洱海北部湖區(qū)輪蟲群落季節(jié)演替特征*

呂興菊，張亞男，高登成，張曉莉

(1：云南省大理州洱海湖泊研究院，大理 671000) (2：暨南大學生態(tài)學系，廣州 510632)

輪蟲是后生淡水浮游動物中多樣性最高的類群，廣泛分布于湖泊、水庫、河流以及池塘等水體中[1-2]。輪蟲在食物網(wǎng)及生態(tài)系統(tǒng)中具有重要的功能，它以浮游植物和細菌為主要食物，又作為橈足類和水體中其它小型無脊椎動物和魚類的食物，能夠快速地將物質和能量從初級生產者傳遞到次級消費者[3-4]。該類群具有體型小、繁殖周期短、種類多的特點，對水體環(huán)境變化十分敏感，其物種多樣性及組成與水體環(huán)境密切相關，輪蟲的物種與群落組成是水體環(huán)境與生態(tài)監(jiān)測的重要內容[5-8]。輪蟲群落的物種多樣性與歷史因素有關，它具有明顯的地理分布模式，如臂尾輪科在印度次大陸和非洲上分布多為世界性種，而在澳大利亞和南美洲分布多為特有種，這樣的分布模式與大陸漂移和第四紀冰川氣候變化有關[1]。影響輪蟲多樣性與演替的因素主要分為生物因素與非生物因素。非生物因素主要為溫度、營養(yǎng)鹽、pH值等，生物因素則包括物種庫、種群初始密度、競爭和捕食等[3,9-13]。

洱海是一座典型的構造斷焰湖泊，位于我國西南亞熱帶高原地區(qū)，是大理州最重要的淡水生態(tài)系統(tǒng)，具有重要的生態(tài)服務功能。隨著湖區(qū)經(jīng)濟的快速發(fā)展、人口數(shù)量的大幅度增加以及湖區(qū)與周邊的旅游開發(fā)，洱海的水質不斷下降，近年來甚至發(fā)生藍藻水華[14-15]。為改善洱海的水質，大理州政府近年來實施環(huán)湖截污、生態(tài)農業(yè)等多項措施，并從2017年起洱海實施全年封湖禁漁與生態(tài)調控。實施的部分措施已開始發(fā)揮生態(tài)作用，洱海生態(tài)系統(tǒng)，特別是浮游動物群落結構發(fā)生了很大的變化[16]。研究表明，溫度和捕食是影響熱帶-亞熱帶浮游動物群落長期動態(tài)與季節(jié)變化的最直接因素[17]。隨著季節(jié)變化，魚類群落的數(shù)量構成發(fā)生顯著的季節(jié)變化，特別是在魚類的生長季節(jié)，捕食壓力增加，選擇性捕食浮游動物的魚類影響大型浮游動物的數(shù)量，從而影響輪蟲的主要競爭者，直接與間接地驅動浮游動物群落的動態(tài)變化，影響輪蟲群落結構的季節(jié)演替[18-20]。溫度直接影響浮游動物的生長、繁殖、呼吸以及成體的大小[21-24]；溫度還通過間接影響浮游動物的食物質量和選擇性捕食者來影響浮游動物[21]。大理地區(qū)不存在嚴格意義的冬季，洱海全年水溫變化相對較小，但仍具有較為明顯的季節(jié)性。在春季，由于水溫較低，魚類對大型枝角類的捕食壓力較低，浮游動物中的盔形溞占優(yōu)勢；春末夏初，隨著魚類進入生長季節(jié)，特別是幼魚的大量生長，盔形溞等大型枝角類的豐度快速下降，降低了枝角類對輪蟲的食物競爭壓力，但魚類捕食者增加[25-26]。洱海北部湖區(qū)是水質退化較為嚴重的水域，時有藻類水華發(fā)生，西太公魚等小型魚類在北部湖區(qū)的數(shù)量也顯著高于其他區(qū)域。因此，對該湖區(qū)輪蟲的種類多樣性與群落結構進行監(jiān)測，總結輪蟲群落的季節(jié)演替特征有助于合理的生態(tài)監(jiān)測，可以了解該湖區(qū)對當前實施的水質改善措施的響應，并為開展生態(tài)評估提供基礎信息。本文較系統(tǒng)地調查了洱海北部湖區(qū)輪蟲群落的物種及群落組成，分析了輪蟲的物種多樣性與群落結構，基于多元統(tǒng)計分析了該湖區(qū)輪蟲群落的季節(jié)演替規(guī)律及其對環(huán)境的響應特征。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況和采樣

