情景記憶成功年老化的神經(jīng)機制*

鄭志偉 肖鳳秋 邵 琦 趙曉鳳 黃 妍 李 娟

情景記憶成功年老化的神經(jīng)機制*

鄭志偉1,2肖鳳秋3邵 琦1,2趙曉鳳1,2黃 妍1,2李 娟1,2

(1中國科學院心理健康重點實驗室(中國科學院心理研究所), 北京 100101) (2中國科學院大學心理學系, 北京 100049) (3中國兒童中心, 北京 100035)

隨著年齡的增長, 大部分老年人的情景記憶會出現(xiàn)衰退, 但也會有一部分老年人的情景記憶表現(xiàn)出成功的年老化, 即記憶成績較好或隨增齡的衰退程度較小。腦保持理論、神經(jīng)去分化理論、認知儲備理論以及神經(jīng)補償理論分別從不同角度解釋了情景記憶成功年老化的神經(jīng)機制?；谶x擇性優(yōu)化與補償模型對現(xiàn)有理論進行整合, 發(fā)現(xiàn)情景記憶成功年老化可能與個體的認知儲備水平直接相關(guān)：高認知儲備的老年人能夠?qū)η榫坝洃浵嚓P(guān)的腦區(qū)和腦網(wǎng)絡(luò)進行優(yōu)化且具備更強的神經(jīng)補償能力, 因而其腦功能(比如, 神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性)可能會保持地更好。未來研究需要更多地采用縱向設(shè)計來考察各理論之間的關(guān)系及其影響因素, 從而更好地解釋記憶成功年老化的神經(jīng)機制并為提升老年人的腦與認知健康提供支持。

情景記憶, 成功年老化, 腦保持, 神經(jīng)去分化, 認知儲備, 神經(jīng)補償

1 前言

情景記憶是個體對過去發(fā)生在特定時間和地點的事件的記憶(Tulving, 2002)。對事件相關(guān)的細節(jié)信息進行有意回想(recollection)是情景記憶提取階段的核心特征(Rugg et al., 2015)。在實驗室研究中, 研究者主要使用聯(lián)結(jié)記憶范式來考察情景記憶的回想過程。在該范式中, 被試在編碼階段通常需要學習項目?項目配對(比如, 詞語?詞語或面孔?姓名等)或項目與背景配對(比如, 詞語?顏色或面孔?空間位置等), 然后通過線索回憶(cue-recall)或者聯(lián)結(jié)再認(associative recognition)等任務(wù), 對項目與項目或項目與背景之間的關(guān)系信息進行有意提取(Naveh-Benjamin, 2000)。

隨著年齡的增長, 老年人的認知功能會出現(xiàn)明顯衰退, 其中情景記憶下降是最突出的一個方面(Dodson, 2017; Park et al., 2002)。老年人的情景記憶功能衰退主要體現(xiàn)在難以對事件與事件或事件與背景之間的關(guān)系信息進行有意回想(Alghamdi & Rugg, 2020; Old & Naveh-Bejamin, 2008)。此外, 個體要準確地回想事件相關(guān)的細節(jié)或關(guān)系信息, 還需要執(zhí)行控制過程的參與(Shing et al., 2010)。相應(yīng)地, 負責回想和執(zhí)行控制過程的腦區(qū)(比如, 內(nèi)側(cè)顳葉和前額葉)或腦網(wǎng)絡(luò)(比如, 默認網(wǎng)絡(luò)和額頂網(wǎng)絡(luò))的結(jié)構(gòu)和功能衰退, 被認為是老年人情景記憶功能下降的主要原因(Liem et al., 2021; Wang et al., 2017)。

