 2022)中出現(xiàn)過, 表明宏條形碼分析的有效性(陳楠生, 2020)。可以預(yù)見, 隨著宏條形碼分析方法的推廣應(yīng)用, 更多的浮游植物和赤潮物種將會得到鑒定, 它們的時空動態(tài)分布規(guī)律也將得到解析。

6 山東近海典型赤潮物種

6.1 夜光藻

夜光藻隸屬于甲藻門(Pyrrophyta)(陸斗定等,1994), 營浮游生活, 其個體大小范圍為150～2 000 μm,細(xì)胞近圓球形, 細(xì)胞壁透明, 藻體前端有一個非常明顯的口腔, 上面著生一條長觸手, 觸手基部有一條短的鞭毛(郭皓, 2004)。夜光藻在山東近海64個歷史航次調(diào)查中被鑒定出來(附表2)。夜光藻赤潮在山東近海頻繁暴發(fā), 占山東近海赤潮總數(shù)的三分之一以上(附表1)。赤潮暴發(fā)范圍廣, 覆蓋了山東近海大部分區(qū)域。2012年5月3日到6月11日, 日照東部近海暴發(fā)了780 km2的夜光藻赤潮, 藻體平均密度可達(dá)到2.46×105cells/L (周健等, 2020)。119個航次調(diào)查中,有64次鑒定出了夜光藻。

6.2 血紅哈卡藻

血紅哈卡藻, 是一種廣溫廣鹽的甲藻, 分布廣,在25 °C, 20鹽度條件下生長最快(方婷, 2021)。其藻細(xì)胞呈五角形, 可形成休眠孢子(Matsubaraet al, 2007)。血紅哈卡藻在煙臺海域暴發(fā)過多次小規(guī)模赤潮(附表1)。2021年10月到11月, 血紅哈卡藻和多紋膝溝藻在東營以北暴發(fā)過3 800 km2的特大規(guī)模雙相型赤潮(附表1)。119個航次調(diào)查中, 有12次鑒定出了血紅哈卡藻。

6.3 中肋骨條藻

中肋骨條藻是典型的廣溫廣鹽赤潮物種(楊世民等, 2006)。藻體細(xì)胞呈透鏡形或短圓柱型, 直徑6～7 μm, 殼面圓而鼓起, 著生一圈細(xì)長的刺, 相鄰細(xì)胞通過對應(yīng)的刺相連成直鏈狀群體。細(xì)胞間隙往往大于細(xì)胞本身的長度, 細(xì)胞核位于中央, 有增大孢子(郭皓, 2004; 楊世民等, 2006)。中肋骨條藻雖然不產(chǎn)生毒素, 但是其大量繁殖后會對海水的物理和化學(xué)特性有不利影響, 并可引起海水變色, 產(chǎn)生反應(yīng)性醛,對橈足類的孵化有負(fù)面影響(Miraltoet al, 1999)。中肋骨條藻在山東近海歷史航次調(diào)查中出現(xiàn)了70次,為山東近海歷史調(diào)查中出現(xiàn)頻率最高的物種。山東近海的中肋骨條藻赤潮約半數(shù)為雙相型赤潮, 赤潮暴發(fā)面積一般較小(附表1)。2002年8月, 山東近海暴發(fā)30 km2的中肋骨條藻赤潮, 直接經(jīng)濟(jì)損失達(dá)800萬元(自然資源部, 1989-2021)。119個航次調(diào)查中, 有70次鑒定出了中肋骨條藻。

6.4 海洋卡盾藻

海洋卡盾藻的藻體為單細(xì)胞, 黃褐色, 長30～55 μm, 寬20～32 μm。細(xì)胞裸露無壁, 紡錘形或卵形, 背腹縱扁, 腹面中央具一條縱溝, 鞭毛兩條(梁玉波, 2012)。據(jù)統(tǒng)計, 海洋卡盾藻在山東暴發(fā)了10次赤潮, 其中規(guī)模最大的為2014年9月在煙臺長島暴發(fā)的890 km2的赤潮(附表1)。119個航次調(diào)查中, 有3次鑒定出了海洋卡盾藻。

