寄主植物對(duì)桑寄生植物葉片功能性狀的影響

蘇國發(fā), 張玲

寄主植物對(duì)桑寄生植物葉片功能性狀的影響

蘇國發(fā)1,2, 張玲2*

(1. 云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與環(huán)境學(xué)院，昆明 650000；2. 中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園熱帶森林生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，云南 勐臘 666303)

為了解寄生植物葉片功能性狀的差異及其影響因素，研究了西雙版納地區(qū)寄主植物對(duì)3種桑寄生植物葉片功能性狀的影響，并分析了桑寄生植物與寄主植物葉片功能性狀的相關(guān)性。結(jié)果表明，不同寄主植物的相同寄生植物葉片功能性狀存在顯著差異，來自7種寄主植物的五蕊寄生()的葉片含水量(61.2%～70.1%)、氮含量(9.6～16.0 g/kg)、碳氮比(30.8～48.5)以及縮合單寧含量(3.3%～11.0%)等性狀的差異較大；從4種寄主植物上獲取的瀾滄江寄生(var.)的葉片含水量(60.0%～71.7%)、碳含量(431.3～502.3 g/kg)和縮合單寧含量(3.8%～9.9%)等性狀也呈現(xiàn)較大種間差異，而在2種寄主植物上的離瓣寄生()的葉片功能性狀沒有顯著差異。桑寄生植物與寄主植物的葉片含水量、總碳含量、總氮含量、碳氮比和縮合單寧含量呈顯著的正相關(guān)。寄主植物作為桑寄生植物營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的主要來源，會(huì)影響桑寄生植物葉片的相應(yīng)功能性狀。桑寄生植物能從寄主植物獲取部分的水、碳、氮以及縮合單寧，但對(duì)不同元素的獲取能力因寄主種類不同而有所差別。

桑寄生；寄生植物；葉片功能性狀；寄生-寄主植物關(guān)系；化學(xué)性狀

植物功能性狀是指可以從個(gè)體水平上測(cè)量的、執(zhí)行生態(tài)功能的形態(tài)、生理、生化、行為以及物候等特征，這些特征通過影響植物生長(zhǎng)、發(fā)育和繁殖等生活史過程直接或間接影響植物的適合度和生態(tài)適應(yīng)策略[1–2]。植物的功能性狀受到環(huán)境因素、生物因素、遺傳因素、個(gè)體發(fā)育，以及人為干擾等諸多因素的影響[3–7]。這些生物和非生物因素導(dǎo)致植物功能性狀的改變會(huì)影響植物與其他生物間的相互作用關(guān)系，如植物-植食性動(dòng)物、植物-傳粉者、植物-種子散布者以及植物-寄生植物等互作網(wǎng)絡(luò)的構(gòu)建和維持[8–11]。其中，植物葉片功能性狀是介導(dǎo)植物-病原體、植物-植食性動(dòng)物相互作用的重要?jiǎng)恿12–16], 尤其葉片的物理防御、化學(xué)防御以及補(bǔ)償?shù)刃誀钍钦{(diào)控植物與植食性動(dòng)物相互作用的重要因素[17–22]。了解植物葉片功能性狀差異以及影響因素對(duì)探究植物與其他生物間的相互作用具有重要的意義。

桑寄生植物(mistletoe)是一類隸屬于檀香目的半寄生性氣生灌木，主要包括桑寄生科(Loranthaceae)、槲寄生科(Viscaeae)、檀香科(Santalaceae)、羽毛果科(Misodendraceae)和欖仁檀科(Amphorogynaceae)，其中桑寄生科和槲寄生科植物約占98%[23–25]。桑寄生植物分布范圍廣泛，尤其在熱帶雨林、亞熱帶常綠闊葉林、溫帶森林以及北方針葉林中較為常見[26]。根據(jù)寄主范圍，桑寄生植物可以分泛性桑寄生和專性桑寄生。泛性桑寄生植物在一定分布范圍內(nèi)可以寄生到多種寄主植物上，而專性桑寄生則只寄生少數(shù)幾種寄主植物。桑寄生植物在森林生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要的資源調(diào)控作用[26]，在群落中與寄主植物、傳粉者、種子散布者以及植食性動(dòng)物形成了各種復(fù)雜的生態(tài)網(wǎng)絡(luò)關(guān)系，具有重要生態(tài)調(diào)節(jié)功能[27]。