洱海位于云南省大理白族自治州境內，是云南省第二大淡水湖泊。它是一個典型的構造斷陷湖泊，該湖泊流域面積為2565 km2，當洱海水位為最高運行水位(1966 m)時，湖泊面積為252.1 km2，容積為29.59億m3，平均水深為10.8 m。洱海的主要入湖河流有北部的彌苴河、羅時江和永安江，西部的蒼山十八溪，南部的波羅江和白塔河。當前洱海的優(yōu)勢浮游植物種類主要為藍藻和硅藻，而魚類則以西太公魚、太湖新銀魚、為主，西太公魚、麥穗魚等小型魚類在北部湖區(qū)的數(shù)量顯著高于其他區(qū)域[27-28]。

于2020年3、6、9和12月對洱海北部湖區(qū)的5個樣點(喜洲、桃源、雙廊、湖心0和湖心1，圖1)進行采樣。使用25#浮游生物網(wǎng)在水面下0.5 m處進行水平緩慢拖網(wǎng)采集浮游動物定性樣品，從表層下0.5 m、中上層、中下層以及底層上0.5 m處各采集2.5 L水樣，經(jīng)38 μm浮游生物網(wǎng)進行過濾，獲得浮游動物定量樣品。使用福爾馬林溶液固定浮游動物的定性和定量樣品并至終濃度為5%。按照Koste分類系統(tǒng)進行鑒定，并在顯微鏡下進行計數(shù)[29]。計數(shù)的同時測量輪蟲的體長和體寬，采用近似幾何體積計算輪蟲體積，用近似密度1 g/cm3計算生物量[30-31]。將優(yōu)勢度大于0.02的物種定為輪蟲優(yōu)勢種。現(xiàn)場使用水質儀記錄水溫(temp)、pH、溶解氧(DO)等環(huán)境參數(shù)，用塞氏黑白盤測定透明度(SD)，按照國家水質檢測標準方法(GB 3838-2002)測定總磷(TP)、總氮(TN)、氨氮 (NH3-N)、葉綠素a(Chl.a)、化學需氧量(COD)和高錳酸鹽指數(shù)(CODMn)。

圖1 洱海北部湖區(qū)5個采樣點的分布Fig.1 Localities of five sampling sites in the northern zone of Lake Erhai

1.2 數(shù)據(jù)分析與處理

本研究使用Excel進行常規(guī)繪圖。輪蟲群落的統(tǒng)計分析使用R語言平臺中的stats、MASS、vegan和packfor函數(shù)包。Shapiro-Wilk檢驗表明各處理組總氮濃度、葉綠素a濃度、輪蟲物種豐度、生物量數(shù)據(jù)呈正態(tài)分布且方差齊性，對其進行單因素方差分析，以季節(jié)作為因子變量，P<0.05表示具有顯著差異。對不符合正態(tài)分布的變量(總磷濃度(P=0.01)、透明度(P=0.00)、溫度(P=0.00)、真Simpson指數(shù)(P=0.02))進行Kruskal-Wallis檢驗。進行輪蟲群落數(shù)據(jù)分析時，對輪蟲豐度數(shù)據(jù)進行Hellinger轉化，基于 Bray-Curtis 距離進行輪蟲豐度的非度量多維尺度分析(NMDS)[32]?；贐ray-Curtis距離，采用ANOSIM分析檢驗4個季節(jié)兩兩之間輪蟲群落的差異顯著性。在冗余分析(RDA)中，將水溫、pH、COD、DO、CODMn、五日生化需氧量、TP、TN、NH3-N、SD、電導率、Chl.a、輪蟲競爭者(枝角類豐度)、輪蟲捕食者(劍水蚤豐度和前節(jié)晶囊輪蟲豐度)、浮游植物豐度作為解釋變量，對解釋變量進行標準化處理，使用前向選擇剔除不顯著變量[33]。

真Simpson多樣性指數(shù)(D′)計算公式為：

(1)

