武夷山不同海拔毛竹細根功能性狀

黃愛梅,方 毅,孫 俊,李錦隆,胡丹丹,3,鐘全林,3,程棟梁,3,*

1 福建師范大學地理科學學院,福州 350007 2 江西武夷山國家級自然保護區(qū)管理局, 上饒 334500 3 福建師范大學福建省植物生理生態(tài)重點實驗室,福州 350007

細根是植物根系最前端直徑小于2 mm的根,是植物吸收土壤中的水分和養(yǎng)分能力最強、效率最高的器官,是植物對外界環(huán)境變化最敏感的器官之一,環(huán)境因素的改變會對其功能性狀造成重要影響[1]。細根作為林分物質循環(huán)和能量流動的重要載體,是影響陸地生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分[2]。越來越多研究表明[3], 細根通過調節(jié)其形態(tài)和養(yǎng)分等性狀特征來適應環(huán)境變化并影響植物生長。植物細根的功能性狀不僅受自身遺傳特性的影響,并且也與細根結構有關[4]。細根在森林生態(tài)系統(tǒng)中的關鍵功能通常與其形態(tài)特征有關,如細根比根長和比根面積與細根吸收功能有關[5]。另外,細根化學計量特征為細根最重要的功能特征之一,其隨環(huán)境因子變化作為一種自然適應策略,能較好地指示陸地生態(tài)系統(tǒng)元素循環(huán)對環(huán)境的適應[6]。

海拔作為影響林地環(huán)境溫度與水分的重要因子,對植物細根功能性狀有重要影響[7]。細根功能性狀的研究是當前研究的一個熱點。近年來,較多學者對不同海拔細根進行了研究,但因不同植物的生理特性,細根功能性狀在海拔梯度上的變化規(guī)律存在差異[8]。在細根養(yǎng)分方面,碳(C)、氮(N)、磷(P)是細根重要組成元素,參與植物細根的各項生理過程。Garkoti等[9]對不同海拔3種物種細根養(yǎng)分含量的研究表明:細根N、P含量隨海拔升高呈下降趨勢；在熱帶山地森林的研究也發(fā)現(xiàn)細根N含量與海拔呈顯著負相關[10]。而其他研究結果發(fā)現(xiàn)不同海拔黃山松(Pinustaiwanensis)細根P含量存在顯著差異,隨海拔呈上升趨勢[11]。植物根系的生理生態(tài)功能除了與組織中養(yǎng)分含量有關外,還與其形態(tài)結構密切相關。在細根形態(tài)方面,細根結構與養(yǎng)分和水分的吸收效率具有密切聯(lián)系。在熱帶森林細根的研究中,發(fā)現(xiàn)細根比根長與比根面積隨海拔升高顯著增加,在高海拔分別是低海拔地區(qū)所測值的5倍和2倍[12]。而其他研究表明細根比根長與海拔呈顯著負相關,而根直徑與海拔呈顯著正相關[5]。此外,通過對不同海拔細根性狀的研究,發(fā)現(xiàn)黃山松[13]和杉木[8](Cunninghamialanceolata)的細根比根長、比根面積和根組織密度等在海拔梯度上存在顯著差異。由此可見,海拔梯度造成的環(huán)境異質性不僅引起植物細根養(yǎng)分發(fā)生顯著變化,而且顯著改變了細根形態(tài)。然而,目前關于植物細根性狀在海拔梯度上的變化還存在不確定性,且多集中在喬木方面的研究,而關于竹類植物的研究較少。

細根性狀間存在多種復雜的關系,它們彼此互相聯(lián)系,共同對植物體的生長起作用。異速生長是指生物體某兩個性狀的相對生長速率不相同的現(xiàn)象[14—15]。如一些研究發(fā)現(xiàn)細根比根長與根組織密度之間存在異速生長關系[13,16],而其他結果表明它們之間不存在顯著的異速生長關系[17—18]。此外,以往的研究認為細根N含量與根直徑存在顯著的負相關關系[19],但也有研究認為細根N含量與根直徑之間存在顯著正相關關系[20]。由此可見細根功能性狀之間存在多種復雜的關系。然而,目前尚不清楚海拔變化帶來的環(huán)境異質性是否對植物細根性狀之間的關系造成影響,以及它們之間的關系如何變化,尤其是竹類植物。