桑寄生植物的葉片富含營(yíng)養(yǎng)，是許多植食動(dòng)物重要的食物資源。雖然桑寄生植物自身能進(jìn)行光合作用合成所需的有機(jī)物，但所需水分和礦質(zhì)元素以及部分有機(jī)物是通過吸器從寄主身上獲取[26,28]。因此，桑寄生植物的生理形態(tài)特征在很大程度上受到寄主植物的影響。Watson提出“寄主質(zhì)量假說”，認(rèn)為寄主植物的質(zhì)量是決定桑寄生植物空間分布格局的重要因素[29]。但關(guān)于桑寄生植物葉片的功能性狀是否受到寄主植物的影響鮮有探究。探究不同寄主上桑寄生植物葉片功能性狀差異、分布模式以及影響因素，有助于了解桑寄生植物與植食性動(dòng)物間的互作關(guān)系[30]。本研究以西雙版納熱帶植物園分布的3種桑寄生(五蕊寄生、瀾滄江寄生以及離瓣寄生)及其相關(guān)寄主植物為研究對(duì)象，探究不同寄主植物上的相同桑寄生植物的葉片功能性狀差異，及桑寄生植物與寄主植物的葉片功能性狀間的相關(guān)性，為桑寄生-寄主植物間相互作用提供科學(xué)數(shù)據(jù)，并為寄主介導(dǎo)的桑寄生植物與植食性昆蟲互作的研究提供新的案例。

1 材料和方法

1.1 研究區(qū)概況

研究地點(diǎn)位于西雙版納勐臘縣勐侖鎮(zhèn)中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園(后簡(jiǎn)稱植物園，21°55′ N, 101°15′ E)。海拔541 m，屬熱帶季風(fēng)氣候，干濕季明顯，可分為干熱季(3—5月)、雨季(6—10月)和霧涼季(11—翌年3月)，雨季氣候濕潤(rùn)，雨水充足; 干熱季氣候干燥，降水少，年均溫高于21.5 ℃，年降水量為1 500 mm，年相對(duì)濕度為86%，土壤為磚紅壤[31]。

1.2 材料

選取植物園內(nèi)分布的3種桑寄生植物：五蕊寄生()、瀾滄江寄生(var.)和離瓣寄生()及其寄主植物為研究對(duì)象(表1)，考慮到試驗(yàn)觀察及操作因素，所選寄主植物為灌木至小喬木，樹高均在8 m以下。五蕊寄生為桑寄生科五蕊寄生屬植物，是一種典型的泛性寄生性半寄生灌木，葉通?；ド蚪鼘?duì)生，側(cè)脈羽狀，具葉柄，果實(shí)成熟期為4—6月，主要靠鳥類散布種子，其中純色啄花鳥是主要的種子散布者。在西雙版納地區(qū)五蕊寄生寄主范圍最廣，常寄生于杧果()、橡膠樹()、榕屬()、木棉()等360多種植物[32]，對(duì)寄主植物造成一定程度的傷害，嚴(yán)重時(shí)導(dǎo)致寄主死亡。瀾滄江寄生為桑寄生科梨果寄生屬，是短柄梨果寄生的變種，花被黃褐色絨毛，果梨形，主要靠鳥類散布種子，分布于海拔500～1 300 m的山地常綠闊葉林中，寄生在石榴屬()、柿屬()、蒲桃屬()、木姜子屬()等植物上，寄主植物多達(dá)86種[33]。離瓣寄生為灌木，枝葉均無毛，葉對(duì)生，花序?yàn)榭偁罨ㄐ颍麑?shí)為橢圓狀，主要靠鳥類散布種子。離瓣寄生的寄主范圍相對(duì)較窄，寄主植物可達(dá)35種[33]。