以往大量研究通常將老年人視為一個同質(zhì)的群體, 主要通過組平均的方法比較情景記憶成績的年齡差異。然而, 老年人的情景記憶功能存在較大的個體間差異(Lindenberger, 2014; Nyberg & Pudas, 2019; Tucker-Drob & Salthouse, 2013)。例如, 瑞典的大樣本人群隊列研究Betula項目, 通過橫斷比較發(fā)現(xiàn)663名老年人群中(年齡范圍在70～85歲)有55名老年人(約占8.3%)的情景記憶成績要比中年組老年人(年齡范圍在50～65歲)的平均成績顯著更高(Habib et al., 2007)。另外, 該項目對1500多名被試(年齡范圍在35～85歲)進行了長達15年的多次縱向追蹤測試, 發(fā)現(xiàn)記憶成績較高且持續(xù)保持在穩(wěn)定狀態(tài)的人群約占18% (Josefsson et al., 2012)。上述研究提示, 雖然大部分老年人的情景記憶功能會隨增齡出現(xiàn)較大程度的下降, 但是卻存在一部分老年人表現(xiàn)出記憶的成功年老化(successful memory aging), 這些老年人的情景記憶功能較好或隨增齡的衰退程度較小。

關(guān)于成功年老化, 最著名的解釋莫過于Baltes等提出的選擇性優(yōu)化與補償模型(theory of selective optimization with compensation, SOC; Baltes & Baltes, 1990; Baltes & Carstensen, 1996; Baltes & Smith, 2003)。該模型結(jié)合人類心理的畢生發(fā)展理論(Baltes et al., 1999), 提出老年人可以通過選擇(selection)、優(yōu)化(optimization)和補償(compensation)三個基本過程及其相互作用, 達到獲得(gains)最大化和損失(losses)最小化的狀態(tài), 從而實現(xiàn)成功年老化(韓布新, 朱莉琪, 2012)。具體來說, 隨著年齡的增長, 老年人如果能夠縮小其目標范圍, 有選擇性地將主要資源聚焦在少數(shù)重要目標上(比如, 業(yè)余時間主要用來擴充知識體系), 然后通過應(yīng)用各種資源來優(yōu)化該目標(比如, 報名參加老年知識課程), 并通過補償過程來彌補已經(jīng)出現(xiàn)的損失或衰退(比如, 通過及時戴助聽器彌補聽力下降造成的不利影響), 就會更有可能獲得成功的發(fā)展。SOC模型為理解個體在不同領(lǐng)域(比如, 認知、社會或生理功能)的成功年老化提供了一個一般性的理論框架。

近20年來, 伴隨著神經(jīng)成像技術(shù)的進步, 年老化認知神經(jīng)科學研究獲得了飛速發(fā)展。情景記憶作為受增齡影響最為顯著的認知功能之一, 得到了大量研究者的關(guān)注。其中, 老年人情景記憶功能個體差異的神經(jīng)機制一直是研究熱點, 由此產(chǎn)生了腦保持理論、神經(jīng)去分化理論、認知儲備理論以及神經(jīng)補償理論來解釋情景記憶成功年老化的原因。雖然這些理論都是在認知神經(jīng)科學研究領(lǐng)域內(nèi)被提出, 但是也可以借鑒SOC模型的基本概念(比如, 優(yōu)化和補償)進行解讀。首先, 腦保持理論和認知儲備理論所持觀點均體現(xiàn)了老年人實現(xiàn)成功年老化的優(yōu)化過程, 因為這兩種理論均認為記憶成功年老化的老年人能夠利用已有資源(比如, 年輕時接受的正規(guī)教育)或獲取新資源(比如, 閱讀等認知活動)對記憶相關(guān)腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)進行優(yōu)化。具體來說, 經(jīng)典的腦保持理論(brain maintenance theory)強調(diào)教育、職業(yè)、身體鍛煉以及認知活動等因素可以促使老年人保持腦結(jié)構(gòu)和功能的“年輕化”, 即腦結(jié)構(gòu)形態(tài)和功能水平與年輕人更為接近, 從而導致老年人記憶功能受增齡的影響較小(Nyberg et al., 2012; Nyberg & Lindenberger, 2020)。遵循相同的邏輯, 神經(jīng)去分化理論(neural dedifferentiation theory)認為神經(jīng)分化水平越高的老年人, 即神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性程度與年輕人越接近的老年人, 情景記憶功能越好, 因而可以視為另一形式的腦保持理論(Li et al., 2002; Koen & Rugg, 2019; Koen et al., 2020)。而認知儲備理論(cognitive reserve theory)則強調(diào)老年人在生命全程中的生活經(jīng)歷(包括上面提到的教育和職業(yè)等一系列因素)有助于認知儲備的積累, 進而使其能夠更好地從腦功能上應(yīng)對腦結(jié)構(gòu)老化對認知功能產(chǎn)生的制約, 從而導致老年人情景記憶功能的下降速度更慢(Barulli & Stern, 2013; Stern, 2002, 2009)。從以上觀點可以看出, 雖然腦保持和認知儲備理論均體現(xiàn)了實現(xiàn)成功年老化的優(yōu)化過程, 但腦保持理論側(cè)重于強調(diào)優(yōu)化的結(jié)果, 而認知儲備理論則側(cè)重于強調(diào)優(yōu)化的途徑。其次, 情景記憶的成功年老化還需要補償過程的參與。比如, 神經(jīng)補償理論(neural compensation theory)認為, 記憶成功年老化的老年人能夠使用額外的神經(jīng)通路來補償已有的腦結(jié)構(gòu)或功能衰退(Cabeza & Dennis, 2013; Reuter-Lorenz & Park, 2014)。最后, 優(yōu)化和補償過程之間還可能存在緊密的相互作用。比如, 老年人認知儲備水平可能會影響其神經(jīng)補償能力, 而老年人的神經(jīng)補償能力則可能會影響其腦保持水平。綜合以上理論可以看出, 老年人情景記憶成功年老化的原因可能是, 他們可以利用各種后天的生活經(jīng)歷或資源來積累認知儲備, 進而能夠優(yōu)化與情景記憶功能直接相關(guān)的腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò), 并且可以通過神經(jīng)補償過程來彌補已有的腦衰退, 最終導致其腦功能(比如, 神經(jīng)表征或神經(jīng)加工通路的特異性)保持地更好。然而, 關(guān)于各個理論中核心概念的界定以及各理論之間錯綜復雜的關(guān)系, 還需要深入探討。