6.5 赤潮異彎藻

赤潮異彎藻有毒, 營浮游生活, 藻體為單細(xì)胞,細(xì)胞體黃褐色至褐色, 無細(xì)胞壁, 由周質(zhì)膜包被, 細(xì)胞形狀變化很大。細(xì)胞一般略呈橢圓形, 長8～25 μm,寬6～15 μm, 厚度變化大 (梁玉波, 2012)。赤潮異彎藻歷史上主要在煙臺、威海等海域暴發(fā)面積小于100 km2的赤潮(附表1)。119個航次調(diào)查中, 有7次鑒定出了赤潮異彎藻。

6.6 球形棕囊藻

球形棕囊藻是一種全球廣布物種, 具有復(fù)雜的異型生活史, 兼有單細(xì)胞和膠質(zhì)囊體兩種形態(tài)。游泳單細(xì)胞個體微小, 直徑3～9 μm, 為球形或近球形, 有2條長鞭毛和1根粗短的定鞭毛。群體膠質(zhì)囊為球形或近球形, 成千個不動細(xì)胞分散地包埋在囊體周緣, 直徑在數(shù)百微米至數(shù)毫米間(齊雨藻等, 2001; 沈萍萍等,2018)。在富營養(yǎng)條件下, 球形棕囊藻能暴發(fā)性增殖形成藻華, 形成大量膠質(zhì)囊體, 不僅能有效抵御細(xì)菌、病毒的侵入和浮游動物的攝食(Hamm, 2000; 王小冬等, 2012), 而且能夠產(chǎn)生溶血性毒素、二甲基硫化物(DMSP/DMS)及硫丙酸等化合物毒害海洋生物(Van Rijsselet al, 2007), 囊體衰亡后還形成大量泡沫物質(zhì),嚴(yán)重影響海洋生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)與功能, 危害漁業(yè)養(yǎng)殖(陳菊芳等, 1999; Hansenet al, 2003; 商文, 2006)。值得注意的是, 球形棕囊藻在山東近海歷史形態(tài)學(xué)航次調(diào)查中沒有出現(xiàn), 但是在宏條形碼航次中出現(xiàn)(Liuet al, 2022), 可能因為球形棕囊藻個體微小。據(jù)統(tǒng)計, 球形棕囊藻在山東近海暴發(fā)過8次赤潮, 2004年6月和2021年12月, 球形棕囊藻在黃河口和青島膠南海域分別暴發(fā)了1 500 km2以上的特大規(guī)模赤潮(附表1)。

6.7 多紋膝溝藻

多紋膝溝藻藻體紅褐色, 細(xì)胞呈寬紡錘形, 上殼倒錐形, 下殼錐形, 上下殼長幾乎相等(梁玉波,2012)。2021年, 多紋膝溝藻在東營、煙臺和危害暴發(fā)過5次面積均超過900 km2的大規(guī)模赤潮, 其中2021年10到11月在東營以北渤海海域暴發(fā)的血紅哈卡藻和多紋膝溝藻雙相型赤潮面積高達(dá)3 800 km2(附表1)。119個航次調(diào)查中, 有10次鑒定出了多紋膝溝藻。

6.8 具刺膝溝藻

具刺膝溝藻細(xì)胞小型, 藻體長30～60 μm, 上殼角狀、圓錐形、頂角緩和、平截。兩個底刺明顯(梁玉波, 2012)。具刺膝溝藻在青島、威海暴發(fā)過4次赤潮,其中2003年在青島暴發(fā)過456.5 km2的較大規(guī)模赤潮(附表1)。119個航次調(diào)查中, 有12次鑒定出了具刺膝溝藻。

6.9 米氏凱倫藻

米氏凱倫藻是世界性廣布種, 細(xì)胞長15.6～31.2 μm,寬13.2～24.0 μm, 營游泳生活。細(xì)胞背腹面觀近圓形,上錐部為半球形或?qū)拡A錐形, 下錐部的底部中央有明顯的凹陷, 右側(cè)底端略長于左側(cè), 色素體10～16個。橫溝位于細(xì)胞中央, 略靠上殼部, 始末位移為2倍橫溝寬度。頂溝直, 始于橫溝起點的右側(cè)略上處, 經(jīng)細(xì)胞頂部延伸至上殼部背部?？v溝入侵上殼部, 與頂溝形成一個明顯的頂溝-縱溝連接結(jié)構(gòu)(郭皓, 2004)。米氏凱倫藻能產(chǎn)生毒素, 通過食物鏈傳遞, 最終威脅人類健康, 并破壞生態(tài)環(huán)境(陳楠生等, 2021)。2005年6月, 渤海灣, 天津至濱州海域暴發(fā)了3 000 km2的特大規(guī)模米氏凱倫藻赤潮(附表1)。119個航次調(diào)查中, 有9次鑒定出了米氏凱倫藻。