式中，ni為第i種物種的個數(shù)，N為群落中物種的總豐度，Pi為群落中第i種的相對豐度，即Pi=ni/N[34]。

優(yōu)勢度(Yi)計算公式為：

Yi=Pi·fi

(2)

式中，fi表示輪蟲i在所有采樣點出現(xiàn)頻率。將Y>0.02的物種粗略地劃為優(yōu)勢種[35]。生物量優(yōu)勢度使用相對生物量進行優(yōu)勢度的計算。

2 結果

2.1 理化指標

單因素方差分析表明，TP(F=7.03，P=0.003)、TN(F=4.86，P=0.014)、Chl.a(F=4.62，P=0.016)、SD(F=61.08，P<0.001)、溫度(F=520.15,P<0.001)存在顯著的季節(jié)差異。洱海北部湖區(qū)TP濃度最高值出現(xiàn)在秋季，為0.03 mg/L；最低值出現(xiàn)在冬季，為0.016 mg/L(圖2a)。洱海北部TN濃度最高值出現(xiàn)在夏季，為0.67 mg/L；最低值出現(xiàn)在春季，為0.48 mg/L(圖2b)。洱海北部的Chl.a濃度最高值出現(xiàn)在冬季，為11.6 μg/L，最低值出現(xiàn)在秋季，為7 μg/L(圖2c)。春季的SD最高，為3 m，從夏季、秋季到冬季依次逐漸減小。洱海北部湖區(qū)水溫最高值出現(xiàn)在秋季，為25.8℃，最低值出現(xiàn)在春季，為13.7℃(圖2d)。

圖2 洱海北部湖區(qū)總磷(a)、總氮(b)、葉綠素a(c)和透明度(d)的季節(jié)變化(圖中不同小寫字母表示不同季節(jié)之間具有顯著性差異(P<0.05))Fig.2 Seasonal variation of TP (a), TN (b), Chl.a (c)and SD (d)in the northern zone of Lake Erhai (Different lowercase letters represent significant difference between seasons (P<0.05))

2.2 群落種類組成及多樣性

4個季節(jié)的調查共檢出輪蟲26屬48種，其中無柄輪屬(Ascomorpha)、晶囊輪屬(Asplanchna)、膠鞘輪屬(Collotheca)、須足輪屬(Euchlanis)、龜甲輪屬(Keratella)、多肢輪屬(Polyarthra)在4個季節(jié)均出現(xiàn)。異尾輪屬(Trichocerca)的種類數(shù)最多，共計9種。洱海北部湖區(qū)輪蟲群落秋季的物種豐富度最高(17種)，春季的物種數(shù)最低(11種)，不同季節(jié)的輪蟲物種豐富度存在顯著性差異(F=4.56，P=0.017)(圖3a)。洱海北部湖區(qū)輪蟲群落的真Simpson多樣性指數(shù)最高值出現(xiàn)在冬季，為2.17，顯著高于其它3個季節(jié)(F=41.38，P<0.001)(圖3b)。

圖3 洱海北部湖區(qū)輪蟲群落物種豐富度(a)和真Simpson多樣性指數(shù)(b)(圖中不同小寫字母表示不同季節(jié)之間具有顯著性差異(P<0.05))Fig.3 Species richness (a) and true Simpson diversity (b) of rotifer communities in the northern zone of Lake Erhai (Different lowercase letters represent significant difference between seasons (P<0.05))