關(guān)注情景記憶年老化的個體間差異, 考察記憶成功年老化的神經(jīng)機制, 不僅有助于揭示人類認知功能的神經(jīng)基礎(chǔ)、了解老年人記憶功能保持韌性(resilience)的原因, 而且對于發(fā)展有效改善老年人情景記憶功能的干預(yù)手段以延緩認知年老化具有重要意義。本文首先詳細介紹了各理論的核心觀點及其支持證據(jù), 然后對當前存在的問題進行討論并對未來的研究進行展望。

2 腦保持理論及其證據(jù)

由于增齡往往伴隨著腦結(jié)構(gòu)和功能的衰退(Spreng & Turner, 2019), 因而腦結(jié)構(gòu)或功能衰退程度存在個體差異可能是導致老年人記憶功能存在個體差異的原因之一。從這一角度出發(fā), 腦保持理論認為, 既然腦衰退會導致情景記憶功能的下降, 那么腦衰退程度越小的老年人或者腦結(jié)構(gòu)形態(tài)和功能水平與年輕人越接近的老年人, 其情景記憶功能就會越好(Nyberg et al., 2012; Nyberg & Lindenberger, 2020; Nyberg & Pudas, 2019)。隨著年齡的增長, 老年人腦保持程度能夠預(yù)測其記憶衰退程度, 即腦隨增齡的保持程度越高, 記憶功能的衰退程度也就越小。腦保持可以體現(xiàn)在腦結(jié)構(gòu) (比如, 灰質(zhì)體積以及白質(zhì)完整性等)以及腦功能(比如, 腦區(qū)激活或腦功能連接)等不同層面。因此, 根據(jù)腦保持理論, 情景記憶功能較好的老年人, 是由于其腦結(jié)構(gòu)或功能的保持程度較好。

