華南地區(qū)固氮與非固氮豆科樹種葉片養(yǎng)分利用策略的對比研究

葉楠, 劉慧, 羅琦, 林憶雪, 侯皓, 葉清, 賴聞玲

華南地區(qū)固氮與非固氮豆科樹種葉片養(yǎng)分利用策略的對比研究

葉楠1,2,3, 劉慧2,3, 羅琦2,3, 林憶雪2,3, 侯皓2,3, 葉清1,2,3, 賴聞玲1,4*

(1. 贛南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，江西 贛州 341000；2. 中國科學(xué)院華南植物園, 退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣東省應(yīng)用植物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 510650；3. 華南國家植物園, 廣州 510650；4. 贛州市南嶺植物資源保護(hù)與利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，江西 贛州 341000)

為探究富氮環(huán)境中固氮(nitrogen-fixing leguminous trees, NLT)與非固氮豆科樹種(non-nitrogen-fixing leguminous trees, n-NLT)的葉片養(yǎng)分利用策略差異，以華南地區(qū)5種NLT植物[水黃皮()、大葉相思()、朱櫻花()、海南紅豆()、臺灣相思()]和3種n-NLT植物[油楠()、中國無憂花()、銀珠()]為對象，測定其單位質(zhì)量葉片碳(C)、氮(N)和磷(P)含量及其比值、單位面積葉片最大凈光合速率(Aarea)和葉片光合氮、磷利用效率(PNUE、PPUE)等功能性狀。結(jié)果表明，NLT的單位質(zhì)量葉片N、P含量和Aarea均顯著高于n-NLT，而兩者PNUE和PPUE無顯著差異；盡管兩類植物單位質(zhì)量葉片C含量無顯著差異，但NLT的葉片C:N和C:P顯著低于n-NLT。因此，這表明華南地區(qū)NLT比n-NLT具有更強(qiáng)的養(yǎng)分獲取和光合能力，但葉片養(yǎng)分利用效率更低。

豆科；固氮作用；養(yǎng)分性狀；華南地區(qū)

氮(N)是植物維持正常生理活動(dòng)的必需元素，N缺乏是限制多地森林系統(tǒng)生產(chǎn)力及物種多樣性的重要因素[1]。但由于人類活動(dòng)加劇，華南地區(qū)大部分森林的大氣濕沉降速率遠(yuǎn)超嚴(yán)重威脅歐美森林生態(tài)系統(tǒng)健康和安全的氮沉降臨界負(fù)荷值，使該地區(qū)森林生態(tài)系統(tǒng)轉(zhuǎn)變?yōu)楦坏獱顟B(tài)[2–3]。磷(P)元素通常被認(rèn)為是限制華南地區(qū)森林生長的主要養(yǎng)分之一[4]，且P對森林生產(chǎn)力的限制作用可能因土壤氮含量增加而加劇[5]。

植物獲取N的主要途徑是吸收土壤活性氮, 少部分植物可利用大氣氮，如許多豆科植物可通過與根瘤菌共生而實(shí)現(xiàn)共生固氮，在土壤N受限時(shí)具有競爭優(yōu)勢[6–7]。同時(shí)，固氮豆科植物除可提高土壤肥力外，還可增強(qiáng)生態(tài)系統(tǒng)抗干擾能力[8]。由于森林演替前期易受N限制，因此固氮豆科植物通常是森林演替前期的先鋒植物[9]，雖在森林演替后期固氮豆科植物物種豐度相對下降，但可能因其死亡率較低等原因，依舊是演替后期的主要成分[10]。研究表明，根瘤固氮時(shí)需要固氮酶, 固氮酶的合成及固氮作用的進(jìn)行都離不開P[11]。但華南地區(qū)土壤一方面多為富含鐵鋁氧化物的紅壤，土壤P大多被鐵、鋁等固定，難以直接利用[12];另一方面土壤硝酸鹽持續(xù)富集可能抑制植物固氮作用[5,13]，降低固氮植物的多樣性，因此固氮豆科植物如何響應(yīng)華南地區(qū)土壤環(huán)境變化成為生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)之一[14]。