2.3 輪蟲群落總豐度和生物量

洱海北部湖區(qū)4個季節(jié)的輪蟲總豐度平均值為606 ind./L，不同季節(jié)的輪蟲豐度有顯著性差異(F=6.31，P=0.005)，輪蟲總豐度最高值出現(xiàn)在秋季，最低值出現(xiàn)在冬季(圖4a)。從輪蟲屬的相對豐度來看，在同一季節(jié)，5個采樣點輪蟲屬的相對豐度差異不大。在春季，疣毛輪蟲占主要優(yōu)勢，到夏季，演變?yōu)槎嘀喯x占主要優(yōu)勢；在秋季和冬季，則是龜甲輪蟲占據(jù)主要優(yōu)勢，說明洱海北部的輪蟲群落存在明顯的季節(jié)演替(圖4b)。洱海北部湖區(qū)4個季節(jié)的輪蟲生物量平均值為539.5 μg/L，不同季節(jié)的輪蟲豐度有顯著性差異(F=12.04，P<0.001)，輪蟲生物量最高值出現(xiàn)在春季，最低值出現(xiàn)在冬季(圖4c)。從輪蟲屬的相對生物量來看，在春季，晶囊輪蟲占優(yōu)勢，在夏季，晶囊輪蟲、多肢輪蟲和皺甲輪蟲均占優(yōu)勢；在秋季，除采樣點湖心1由巨冠輪蟲占據(jù)主要優(yōu)勢外，其它點均為晶囊輪蟲占優(yōu)勢；到冬季，除采樣點桃源為巨冠輪蟲占優(yōu)勢外，其它點均為晶囊輪蟲占優(yōu)勢(圖4d)。

圖4 洱海北部湖區(qū)輪蟲總豐度(a)、生物量(c)及主要輪蟲屬的相對豐度(b)和相對生物量(d)的季節(jié)變化(圖中不同小寫字母表示不同季節(jié)之間具有顯著性差異(P<0.05))Fig.4 The seasonal variation of the total abundance (a) and the total biomass (c) of rotifers and the relative abundance (b) and the relative biomass (d) of major genera of rotifers in the northern zone of Lake Erhai (Different lowercase letters represent significant difference between seasons (P<0.05))

2.4 輪蟲優(yōu)勢種的季節(jié)演替

從豐度優(yōu)勢種來看，在春季，螺形龜甲輪蟲為第1優(yōu)勢種；到夏季，演變?yōu)殚L肢多肢輪蟲為主要優(yōu)勢種；在秋季，無棘龜甲輪蟲為第1優(yōu)勢種；在冬季，螺形龜甲輪蟲又成為第1優(yōu)勢種(圖5a)。從生物量優(yōu)勢種來看，在春季，前節(jié)晶囊輪蟲為第1優(yōu)勢種；在夏季，前節(jié)晶囊輪蟲和長肢多肢輪蟲為主要優(yōu)勢種；到秋季和冬季，前節(jié)晶囊輪蟲又成為第1優(yōu)勢種(圖5b)。

圖5 洱海北部湖區(qū)輪蟲主要優(yōu)勢種種群豐度(a)和生物量(b)的季節(jié)動態(tài)Fig.5 Seasonal dynamics of dominant species abundance (a) and biomass (b) of rotifers in the northern zone of Lake Erhai

2.5 輪蟲群落結構變化

非度量多維尺度分析中的杠桿值(Stress)較小(0.132)，表明洱海北部湖區(qū)輪蟲群落結構存在顯著的季節(jié)差異。冬季和夏季的采樣點分別位于排序軸1的左側和右側，秋季和冬季的采樣點分別位于排序軸2的上側和下側，反映了輪蟲群落的結構變化具有較強的季節(jié)性(圖6a)。ANOSIM檢驗表明，4個季節(jié)兩兩之間的輪蟲群落距離均存在顯著性差異(P<0.05)。

圖6 洱海北部湖區(qū)輪蟲群落非度量多維尺度分析(NMDS)(a)和冗余度分析(RDA)(b)(圖中為輪蟲拉丁名縮寫，如“K_coc”代表“Keratella cochlearis”，具體見附表Ⅰ)Fig.6 Nonmetric multidimensional scale analysis (NMDS) (a) and redundancy analysis (RDA) (b) of rotifer communities in the northern zone of Lake Erhai (Here, the Latin abbreviation of rotifer, for example, "K_coc" stands for "Keratella cochlearis", see Attached Tab.Ⅰ for details)

3 討論

洱海是一座大型的亞熱帶高原湖泊，地處我國西南高地，全年溫差相對較小。由于周邊人類活動增強與氣候變暖，該湖泊水質嚴重退化并出現(xiàn)富營養(yǎng)化[36]。洱海北部湖區(qū)的TP和TN濃度在季節(jié)上變化趨勢基本一致，均具有較強季節(jié)性(圖2)。該湖區(qū)的Chl.a濃度在4個季節(jié)變化波動性大，其變化趨勢與SD相反，體現(xiàn)了富營養(yǎng)化水體的特點。