表1 桑寄生植物及其寄主植物

1.3 方法

2021年6—7月，對(duì)桑寄生植物和寄主植物葉片的7個(gè)與植物營(yíng)養(yǎng)質(zhì)量或防御相關(guān)的性狀進(jìn)行測(cè)量，包括葉片的硬度、含水量、比葉面積、氮含量、碳含量、C/N以及縮合單寧含量[34–36]。取被桑寄生感染的每種寄主植物3棵，然后用高枝剪從不同的方位分別采取了桑寄生植物和寄主植物完全展開沒有昆蟲取食或受到機(jī)械損傷的葉片，然后用塑料自封袋包裝，標(biāo)上記號(hào)，每棵植物選取20片葉, 帶回實(shí)驗(yàn)室。用電子天平稱量每片葉的鮮質(zhì)量, 用游標(biāo)卡尺測(cè)量葉片厚度，用專門測(cè)量葉片硬度的儀器leaf punch測(cè)量硬度。在測(cè)量葉片的厚度和硬度時(shí)，盡量避開主脈，且每片葉從不同的部位測(cè)量3次后取平均值；然后用掃描儀對(duì)葉片進(jìn)行掃描并用imageJ軟件計(jì)算葉面積。然后將葉片放置75 ℃烘箱中烘72 h，稱量干質(zhì)量，計(jì)算葉片含水量和比葉面積，含水量=(鮮質(zhì)量-干質(zhì)量)/干質(zhì)量×100%，比葉面積=干質(zhì)量/葉面積。將烘干的葉片磨碎，過100目篩，用碳、氮含量元素分析儀進(jìn)行測(cè)定碳、氮含量；縮合單寧含量使用國標(biāo)高粱單寧含量的測(cè)定方法(GB/T 15686—2008)測(cè)定。

1.4 數(shù)據(jù)分析

先對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行正態(tài)性和方差齊次性檢驗(yàn)，對(duì)不滿足要求的數(shù)據(jù)進(jìn)行適當(dāng)?shù)霓D(zhuǎn)化，然后進(jìn)行方差分析。葉片總氮含量和單寧含量均進(jìn)行對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)化以達(dá)到正態(tài)性要求。采用雙因素方差分析(Two-Way ANOVA)桑寄生植物種類和寄主植物種類對(duì)桑寄生植物葉片功能性狀的影響，然后對(duì)受到寄主植物影響的指標(biāo)用R軟件包(emmeans)進(jìn)行事后多重比較檢驗(yàn)。使用線性模型(linear model, LM)分析桑寄生植物葉片功能性狀與寄主植物葉片功能性狀的相關(guān)性分析，并計(jì)算寄主植物功能性狀對(duì)桑寄生植物葉片功能性狀的擬合系數(shù)2，然后用R軟件包(ggplot2)繪制相關(guān)性圖。所有的數(shù)據(jù)分析以及繪圖均在R.4.03上完成。

2 結(jié)果和分析

2.1 寄主植物對(duì)桑寄生植物葉片功能性狀的影響

桑寄生植物葉片的硬度、比葉面積沒有受到桑寄生植物種類的顯著影響，但桑寄生植物葉片的含水量、總碳含量(C)、總氮含量(N)、C/N、縮合單寧含量均受到桑寄生植物種類和寄主植物種類的影響(表2)。寄生在菩提樹()上的五蕊寄生葉片含水量顯著高于寄生在紅花羊蹄甲()上的，寄生在對(duì)葉榕()上的瀾滄江寄生葉片含水量顯著高于寄生在紅花羊蹄甲的，而寄生在狹葉桂()和紅光樹()上的離瓣寄生的葉片含水量沒有顯著差異。寄生在對(duì)葉榕上的瀾滄江寄生葉片C含量低于寄生在紅花羊蹄甲、普洱茶(var.)以及柚()上的，而寄生在不同寄主植物上的五蕊寄生和離瓣寄生的葉片C含量沒有顯著變化。寄生在紅花羊蹄甲上的五蕊寄生葉片N含量顯著高于寄生在水石榕()、假多瓣蒲桃()上的，但寄生在不同寄主植物上的瀾滄江寄生和離瓣寄生的葉片N含量沒有顯著變化。寄生在水石榕和假多瓣蒲桃上的五蕊寄生葉片C/N顯著高于寄生在紅花羊蹄甲上的。寄生在水石榕上的五蕊寄生葉片縮合單寧含量顯著高于寄生在蕊木()、對(duì)葉榕和柚上，寄生在對(duì)葉榕上的瀾滄江寄生葉片縮合單寧含量顯著低于寄生在柚、紅花羊蹄甲上的葉片縮合單寧含量，而離瓣江寄生的葉片縮合單寧含量在2種寄主植物上沒有顯著變化(表3)。