葉片作為植物代謝活躍的器官，在一定程度上可以反映植物對環(huán)境的適應(yīng)策略。測定單位質(zhì)量葉片碳(Cmass)、氮(Nmass)、磷(Pmass)含量及其計(jì)量比值等化學(xué)計(jì)量學(xué)性狀可以深入了解葉片結(jié)構(gòu)和代謝投資之間的權(quán)衡。如葉片碳(C)含量可以反映葉片結(jié)構(gòu)的能量成本，植物Cmass的變化表明光合產(chǎn)物分布和利用的差異[15]。N和P含量可調(diào)節(jié)光合作用等植物生理過程，通常較高的Nmass和Pmass將促進(jìn)最大凈光合速率[16]。葉片光合氮利用效率(PNUE)和磷利用效率(PPUE)是反映植物養(yǎng)分利用策略的常用指標(biāo)[17]，PNUE和PPUE較高的植物通常具有較高的生長速率。葉片C:N和C:P反映單位養(yǎng)分(N、P)的利用效率，在養(yǎng)分充足環(huán)境中，比值較低的植物往往具有更高的生長速率以競爭包括光在內(nèi)的其他資源，提高植物競爭優(yōu)勢[18]。葉片N:P反映植物所處生境中土壤限制元素[19]，通常認(rèn)為比值越高，植物受P限制的可能性越高[20]。

豆科(Leguminosae)作為全球被子植物第3大科,近20 000種，其中大部分物種能與根瘤菌共生固氮,還有小部分非固氮物種，這部分非固氮物種主要分布在熱帶亞熱帶地區(qū)，是該地區(qū)植被的重要組成部分[21]。因此，在華南地區(qū)富氮環(huán)境下研究同一個(gè)科內(nèi)固氮和非固氮植物的葉片養(yǎng)分利用差異，可更好地探究富氮環(huán)境下根瘤菌固氮作用是否被抑制，并保證研究對象較近的親緣關(guān)系以減少物種差異帶來的干擾。前人對豆科植物的生理生態(tài)學(xué)研究大多關(guān)注草本植物，特別是草本農(nóng)作物與環(huán)境因子的相互作用[22–24]，但豆科樹種在亞熱帶地區(qū)生態(tài)系統(tǒng)中十分重要，卻缺乏相應(yīng)的研究。因此，研究華南地區(qū)固氮豆科樹種(nitrogen-fixing leguminous tree, NLT)和非固氮豆科樹種(non-nitrogen-fixing leguminous tree, n-NLT)葉片N、P利用策略差異，有助于深入解析不同類型豆科植物對富氮環(huán)境的適應(yīng)策略。

本研究選擇華南地區(qū)常見的8種豆科喬木(5種NLT和3種n-NLT)為材料，測定并對比單位質(zhì)量葉片C、N和P元素含量及其比值(C:N、C:P和N:P)、單位面積葉片最大凈光合速率(Aarea)和PNUE、PPUE，以揭示NLT與n-NLT的葉片養(yǎng)分利用策略差異，從而理解華南地區(qū)豆科樹種對環(huán)境變化的響應(yīng)和適應(yīng)。

1 材料和方法

1.1 研究地概況

鼎湖山位于廣東省肇慶市，屬我國華南地區(qū),大氣濕沉降超過25 kg N/(hm2·a)[2]；全年光照充足,年平均氣溫約21 ℃，年平均降水量約1 956 mm; 受季風(fēng)氣候影響，降水分布不均，干濕季明顯，每年4—9月為濕季，10月至次年3月為干季，其中濕季降水量占全年總降水量的80%以上；土壤以紅壤為主，主要成分為粘壤土和砂壤土，pH為4.5～6.6, 呈弱酸性。