與腦保持理論一致, 橫斷研究顯示內(nèi)側(cè)顳葉區(qū)域海馬/旁海馬的結(jié)構(gòu)完整性與老年人的情景記憶功能存在顯著關(guān)聯(lián), 具體表現(xiàn)為老年人的海馬/旁海馬結(jié)構(gòu)完整性越高, 其記憶成績越好(K?hncke et al., 2021)。不過, 腦保持理論的主要證據(jù)來自于老年人內(nèi)側(cè)顳葉區(qū)域(尤其是海馬)的結(jié)構(gòu)或功能的縱向變化與記憶表現(xiàn)縱向變化之間的緊密聯(lián)系。比如, Persson等(2012)和Gorbach等(2017)均發(fā)現(xiàn), 老年人海馬結(jié)構(gòu)的保持程度能夠顯著預(yù)測其情景記憶保持水平, 即海馬體積的萎縮程度越小, 其情景記憶的衰退程度也越小。在腦功能上, Salami等(2014)發(fā)現(xiàn), 與記憶下降的老年人相比, 情景記憶成績在二十年內(nèi)保持較好的老年人, 其海馬靜息態(tài)功能連接保持較好。Pudas等(2013)采用任務(wù)態(tài)功能磁共振實驗設(shè)計, 發(fā)現(xiàn)情景記憶保持者在聯(lián)結(jié)記憶編碼階段的海馬激活程度比記憶下降者更強, 且與年輕人更為接近; 此外, 將腦灰質(zhì)體積作為協(xié)變量進行分析時, 上述效應(yīng)仍然存在, 表明保持海馬功能激活強度能夠獨立預(yù)測記憶的成功年老化。

除了內(nèi)側(cè)顳葉外, 前額葉區(qū)域激活強度的縱向變化模式也為腦保持理論提供了重要證據(jù)。在情景記憶任務(wù)中, 左側(cè)前額葉皮層主要參與記憶編碼過程, 右側(cè)前額葉主要參與記憶提取過程, 該現(xiàn)象被稱之為半球的編碼/提取不對稱現(xiàn)象(hemispheric encoding/retrieval asymmetry; Tulving et al., 1994)。Johansson等(2020)的縱向研究結(jié)果顯示, 隨著年齡的增長, 老年人在聯(lián)結(jié)記憶任務(wù)中的半球編碼/提取不對稱程度存在下降趨勢(即編碼和提取過程所激活的前額葉區(qū)域的重疊程度越來越大), 而且這種前額葉的編碼/提取不對稱性的下降趨勢還伴隨著情景記憶成績的下降。

由上述研究結(jié)果可見, 記憶功能保持較好的老年人, 在與情景記憶功能直接相關(guān)的腦區(qū)(比如, 海馬和前額葉)上的結(jié)構(gòu)和功能特征也保持地相對較好, 表明保持年輕化的大腦可能是記憶成功老化的關(guān)鍵所在。腦保持理論所持觀點簡單直接且得到了縱向研究證據(jù)的支持, 因而獲得了領(lǐng)域內(nèi)研究者的極大認可。然而, 該理論對于功能特征保持較好的腦區(qū)所涉及的神經(jīng)機制缺乏深入探討。在這方面, 神經(jīng)去分化理論給出了更為具體的闡釋。

3 神經(jīng)去分化理論及其證據(jù)

去分化的概念來源于行為研究, 即不同領(lǐng)域的認知功能之間的相關(guān)程度會隨增齡而增加(Lindenberger & Baltes, 1994; Lindenberger et al., 2001), 提示老年人越來越傾向于使用相同神經(jīng)基礎(chǔ)來支持其不同認知功能。隨后的神經(jīng)計算模型提出, 老年人的神經(jīng)遞質(zhì)系統(tǒng)功能下降使得其神經(jīng)分化水平下降, 進而表現(xiàn)出神經(jīng)去分化現(xiàn)象, 因此導致其認知功能出現(xiàn)損傷, 此為認知年老化的神經(jīng)去分化理論(Li & Lindenberger, 1999; Li et al., 2001)。神經(jīng)去分化理論能夠很好地解釋老年人記憶功能的個體間差異現(xiàn)象：神經(jīng)去分化水平越高的老年人, 神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性下降越嚴重, 其記憶功能越差; 反過來, 神經(jīng)去分化水平越低的老年人, 其神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性程度與年輕人越接近, 記憶功能就越好。從這一方面講, 神經(jīng)去分化理論可以看作是一種對老年人情景記憶功能成功年老化解釋地更為深入的腦保持理論。