表2 桑寄生植物種類和寄主植物種類對(duì)桑寄生植物葉片功能性狀的影響

*:<0.05; **:<0.01; ***:<0.001.

表3 桑寄生植物和寄主植物的葉片功能性狀

BB: 紅花羊蹄甲; CM: 柚; EH: 水石榕; FR: 菩提樹; KA: 蕊木; MI: 杧果; SP: 假多瓣蒲桃; CS:普洱茶; FH: 對(duì)葉榕; CH:狹葉桂; KT: 紅光樹; dp: 五蕊寄生; sc: 瀾滄江寄生; hp: 離瓣寄生。同列數(shù)據(jù)后不同字母表示差異顯著(<0.05)。

BB:; CM:; EH:; FR:; MI:; SP:; CS:var.; FH:; CH:; KT:; dp:; sc:var.; hp:. Data followed different letters within column indicate significant differences at 0.05 level by Tukey test.

2.2 桑寄生植物與寄主植物葉片功能性狀的關(guān)系

桑寄生植物葉片的功能性狀多數(shù)受到寄主植物的影響。除葉片厚度、比葉面積外，桑寄生植物與寄主植物的葉片含水量(2=0.20)、C含量(2=0.39)、N含量(2=0.49)、C/N (2=0.45)和縮合單寧含量(2=0.23)均呈顯著正相關(guān)關(guān)系(圖1)。

圖1 桑寄生植物與寄主植物葉片功能性狀的相關(guān)性

3 結(jié)論和討論

以往對(duì)桑寄生植物與寄主植物功能性狀的研究，主要是從生理學(xué)角度探討桑寄生植物與寄主植物間的碳、氮、水分關(guān)系[28,37–39]。有研究用穩(wěn)定性同位素C13和N14探討了桑寄生植物與寄主植物間的碳、氮關(guān)系，表明兩者的C13和N14呈顯著的正相關(guān)關(guān)系[39–41]；此外，對(duì)桑寄生植物和寄主植物的葉片C、N含量和C/N的研究也有相似結(jié)果[39–42]。本研究結(jié)果表明，桑寄生植物所需的碳、氮元素主要來自寄主植物?！暗纳僬f”認(rèn)為氮元素是桑寄生植物的限制性資源，寄主植物氮含量對(duì)桑寄生植物的寄生和生存極為重要；而“擬態(tài)假說”認(rèn)為富含氮的桑寄生植物為避免被植食性動(dòng)物取食，模擬寄主植物葉片[41]。寄主植物的營(yíng)養(yǎng)質(zhì)量是影響桑寄生植物生命活動(dòng)和空間分布格局的重要因素[29]。本研究結(jié)果支持Watson[29]的寄主質(zhì)量假說，同時(shí)也部分支持?jǐn)M態(tài)假說[41]。不同寄主植物所含的氮含量不同，提供給寄生植物的碳、氮也不同，豆科固氮植物紅花羊蹄甲葉片的N含量最高、C/N最小，寄生的五蕊寄生和瀾滄江寄生葉片的N含量也是最高、C/N最?。粚?duì)葉榕的葉片C含量較低，寄生的瀾滄江寄生的葉片C含量也最小。