1.2 材料

根據(jù)全球根瘤菌固氮植物數(shù)據(jù)庫中對豆科植物與根瘤菌關(guān)系的描述判定植物固氮類型[25]，為盡量減少植物葉片性狀差異的影響，本研究選取華南地區(qū)常見的8種豆科喬木(5種NLT和3種n-NLT)作為試驗(yàn)材料。5種NLT植物為水黃皮()、大葉相思()、朱櫻花()、海南紅豆()和臺灣相思()；3種n-NLT植物為油楠()、中國無憂花()和銀珠()。

1.3 方法

葉片氣體交換參數(shù) 每物種選取3～5株長勢良好的成熟植株，采集9～15片完整成熟且向陽的葉片，利用便攜式光合儀(Li-6800, Li-Cor, Lincoln, NE, USA)測定葉片單位面積最大凈光合速率[Aarea,mol/(m2·s)]。于晴天的上午9—11點(diǎn)，在飽和光1 500mol/(m2·s)，大氣二氧化碳濃度400mol/mol，葉片溫度25 ℃及空氣濕度50%～75%的條件下，剪取小枝后立即放入盛有水的桶中進(jìn)行測量，待測定的葉片各氣體交換參數(shù)穩(wěn)定后，記錄數(shù)據(jù)。

葉片元素含量和光合氮、磷利用效率 首先用葉面積儀(Li-3000A, Li-Cor, Lincoln, NE, USA)測定葉面積(LA, m2)，而后葉片經(jīng)過105 ℃殺青15 min后置于65 ℃烘箱中烘干，稱量干質(zhì)量(DW)，然后將干葉片研磨、過篩，用元素分析儀(Isoprime 100, Elementar Isoprime, UK)測定單位質(zhì)量葉片C (Cmass, mg/g)、N含量(Nmass, mg/g)。葉片粉末經(jīng)硫酸-過氧化氫消解樣品后，采用鉬銻抗比色法測定單位質(zhì)量葉片磷含量(Pmass, mg/g)，并計(jì)算葉片的C:N、C:P和N:P。光合氮利用效率[PNUE,mol/(mol·s)]為光合速率與單位面積葉片氮含量之比，即PNUE= (Aarea×LA×14000)/(Nmass×DW)；光合磷利用效率[PPUE, mmol/(mol·s)]為光合速率與單位面積葉片磷含量之比，即PPUE=(Aarea×LA×31)/(Pmass×DW)。

1.4 數(shù)據(jù)分析

對NLT和n-NLT間的指標(biāo)差異顯著性采用曼惠特尼U檢驗(yàn)(Mann-Whitney U test)。使用R軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)的統(tǒng)計(jì)分析，并使用Excel軟件作圖。

2 結(jié)果和分析

從圖1可見，NLT的Nmass顯著高于n-NLT (<0.05)，分別為31.2和19.1 mg/g，NLT是n-NLT的1.6倍；NLT的Pmass也顯著高于n-NLT (<0.05), 分別為1.2和0.8 mg/g，是n-NLT的1.5倍；但兩類植物的Cmass無顯著差異(圖1)。

圖1 豆科樹種的單位質(zhì)量葉片氮(Nmass)、磷(Pmass)和碳(Cmass)含量。PP: 水黃皮; AA: 大葉相思; CH: 朱纓花; OP: 海南紅豆; AC: 臺灣相思; PT: 銀珠; SG: 油楠; SD: 中國無憂花; NLT: 固氮豆科樹種; n-NLT: 非固氮豆科樹種; NS: P>0.05; *: P<0.05。下同

NLT的C:N顯著小于n-NLT (<0.05)，分別為16.0和25.3，低于n-NLT 37%; NLT的C:P也顯著小于n-NLT (<0.05)，分別為432.7和597.7，比n- NLT低28%；但2類植物的N:P無顯著差異(圖2)。