毛竹(Phyllostachysedulis)作為一種重要的森林資源,以其龐大的生存繁衍能力和重要的經濟價值深刻影響著森林可持續(xù)發(fā)展[21]。目前大多數(shù)關于毛竹根系的研究主要集中在擴張方面,毛竹向其周圍闊葉林或撂荒地擴展過程中具有明顯的可塑性。這種可塑性不僅表現(xiàn)在細根養(yǎng)分方面[21—22],還表現(xiàn)在根系形態(tài)性狀方面[23—24],說明毛竹細根性狀隨環(huán)境變化而發(fā)生相應的變化。海拔作為一個綜合生態(tài)因子,為探究植物如何響應環(huán)境變化提供了研究場所[25]。然而,目前關于毛竹細根功能性狀如何響應海拔變化的研究較少。因此,本研究在武夷山國家級自然保護區(qū)內,選取毛竹為研究對象,分析其不同海拔細根主要功能性狀的差異及其關系,主要探討以下科學問題:(一)毛竹細根性狀在海拔梯度上是否有顯著差異及其變化趨勢如何？(二)毛竹不同細根性狀之間是否存在顯著的異速生長關系？

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

本研究的采樣點在武夷山國家級自然保護區(qū)(27°48′11″—28°00′35″N,117°39′30″—117°55′47″E),屬于中亞熱帶季風氣候,年均溫14.2 ℃,年均降水量2583 mm,年平均無霜期231 d[26]。武夷山是中亞熱帶地區(qū)重要的森林生態(tài)系統(tǒng),因其地理位置及較高的海拔,植被呈現(xiàn)出鮮明的垂直帶譜特征,從低海拔往上依次為毛竹林、常綠林、常綠落葉混交林、針闊混交林、針葉林、矮曲林及中山草甸[27]。毛竹林是研究區(qū)重要的植被類型,其分布的海拔范圍較廣,最低海拔為250 m,最高海拔為1500 m,毛竹生長分布平均海拔600 m左右,竹林為粗放管理,幾乎不采用施肥措施,以材用經營為主[28]。為排除人工干擾對毛竹細根生長的影響,本研究采樣點選擇自然保護區(qū)的核心區(qū)(海拔800 m以上),在核心保護區(qū)內,毛竹林未受到人為干擾。

1.2 樣地設置及樣品采集

依海拔梯度設置3個毛竹純林樣地,間隔200 m的海拔設置一個調查樣地,海拔分別為840 m、1040 m、1240 m。根據毛竹株高、胸徑等特征,每個海拔以10 m為最小間隔,設置3個10 m×10 m的樣方,共9個樣方(表1)。2016年8月在每個樣方分別選取3株毛竹,即近似平均株高、胸徑的二度竹(2—3年生)。以二度竹為中心,距離0.5 m左右隨機選取3個采樣點,用鏟子將凋落物清理干凈,采用多點混合取樣法挖取3個20 cm×20 cm×20 cm的土塊進行混合。將當天的土樣放置100目的土篩中多次沖洗,根據根系的氣味、顏色、彈性等特征,挑出直徑< 2 mm活的毛竹細根,然后將細根樣品裝入標記好的自封袋帶回實驗室。

1.3 細根樣品指標測定

使用掃描儀(EPSON Perfection V39)掃描細根,在細根分析軟件(Win RHIZO Pro 2009b)中分析掃描圖像得到細根根長(cm)、平均根直徑(AvgDiam) (cm)、表面積(cm2)和體積(cm3)等數(shù)據；細根樣品全部掃描完成之后,將細根放入65 ℃的烘箱中烘72 h至恒重,用電子天平(精確到0.001 g)稱量細根干重。細根功能性狀測定方法[8, 22]為:

(1)比根長(SRL) (cm/g):細根根長(cm)/細根干重(g)。

(2)比根面積(SRA) (cm2/g):細根表面積(cm2)/細根干重(g)。

(3)細根根組織密度(RTD) (g/cm3):細根干重(g)/體積(cm3)。

（2）絲瓜絡纖維的斷裂強度高，伸長率低。從力學性能的角度來講，絲瓜絡纖維并不適合做紡織材料，必須經過改性處理，以滿足紡織加工的需要。

(4)細根C含量(RCC)和N含量(RNC):用CHNOS元素分析儀(Vario EL Ⅲ, Elemental Analysis, Germany)測定[29]。

(5)細根P含量(RPC):用H2SO4和HClO4進行消煮,然后利用連續(xù)流動分析儀(San++, Skalar, Netherlands)進行測定[30]。