6.10 大洋角管藻

大洋角管藻細(xì)胞圓柱形, 直徑20～50 μm, 殼面略凸成弧形, 胞間隙小, 細(xì)胞壁薄, 領(lǐng)狀紋不明顯, 有休眠孢子(梁玉波, 2012)。2013年大洋角管藻在濰坊暴發(fā)過兩次面積不足100 km2的赤潮(附表1)。119個航次調(diào)查中, 有22次鑒定出了大洋角管藻。

7 結(jié)論與展望

(1) 山東近海海岸線漫長, 水文情況復(fù)雜, 浮游植物和赤潮物種的生物多樣性很高。在過去80余年內(nèi)完成的119個航次調(diào)查中,共鑒定出659種浮游植物,包括硅藻415種、甲藻183種、綠藻21種、棕鞭藻19種、隱藻9種、定鞭藻7種、裸藻3種, 還有未定類的三深碎裂藻和原生動物紅色中縊蟲。在鑒定到的浮游植物中, 硅藻最多,甲藻次之。

(2) 盡管根據(jù)文獻(xiàn)報道, 我國山東近海部分海域出現(xiàn)硅藻占比逐步下降, 甲藻占比逐步上升的情況,然而我們對航次文獻(xiàn)調(diào)查的比較分析并沒有發(fā)現(xiàn)明顯的硅、甲藻組成比例的演替現(xiàn)象。

(3) 山東近海赤潮頻發(fā), 赤潮物種種類十分豐富。119個航次共統(tǒng)計到155個赤潮物種, 以硅藻(78種)和甲藻(67種)為主, 還包括棕鞭藻(5種)、定鞭藻(2種)、隱藻(1種)、未定類的三深碎裂藻(Ebria tripartite)和紅色中縊蟲(Mesodinium rubrum)。中肋骨條藻、旋鏈角毛藻、尖刺偽菱形藻、夜光藻和短角彎角藻是統(tǒng)計次數(shù)最多的赤潮物種。155赤潮物種中, 118個物種的18S rDNA V4區(qū)序列得到解析, 為未來通過宏條形碼方法鑒定赤潮物種提供參考。

(4) 迄今山東近海歷史航次資料十分豐富, 但是不同航次之間統(tǒng)計的浮游植物相似度較低, 主要原因在于: 首先, 航次目的可能不同, 有的航次只聚焦于硅藻; 其次, 在航次采樣方面, 調(diào)查站位、時間、方法以及樣品處理方式等迥異, 導(dǎo)致航次物種數(shù)目和種類差異很大; 最后, 基于形態(tài)特征的浮游植物鑒定受浮游植物的細(xì)胞大小、不同物種的形態(tài)相似性和固定過程中細(xì)胞的穩(wěn)定性的影響, 并且受研究人員經(jīng)驗的影響很大, 導(dǎo)致鑒定的物種種類可能存在差異。通過運用適當(dāng)?shù)姆肿訕?biāo)記, 宏條形碼方法可以鑒定出形態(tài)學(xué)方法難以鑒定到的物種, 如形態(tài)相似的隱存種, 細(xì)胞個體很小的物種和固定過程中細(xì)胞不穩(wěn)定的物種, 而且可以排除由于鑒定者經(jīng)驗不同產(chǎn)生的影響。

綜上所述, 我們可以通過加強航次采樣站位布局, 開展時間序列采樣, 優(yōu)化和統(tǒng)一采樣方法, 并將形態(tài)學(xué)方法與分子方法相結(jié)合, 完成赤潮物種組成及動態(tài)變化分析。這將有助于我們掌握山東近海赤潮物種的變化規(guī)律, 預(yù)測赤潮的暴發(fā)并開展相應(yīng)的防控, 從而降低由赤潮帶來的經(jīng)濟(jì)損失。