NLT的Aarea顯著高于n-NLT (<0.05)，分別為11.0和8.2mol/(m2·s)，是n-NLT的1.3倍，而兩者的PNUE和PPUE均無顯著差異(圖3)。

圖2 豆科樹種葉片的C:N、C:P、N:P

圖3 豆科樹種葉片的光合速率(Aarea)、光合氮利用效率(PNUE)和光合磷利用效率(PPUE )

3 結(jié)論和討論

本研究對比了5種NLT和3種n-NLT的葉片養(yǎng)分利用相關(guān)性狀, 結(jié)果表明華南地區(qū)NLT的Nmass、Pmass和Aarea均顯著大于n-NLT，表明NLT具有更高的養(yǎng)分吸收效率和更強(qiáng)的光合能力。而兩類植物相似的Cmass以及NLT較低的葉片C:N、C:P反映了NLT葉片養(yǎng)分利用效率較低。這暗示在光照充足的富氮環(huán)境中，NLT養(yǎng)分高效獲取和葉片養(yǎng)分低效利用的策略促進(jìn)植物快速生長并增加競爭力，使得NLT在華南地區(qū)具有潛在的競爭優(yōu)勢。

N和P既是維持植物生理功能的必需元素，也是構(gòu)成植物細(xì)胞的重要組成物質(zhì)。本研究表明，NLT的Nmass顯著高于n-NLT，Adams等[26]對比了全球固氮植物和非固氮植物葉片N含量，認(rèn)為常綠被子植物中固氮植物的Nmass比非固氮植物高近60%，與本研究結(jié)果相似。NLT的根瘤可將N2轉(zhuǎn)化為含N化合物，再由韌皮部將固定的N運(yùn)輸?shù)街参锶~片中[6],可能導(dǎo)致NLT具有更高的Nmass。雖然根瘤菌被認(rèn)為是兼性固氮菌，固氮植物可根據(jù)個(gè)體需求及土壤N含量調(diào)節(jié)固氮作用，當(dāng)土壤N滿足植物需求時(shí), 植物將減少與根瘤菌共生并誘導(dǎo)根瘤衰老[27]。但Taylor等[28]研究表明低光照強(qiáng)度完全阻止了植物共生固氮，而遠(yuǎn)超植物需求的土壤N含量并沒有完全降低高光照強(qiáng)度下植物共生固氮，說明光照強(qiáng)度比土壤N含量在調(diào)節(jié)根瘤菌固氮方面更重要。同時(shí)最新的研究表明，即使在富氮環(huán)境中，當(dāng)光照強(qiáng)度滿足持續(xù)供應(yīng)共生所需的碳水化合物時(shí)，固氮植物將通過信號傳遞促進(jìn)根系與根瘤菌共生[29]。因此，在光照充足的華南地區(qū)，共生固氮作用可能是造成NLT具有較高Nmass的重要原因。本研究結(jié)果表明，NLT的Pmass顯著高于n-NLT。根瘤菌進(jìn)行固氮作用時(shí)需要固氮酶參與，而固氮酶的合成需要大量P[11]，同時(shí)由大量N構(gòu)成的磷酸酶(約含15% N)可將有機(jī)P分解為無機(jī)P[30–31]，因此根瘤菌固定的N可用于合成磷酸酶，從而提高植物根系周圍土壤磷酸酶含量[32]，這可能增加了NLT的Pmass，說明與n-NLT相比，NLT在P獲取方面具有優(yōu)勢。NTL植物較高的Nmass和Pmass說明在光照充足的富氮環(huán)境中具有比n-NLT更高的養(yǎng)分吸收效率。