1.4 數(shù)據處理

用Microsoft Excel 2016軟件進行數(shù)據整理；用SPSS 25.0軟件的單因素方差分析 檢驗不同海拔毛竹細根養(yǎng)分及結構性狀的差異。細根性狀關系的研究采用異速生長方程Y=βXα進行擬合,把所得的數(shù)據以10為底進行對數(shù)轉換,使其符合或接近正態(tài)分布,等式兩邊同時取對數(shù)使其轉化為lgY=lgβ+αlgX,其中Y、X表示不同的性狀值；β為異速常數(shù),即線性關系的截距；α為異速增長指數(shù),即線性關系的斜率。當α=1時,代表兩者呈等速生長關系；α≠1時,則表現(xiàn)為異速生長關系。在R數(shù)據分析軟件中采用標準化主軸回歸分析(SMA)的方法計算異速指數(shù)和常數(shù)[31—32],同時計算性狀回歸斜率的置信區(qū)間。然后對斜率進行異質性檢驗,若斜率間差異不顯著則計算共同斜率[33]。利用Origin Pro 2019b軟件作圖,圖表中數(shù)據為平均值±標準誤。

2 結果與分析

2.1 不同海拔毛竹細根C、N、P含量及化學計量特征

武夷山不同海拔毛竹細根C、N、P含量及各元素計量比存在顯著差異。隨著海拔升高,細根N、P含量降低,C∶N、C∶P升高(圖1)；毛竹細根C含量在海拔1040 m顯著高于海拔840 m與1240 m (P<0.05)；細根N、P含量在海拔840 m顯著高于1240 m (P<0.05)；細根C∶N、C∶P在1240 m顯著高于840m (P<0.05)。

圖1 不同海拔梯度毛竹細根碳C、氮N、磷P含量及C∶N、C∶P、C∶NFig.1 The content of C, N, P and C∶N, C∶P, C∶N in the fine root of Phyllostachys edulis at different altitude不同字母表示不同海拔間差異顯著(P<0.05)

2.2 毛竹細根結構性狀隨海拔的變化

毛竹細根結構性狀在不同海拔差異顯著,隨著海拔的升高,毛竹細根平均根直徑(AvgDiam)、比根長(SRL)和比根面積(SRA)均呈下降趨勢,而根組織密度(RTD)呈升高趨勢(圖2)。其中,細根AvgDiam在海拔840 m顯著高于1240 m (P<0.05)；SRL、 SRA在海拔840 m顯著大于1240 m (P<0.05)；RTD在海拔1240 m顯著大于840 m和1040 m (P<0.05)。

圖2 毛竹細根性狀: SRL、SRA、RTD和AvgDiam隨海拔變化Fig.2 Fine root traits of Phyllostachys edulis: SRL,SRA,RTD,AvgDiam vary with altitudeSRL: 比根長Specific root length;SRA: 比根面積Specific root surface area;RTD: 細根根組織密度Root tissue density;AvgDiam: 平均根直徑Fine root average diameter

2.3 不同海拔毛竹細根性狀之間的異速生長關系

毛竹細根性狀在各海拔內或整體海拔梯度上具有顯著的異速生長關系。表現(xiàn)為:部分毛竹細根性狀在各海拔與整體海拔梯度上均呈現(xiàn)顯著相關關系(圖3)。其中,毛竹細根N含量與P含量存在顯著的等速生長關系,在不同海拔間擁有共同斜率0.91與共同截距0.70(圖3)。毛竹細根SRL與SRA存在顯著的等速生長關系,擁有共同斜率0.97與共同截距0.63(圖3)；毛竹細根SRA與RTD呈負等速生長關系,擁有共同斜率-0.92與共同截距1.67(圖3)。

另一方面,部分毛竹細根性狀之間在各海拔內無顯著關系,但在整體海拔梯度上顯著相關(圖4)。例如,毛竹細根C含量與N、P含量存在顯著的異速生長關系,異速生長指數(shù)α分別為5.36(P<0.01)、 5.83(P<0.05)(圖4)。SRL與RTD存在顯著的負等速生長關系,等速生長指數(shù)α分為-0.86(P<0.01)(圖4)。AvgDiam與RTD存在顯著的負異速生長關系,異速生長指數(shù)α為-0.31 (P<0.05)(圖4)；N與SRL、SRA存在顯著異速生長關系,異速生長指數(shù)α分別為1.74 (P<0.05)、1.70 (P<0.05)(圖4)。