本次季節(jié)調查發(fā)現(xiàn)，洱海輪蟲物種多樣性最高的3個屬為異尾輪屬、腔輪屬和龜甲輪屬。其中異尾輪蟲和腔輪蟲被認為是熱帶和亞熱帶地區(qū)輪蟲的主要屬[37]，而龜甲輪屬、巨頭輪屬、疣毛輪屬在熱帶與亞熱帶地區(qū)均有分布，但大部分種類分布在溫帶地區(qū)[38]。說明洱海的輪蟲群落符合熱帶和亞熱帶地區(qū)輪蟲群落的組成特點。洱海北部湖區(qū)主要的優(yōu)勢種為龜甲輪蟲、多肢輪蟲、晶囊輪蟲和疣毛輪蟲。螺形龜甲輪蟲在4個季節(jié)均為優(yōu)勢種，該種作為全球性的廣布種，對溫度、鹽度等具有較強的耐受性，并且螺形龜甲輪蟲的后棘刺有助于它躲避捕食[39-40]。長肢多肢輪蟲也是全球性的廣布種[41]，對溶解氧濃度、電導率和營養(yǎng)條件具有很強的耐受性[42]，通過加快游泳速度來躲避捕食，能夠在高捕食壓力下占優(yōu)勢[43]。前節(jié)晶囊輪蟲是全球性的輪蟲，是最大的浮游捕食者之一(200～500 μm)[44]。作為雜食性輪蟲，既能以其它輪蟲(如螺形龜甲輪蟲)或小型枝角類(如象鼻溞)為食，又能以浮游植物(如藍藻、硅藻)為食，并且當水體中食物組成發(fā)生變化時，它能通過改變食性而在食物競爭中取得優(yōu)勢[45-51]。

相較于吳秋婷等和高登成等對輪蟲群落的調查結果，洱海北部湖區(qū)的輪蟲豐度和生物量有上升的趨勢。近3年來，洱海中占據(jù)優(yōu)勢的銀魚已逐漸被西太公魚所取代，西太公魚作為一種食物范圍較廣的入侵種，優(yōu)先捕食枝角類，其次為輪蟲和橈足類[16,52-53]。在北部湖區(qū)，目前西太公魚、麥穗魚等小型魚類已占絕對優(yōu)勢，在數(shù)量上也遠高于其它湖區(qū)。從豐度優(yōu)勢種來看，螺形龜甲輪蟲在4個季節(jié)均為優(yōu)勢種，無棘龜甲輪蟲僅在秋季為優(yōu)勢種，而在2019年的調查中，螺形龜甲輪蟲和無棘龜甲輪蟲在4個季節(jié)均為優(yōu)勢種，湖中帶后棘刺的螺形龜甲輪蟲的比例增加和無后棘刺的無棘龜甲輪蟲的比例減少，也反映輪蟲受到的捕食壓力呈增大的趨勢[16,39]。從生物量優(yōu)勢種來看，前節(jié)晶囊輪蟲在生物量上占優(yōu)勢，且除夏季外，其它季節(jié)前節(jié)晶囊輪蟲的生物量占總生物量比例的50%以上，與吳秋婷等[26]報道的結果相比基本沒有變化。在春季，水體中溫度相對較低，盔形溞等大型枝角類在水體中占據(jù)優(yōu)勢，與輪蟲競爭食物，湖中輪蟲豐度較低，由于水體中前節(jié)晶囊輪蟲豐度較高，輪蟲的生物量在春季最高。到了夏季，水溫升高后，魚類的密度增大，魚類會優(yōu)先捕食水體中大型浮游動物，如盔形溞和前節(jié)晶囊輪蟲等，導致浮游植物濃度大幅度增加，輪蟲受到的捕食壓力和競爭壓力均減小，輪蟲的豐度上升，但由于前節(jié)晶囊輪蟲這類大型種類的豐度減少，輪蟲的總生物量相較于春季是減少的。洱海北部湖區(qū)的輪蟲優(yōu)勢種由前節(jié)晶囊輪蟲占優(yōu)勢演變?yōu)橛汕肮?jié)晶囊輪蟲、長肢多肢輪蟲和截頭皺甲輪蟲占優(yōu)勢，這與吳秋婷等[26]的結果有所不同。這可能是由于北部湖區(qū)中的西太公魚、麥穗魚、黃魚幼、鰕虎魚等小型肉食性魚類密度較高，它們能利用輪蟲，而多肢輪蟲的游泳速度快，能夠躲避捕食而在湖中占優(yōu)勢[43]。在秋季，由于實施生態(tài)調控，魚類密度下降，水體中枝角類豐度有所增加，形成對輪蟲的競爭壓力。到了冬季，水溫有所下降，浮游植物細胞豐度趨于下降，并且魚類捕食壓力也大幅度下降，水體中的大型浮游動物豐度增加，受競爭壓力和食物限制，輪蟲的豐度呈下降趨勢，此時水體中能躲避捕食且能適應溫度變化的螺形龜甲輪蟲占據(jù)優(yōu)勢。從優(yōu)勢種的季節(jié)演替和NMDS分析均表明輪蟲群落存在明顯的季節(jié)演替。