N、P元素對葉片的光合作用至關(guān)重要，N在二磷酸核酮糖羧化酶和捕光葉綠素的合成中必不可少[33–34]；P可用于提供能量(ATP和NADPH)[35]，因此提高植物Nmass和Pmass可能促進(jìn)Aarea[16]。本研究結(jié)果表明，NLT的Aarea顯著大于n-NLT，這與Glaciela等[36]的研究結(jié)果相似，由于根瘤菌的存在，固氮植物Nmass和Pmass都顯著增加了13%，Aarea顯著增加了28%。華南地區(qū)充足的光照可能一方面促進(jìn)了NLT與根瘤菌共生，以向葉片供應(yīng)更多的N和P，另一方面為植物進(jìn)行光合作用提供了必要條件[29]，因此該地區(qū)NLT具有較高的Aarea。光合養(yǎng)分利用效率表示單位面積葉片養(yǎng)分的光合能力，本研究結(jié)果表明兩種類型植物的PNUE與PPUE均無顯著差異。光合器官的養(yǎng)分分配被認(rèn)為是光合養(yǎng)分利用效率種間變異的主要因素[37]，因此在華南地區(qū)，兩類植物的光合系統(tǒng)N、P分配比例可能相似，導(dǎo)致兩者的光合養(yǎng)分利用策略相似。但Tang等[38]研究認(rèn)為，雖然5種固氮豆科植物的葉片N含量和Aarea均大于5種殼斗科非固氮植物，但由于固氮豆科植物可能將大量N用于構(gòu)建植物葉片，導(dǎo)致其PNUE低于其他科非固氮植物。本研究與Tang等[38]的研究結(jié)果不一致，可能是由于本研究材料皆屬豆科，而豆科內(nèi)葉片N分配方式相似導(dǎo)致的。此外, NLT和n-NLT的PPUE比較尚未見報(bào)道，因此關(guān)于豆科植物光合養(yǎng)分利用策略是否一定在NLT和n-NLT間存在差異還需要更多物種加以驗(yàn)證。

由于NLT的Aarea較高，將生產(chǎn)更多的C，因此期望具有更高的Cmass，但本研究結(jié)果表明NLT和n-NLT的Cmass無顯著差異，說明NLT向葉片分配的C占比較小?？赡芤蜓芯坎牧暇鶠槌＞G物種, 在葉片構(gòu)建方面對C的需求相似，使得兩類植物的Cmass無顯著差異[39]。同時(shí)，研究表明根瘤菌固氮所需C成本遠(yuǎn)大于根系吸收土壤N，因此與根瘤菌共生增加了植物C匯的強(qiáng)度和需求，這可能促進(jìn)了源的強(qiáng)度(光合作用)[40–41]。雖然固氮植物被認(rèn)為是兼性固氮菌，但固氮植物可能無法限制根瘤菌定植[42]，且隨著光可用性增加，即使在富氮環(huán)境中，固氮植物根瘤數(shù)量依舊可能通過增加根系生物量而增加[28,43]，這要求植物具有更強(qiáng)的光合作用以支持更多的根瘤菌和根系生長。因此，在光照充足的華南地區(qū)，具有高Aarea的NLT可能將葉片光合合成的C更多地轉(zhuǎn)移至植物其他器官，特別是具有根瘤菌的根系，保持植物的源匯平衡，這可能也是造成該地NLT和n-NLT在Aarea上呈現(xiàn)差異但Cmass卻無差異的重要原因。