圖3 不同海拔毛竹細根性狀的關系Fig.3 Relationships between fine root traits in Phyllostachys edulis at different altitudes

圖4 毛竹細根性狀之間的關系Fig.4 Relationships between fine root traits in Phyllostachys edulis

3 討論

3.1 海拔對毛竹細根 C、N、P 含量及其化學計量比的影響

毛竹細根N、P含量隨海拔的升高而降低(圖1),二者之間存在顯著的等速生長關系(圖3),說明二者在不同海拔的生物化學過程具有一定的協(xié)同性,與Garkoti[9]和林君漪等[36]的研究結果基本一致,即細根 N、P含量均隨海拔升高而下降,溫度隨海拔升高逐漸降低,林分的生長速率降低,植物對于N、P含量的需求也相應地下降。但也有研究結果表明,武夷山黃山松細根P含量隨著海拔升高而升高[11],造成這種差異可能與研究區(qū)的土壤化學元素含量有關,P屬于典型的沉積性元素,主要來源于成土母質的風化,細根P含量受土壤母質顯著影響[36—37]。因此,海拔之間細根養(yǎng)分含量的變化在不同的研究中存在一定差異,可能與土壤環(huán)境的異質性和植物本身生物學遺傳特性有關。

細根C∶N、C∶P在海拔1240 m顯著高于海拔840 m,隨著海拔升高而升高,可能與其N、P含量變化有關(圖1)。C∶N、C∶P通常反映植物的生長速率和吸收效率?！吧L速率理論”認為快速生長的植物比慢速生長的植物需要更多的N、P[38]。本研究結果表明高海拔毛竹細根擁有較高的C∶N、C∶P比值,說明分配到rRNA中N、P的下降[39],細根不能合成大量的蛋白質以支持快速生長,這與研究樣地中海拔1240 m毛竹立竹高度、胸徑均最小的結果一致。從元素周轉的角度來看,C∶N是衡量細根組織周轉和分解的重要指標[40],其值越高,細根周轉越慢,意味著高海拔毛竹細根的生長較為緩慢且壽命較長。

3.2 海拔對毛竹細根結構性狀的影響

植物長期在不同環(huán)境條件下會形成一定的表型性狀,而海拔作為一個綜合性生態(tài)因子,植物會隨著海拔變化形成適應性形態(tài)特征,表現(xiàn)為形態(tài)特征的差異[7]。結果表明,毛竹細根平均根直徑(AvgDiam)、比根長(SRL)和比根面積(SRA)均隨海拔升高而降低,海拔840 m顯著高于1240 m(圖2)。研究人員對中國亞熱帶96種被子植物根系特征的研究發(fā)現(xiàn)細根N含量與根直徑之間存在顯著正相關關系[20]。另外,Reich等發(fā)現(xiàn)細根N含量與細根比根長呈顯著正相關的關系[41]。而在本研究中,同樣發(fā)現(xiàn)細根N含量與根直徑、比根長具有顯著正相關關系(圖3)。因此,毛竹細根根直徑和比根長隨海拔升高而下降可能是細根養(yǎng)分差異所導致。而其他關于細根特征的研究表明:高海拔地區(qū)細根直徑顯著高于低海拔地區(qū)所測的值,由于高海拔氣溫較低,增加細根直徑有利于抵御低溫脅迫[42—43]；而對華北落葉松細根形態(tài)特征的研究也得出一致的結論,即隨海拔升高細根平均直徑呈逐漸增粗的趨勢[43]。這些結果與本研究并不一致,造成這種差異可能是海拔高度的原因,上述研究中的海拔均在2000 m以上,而在本研究中最高海拔為1240 m,毛竹細根受到低溫脅迫的可能性較小,因此不會將大量養(yǎng)分投資于細根皮層細胞的構建。研究中根組織密度(RTD)隨著海拔升高而升高,在海拔1240 m顯著大于1040 m和840 m(圖2)。研究表明, 植物存在著代表根在資源獲取和儲存之間權衡的根經濟譜(RES)[44],植物的根性狀沿著兩種不同的策略邊界范圍演化:一種是具有獲取型策略的根性狀,如SRL和SRA；而另一種是具有保守型策略的根性狀,如RTD[45]。細根RTD是與資源保守型策略相關的根性狀[12],海拔升高導致溫度的降低會限制細根對養(yǎng)分的吸收,細根吸收功能下降[37]。因此,這種情況下細根不會將過多的養(yǎng)分用于資源獲取型細根性狀的構建,而是將更多的養(yǎng)分用于資源保守型的性狀,如細根組織密度。