RDA分析篩選出透明度、溫度和浮游植物細胞豐度為解釋洱海北部湖區(qū)輪蟲群落變化的主要變量或因素。當水體透明度高時，浮游植物以非藍藻為主，具有較好的可食性，水體中的個體較大的枝角類在與輪蟲的競爭中能取得優(yōu)勢；而當水體中浮游植物和懸浮無機顆粒物增加時，水體中的透明度下降，由于無機懸浮顆粒物直徑大小在0.5～2 μm之間，與枝角類的攝食粒徑大小重疊，且大多數(shù)枝角類進食方式是濾食，對食物沒有選擇性，導致枝角類在攝食時所取食的營養(yǎng)價值較低。另一方面，輪蟲主要的食物顆粒范圍為4～18 μm，避免對懸浮無機顆粒物的取食，由于懸浮顆粒物對枝角類和輪蟲的攝食影響程度不同，從而影響輪蟲群落和枝角類之間的競爭[54-55]。溫度直接影響個體的生長和發(fā)育，被認為是引起輪蟲發(fā)生季節(jié)性演替的關鍵因素[11]。溫度能夠直接影響輪蟲的生長繁殖來影響輪蟲群落，一般來說，在生長適宜溫度范圍內，輪蟲的豐度隨著水溫的升高而增加，輪蟲卵的發(fā)育時間也縮短，輪蟲豐度能在短時間內到達高峰[5]。洱海北部湖區(qū)的夏季和秋季輪蟲豐度高于春季和冬季，且與溫度的變化一致，說明溫度是影響該水體輪蟲群落的重要因子。大部分輪蟲以浮游植物為食，輪蟲的總豐度一般隨浮游植物的豐度升高而升高[56-57]，洱海北部從春季、夏季再到秋季浮游植物細胞豐度呈增加趨勢，輪蟲豐度在這3個季節(jié)同樣呈現(xiàn)上升的趨勢，冬季水溫下降，浮游植物細胞豐度趨于下降，輪蟲因同時受到水溫和競爭壓力影響總豐度也下降。本文主要基于輪蟲物種組成和α多樣性分析了洱海北部湖區(qū)的季節(jié)特征，今后可以將南、北湖區(qū)進行比較，特別是可以從β多樣性的角度進一步揭示北部湖區(qū)的群落特征[58]。

4 結論

洱海北部湖區(qū)的輪蟲具有典型的熱帶及亞熱帶地區(qū)亞深水湖泊物種分布特征，以異尾輪屬、腔輪屬和龜甲輪屬的種類為主，其群落的豐度和物種組成存在明顯的季節(jié)演替，這種季節(jié)性變化反映了水溫和水質季節(jié)變化的直接與間接效應。在水溫變化的間接效應上，魚類和枝角類群落結構的季節(jié)動態(tài)引起輪蟲群落的捕食壓力和競爭壓力的季節(jié)變化。透明度、溫度和浮游植物細胞豐度是解釋洱海北部湖區(qū)輪蟲群落結構變化的重要因子。輪蟲群落的物種組成和明顯的季節(jié)性反映了輪蟲群落對水質和水溫變化的敏感性。

5 附錄

附表Ⅰ～Ⅲ見電子版(DOI: 10.18307/2023.0130)。