許多研究表明，桑寄生植物的葉片蒸騰速率比寄主植物高，氣孔調(diào)節(jié)能力差，葉片水勢(shì)低于寄主植物，因此能夠從寄主植物上不斷獲取水分和養(yǎng)分[43]。本研究結(jié)果表明，桑寄生植物的葉片含水量主要來自寄主植物，但是對(duì)寄主水分的吸取能力受桑寄生植物種類和寄主植物種類的影響。此外，植物葉片中的縮合單寧對(duì)抵抗各種生物脅迫，提高植物適合度極為重要，不同寄主植物上的五蕊寄生和瀾滄江寄生葉片的縮合單寧含量均表現(xiàn)出顯著的差異, 且當(dāng)寄主植物縮合單寧含量很少時(shí)，桑寄生植物的也比寄主高。當(dāng)寄主植物的縮合單寧含量較高時(shí)，五蕊寄生的也較高。由此推測(cè)，桑寄生植物縮合單寧的合成能力較強(qiáng)，即使在寄主植物的縮合單寧含量很少的情況下也能合成一定的縮合單寧，但當(dāng)寄主植物的縮合單寧合成能力比寄生植物強(qiáng)時(shí)，主要從寄主植物上獲取縮合單寧。目前，關(guān)于桑寄生植物和寄主植物次生代謝物的研究中，桑寄生植物的次生代謝物多大程度來自寄主植物或自身合成還沒有進(jìn)行系統(tǒng)的研究，本研究也無法充分證實(shí)多大程度桑寄生植物靠自身合成縮合單寧，多大程度從寄主中獲取，這有待深入探究。

綜上，寄主植物作為桑寄生植物的重要營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)來源和生長(zhǎng)環(huán)境，不同寄主植物所能提供寄生植物的營(yíng)養(yǎng)質(zhì)量和生境不同，導(dǎo)致桑寄生植物功能性狀在不同寄主植物存在明顯的差異，尤其是桑寄生植物的化學(xué)性狀受到寄主植物影響較大。寄主植物對(duì)桑寄生植物的影響是否介導(dǎo)桑寄生植物與其他生物間的相互作用亟待探究。

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Effects of Host Plants on Leaf Functional Traits of Mistletoes

SU Guofa1,2, ZHANG Ling2*

(1. School of Ecology and Environmental Science, Yunnan University, Kunming 650000, China; 2. Key Laboratory of Tropical Forest Ecology, Xishuangbanna Tropical Botanic Garden, Chinese Academy of Sciences,Mengla 666303, Yunnan, China)

In order to understand the differences of leaf functional traits of parasitic plants and their influencing factors, the effects of host plants on leaf functional traits of three mistletoes in Xishuangbanna were studied, and the correlation between leaf functional traits of mistletoes and host plants was analyzed. The results showed that there were significant differences in leaf functional traits of the same mistletoes from different host plants. The leaf water content (61.2%-70.1%), nitrogen concentration (9.6-16.0 g/kg), C/N (30.8-48.5), and condense tannin content (3.3%-11.0%) ofdisplayed significant differences among its seven host species. Besides, the leaf water content (60.0%-71.7%), carbon concentration (431.3-502.3 g/kg), and condense tannin content (3.8%-9.9%) ofvar.also showed significant difference among its four host species, but there was no significant difference in functional traits offrom its two host species. In general, leaf water content, carbon concentration, nitrogen concentration, C/N, and condense tannin content had positive significant correlation between mistletoes and their host plants. Therefore, it was concluded that host plants as nutrient resource could influence leaf functional traits of mistletoe. Mistletoe obtains water, carbon, nitrogen, and condense tannin from the host plant; but the ability to obtain different elements varies with host species.

Mistletoe; Parasitic plant; Leaf functional trait; Host-parasitic plant relation; Chemical traits

10.11926/jtsb.4627

2022–02–24

2022–04–27

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31670393)資助

This work was supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant No. 31670393).

蘇國發(fā)(1996年生)，男，碩士研究生，主要從事植物生態(tài)學(xué)和動(dòng)植物關(guān)系的研究。

. E-mail: zhangl@xtbg.org.cn