細根形態(tài)在海拔上呈現(xiàn)顯著差異,意味著毛竹在不同環(huán)境條件下,細根對于資源的利用策略的不同。如在低海拔處,毛竹傾向于增加比根長來獲取養(yǎng)分和水分；而在高海拔則采取相對保守策略適應環(huán)境的變化,如增加細根的組織密度。

3.3 海拔對毛竹細根性狀間的異速生長關系的影響

海拔對毛竹細根性狀的關系沒有顯著的影響,但從總體上看,毛竹細根在養(yǎng)分性狀內、結構性狀內以及養(yǎng)分性狀與結構性狀存在顯著的相關性(圖3)。其中,毛竹細根N與P含量存在顯著的等速生長關系(圖3)。植物N、P元素在植物生長及生理功能調節(jié)方面發(fā)揮著重要的作用[46]。植物通過大量吸收N、P合成蛋白質和核酸以實現(xiàn)快速生長,二者通常存在耦合關系且功能相似[47]。氮元素含量越多,磷元素的吸收效率越高,二者呈現(xiàn)正相關關系,這一關系與其他陸地植物養(yǎng)分計量關系的規(guī)律一致。細根N、P含量與C含量存在顯著的異速生長關系,異速生長指數(shù)分別為5.36、5.83(圖4),說明細根C含量的增加速度大于N、P含量增加速度。這主要是因為C作為結構性物質,在植物體內主要起到骨架的作用,細根中的木質素主要由碳元素構成。而N和P作為功能性物質,主要用于合成光合產物、調控植物體內蛋白質和生長消耗等,其選擇性地優(yōu)先供給葉片,只有過多時才會儲存在根系中[48]。

SRL與SRA存在顯著的等速生長關系(圖3),一般認為,當單位重量細根根長越長,其表面積也越大。此外,二者與細根N含量存在顯著的異速生長關系(圖3),與前人研究結果一致,SRL和SRA 是與資源獲取策略相關的根性狀[49],是表示細根吸收能力的最直接指標,如“吸收根模塊”理論指出細根的比根長越大,吸收營養(yǎng)物質的能力更強[50]。細根SRL、SRA越大,對土壤養(yǎng)分和水分的吸收效率較高,因而從土壤中吸收到N元素的含量會大大增加[42]。結果表明SRL、SRA與RTD存在顯著的負等速生長關系,許多關于細根性狀關系的研究表明細根SRL、SRA越大, RTD越小[51],這是植物對養(yǎng)分吸收的一種策略。這也表明毛竹細根SRL、SRA與RTD存在權衡關系。毛竹地下根系十分復雜,細根作為主要的吸收根,為了吸收土壤中更多的營養(yǎng)物質,植物會將更多養(yǎng)分投資于根系向根尖方向的延伸生長,從而減緩了養(yǎng)分以密度的形式積累在細根組織中。溫帶草地植物功能性狀的研究也發(fā)現(xiàn)細根RTD隨著SRL增大而減小[52],與本研究結果相似。AvgDiam與RTD存在顯著的負異速生長關系。與根經濟譜假定的根直徑與根組織密度呈正相關相反[53],大多數(shù)的細根形態(tài)性狀之間存在強相關性,支持根經濟譜的存在。但是,根直徑并沒有完全沿根經濟譜軸線排列,支持了根系性狀是多維譜的觀點[54]。細根性狀的相關性均存在著一定的差別且具有復雜性,這可能是由于在不一樣的時空尺度中,環(huán)境背景和植物系統(tǒng)發(fā)育均有著巨大差異。

4 結論

本研究分析了毛竹細根養(yǎng)分性狀及其結構性狀的海拔效應和細根性狀之間的關系。海拔對毛竹細根功能性狀產生了顯著的影響,從而造成毛竹細根在不同海拔的資源獲取策略有所不同。毛竹細根在840 m傾向于增加比根長和比根面積,而在1240 m則傾向于增加根組織密度。不同的細根性狀存在顯著的異速生長關系,表明毛竹細根性狀之間存在權衡關系。如比根長與根組織密度進行生長發(fā)育與存活之間的權衡,當細根選擇保守策略時,其吸收功能也相應下降。本研究結果闡明了毛竹細根在海拔梯度上的生態(tài)適應策略,有助于揭示植物對氣候變化的響應。