C:N和C:P可表征植物單位營養(yǎng)元素同化碳的能力，本研究結(jié)果表明NLT的葉片C:N和C:P都顯著低于n-NLT。有研究認(rèn)為植物養(yǎng)分吸收效率與利用效率成反比[44]，可能由于華南地區(qū)充足的光照促進(jìn)了NLT與根瘤菌的共生[29]，進(jìn)而提高了植物的Nmass和Pmass，降低了植物葉片C:N和C:P，因此NLT的葉片養(yǎng)分利用效率較低。Zhang等[18]研究表明，在土壤N充足的地區(qū)，較低C:N的植物可以更快地合成蛋白質(zhì)，實(shí)現(xiàn)快速生長以競爭包括光在內(nèi)的其他資源。此外，與根瘤菌共生要求植物向根系供應(yīng)更多的C，進(jìn)而促進(jìn)植物根系生長以增進(jìn)植物對P等元素吸收[43]。因此在光照充足且富氮的華南地區(qū)，NLT通過葉片養(yǎng)分低效利用的策略實(shí)現(xiàn)快速生長并保持競爭力。N:P常用于反映植物所處生境土壤營養(yǎng)元素的限制情況，兩者葉片N:P雖無顯著差異，但都大于20，說明華南地區(qū)植物生長可能受P限制，符合近期的研究成果，即當(dāng)葉片N:P大于20時(shí)說明該生境更可能受P限制，且可能性隨比值增加而增加[20]。隨著華南地區(qū)氮沉降增加，植物對P的需求可能會加劇[5]。由于根瘤具有富集P并促進(jìn)植物吸收P的能力[45]，因此即使華南地區(qū)富氮環(huán)境可能抑制根瘤菌共生，但植物對P的強(qiáng)烈需求可能迫使NLT與根瘤菌交易。但隨著華南地區(qū)氮沉降的加劇，固氮植物如何權(quán)衡與根瘤菌的共生關(guān)系需要進(jìn)一步的研究。

綜上所述，華南地區(qū)的NLT比n-NLT具有更強(qiáng)的養(yǎng)分獲取和光合能力，但葉片養(yǎng)分利用效率更低，意味著NLT養(yǎng)分高效獲取和葉片養(yǎng)分低效利用的策略促進(jìn)NLT在光照充足的富氮環(huán)境中具有更快的生長速率及更強(qiáng)的競爭力，進(jìn)而在一定程度上揭示了華南地區(qū)根瘤菌固氮樹種適應(yīng)富氮環(huán)境及保持競爭力的生理生態(tài)機(jī)理。

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Different Leaf Nutrient Use Strategies of Nitrogen-fixing and Non- nitrogen-fixing Leguminous Trees inSouth China

YE Nan1,2,3, LIU Hui2,3, LUO Qi2,3, LIN Yixue2,3, HOU Hao2,3, YE Qing1,2,3, LAI Wenling1,4*

(1. College of Life Sciences, Gannan Normal University,Ganzhou 341000, Jiangxi, China; 2. Key Laboratory of Vegetation Restoration and Management of Degraded Ecosystem, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Botany, South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China; 3. South China National Botanical Garden, Guangzhou 510650, China; 4. Key Laboratory of Nanling Plant Resources Conservation and Utilization,Ganzhou 341000, Jiangxi, China)

To reveal leaf nutrient use strategies of nitrogen-fixing leguminous trees (NLT) and non-nitrogen-fixing leguminous trees (n-NLT) under the nitrogen-rich environments in South China, five NLT (,,,,) and three n-NLT (,,) were selected, the concentrations of carbon (C), nitrogen (N) and phosphorus (P) per leaf mass, leaf C:N and C:P, maximum net photosynthetic rate per leaf area (Aarea), photosynthetic nitrogen use efficiency (PNUE) and photosynthetic phosphorous use efficiency (PPUE) were measured. The results showed that N and P contents and Aareaof NLT were significantly higher than those of n-NLT, whereas their PNUE and PPUE had not significant difference. Althoughthere was no significant difference in leaf C content between two types of species, leaf C:N and C:P of NLT were significantly lower than those of n-NLT. Therefore, these indicated that NLT in South China had stronger nutrient acquisition and photosynthetic capacity than N-NLT, but lower leaf nutrient utilization efficiency.

Fabaceae; Nitrogen fixation; Nutrient trait; South China

10.11926/jtsb.4583

2021-11-30

2022-03-01

江西省教育廳科技項(xiàng)目(GJJ170839)資助

This work was supported by the Project for Science and Technology in Department of Education of Jiangxi (Grant No. GJJ170839).

葉楠(1998年生)，女，碩士研究生，從事植物生理生態(tài)研究。E-mail: yenan@scbg.ac.cn

. E-mail: lwenling2010@163.com