老年人的神經(jīng)去分化主要表現(xiàn)在兩個方面(Li & Sikstr?m., 2002; Li & Rieckmann, 2014)。一是神經(jīng)表征的特異性或精確度(fidelity)下降, 導致神經(jīng)表征之間的區(qū)分度(distinctiveness)下降。隨著年齡的增長, 不同事件以及事件發(fā)生時的背景信息的表征特異性和區(qū)分度下降, 導致事件之間很容易產(chǎn)生混淆。Park等(2004)采用功能磁共振成像技術(shù)證明老年人的腹側(cè)視覺皮層(ventral visual cortex)在知覺任務(wù)中存在神經(jīng)表征特異性或精確度下降, 為老年人神經(jīng)去分化現(xiàn)象提供了最早的證據(jù)。隨后的研究發(fā)現(xiàn), 腹側(cè)視覺皮層的神經(jīng)去分化現(xiàn)象在情景記憶編碼(Koen et al., 2019; Srokova et al., 2020; Zheng et al., 2018)和提取階段(Abdulrahman et al., 2017; Trelle et al., 2020)均存在。此外, 有大量研究使用多體素模式分析方法(比如, 表征相似性分析), 通過考察老年人在記憶提取過程中神經(jīng)激活模式再現(xiàn)強度(neural pattern reinstatement), 來估計其回想信息相關(guān)的神經(jīng)表征的特異性或精確性, 進而探討老年人在記憶提取階段的神經(jīng)表征去分化現(xiàn)象(比如, Abdulrahman et al., 2017; Folville et al., 2020; Johnson et al., 2015; Trelle et al., 2020)。這些研究普遍發(fā)現(xiàn), 在記憶回想過程中, 老年人默認網(wǎng)絡(luò)核心腦區(qū)(包括海馬、角回、后部扣帶皮層、顳中回以及內(nèi)側(cè)前額葉皮層等腦區(qū))的神經(jīng)激活模式的再現(xiàn)強度更弱。具體來說, 老年人在回想過程中神經(jīng)激活模式的編碼?提取相似性程度要比年輕人更低, 表明其情景回想信息的神經(jīng)表征存在去分化現(xiàn)象; 而且, 老年人的神經(jīng)去分化水平與情景記憶成績存在顯著負相關(guān), 即神經(jīng)去分化水平越低, 其記憶功能越好(Koen et al., 2019; Trelle et al., 2020)。上述研究結(jié)果提示, 老年人在腹側(cè)視覺皮層以及默認網(wǎng)絡(luò)的神經(jīng)表征去分化, 可能是導致老年人情景記憶功能存在個體差異的重要原因。

老年人神經(jīng)去分化的另一表現(xiàn)是神經(jīng)加工通路的功能特異性下降, 不同神經(jīng)加工通路間的同步變化程度增強。也就是說, 年輕人會選擇性地使用特定的神經(jīng)通路執(zhí)行記憶任務(wù); 而老年人由于負責記憶加工的神經(jīng)通路的特異性下降, 使得不同神經(jīng)通路呈現(xiàn)出較強的共變性。人類大腦在功能組織上可以劃分為多個大尺度的腦網(wǎng)絡(luò), 這些腦網(wǎng)絡(luò)具有較強的功能分離(functional segregation)屬性或者功能特異性。近年來, 大量研究發(fā)現(xiàn)老年人在大尺度腦功能網(wǎng)絡(luò)上存在去分化現(xiàn)象, 即腦網(wǎng)絡(luò)之間的同步變化或相互作用程度比年輕人更高, 腦網(wǎng)絡(luò)的功能分離程度比年輕人更低(Damoiseaux, 2017; Koen et al., 2020; Wig, 2017)。具體來講, 多項畢生發(fā)展研究均發(fā)現(xiàn)腦網(wǎng)絡(luò)的功能分離程度隨年齡的增長而降低(Cao et al., 2014; Chan et al., 2014; Geerligs et al., 2015; Malagurski et al., 2020; Chong et al., 2019; Han et al., 2018)。尤其是, Chong等(2019)和Malagurski等(2020)均報告了老年人腦網(wǎng)絡(luò)功能分離水平下降的縱向證據(jù), 為老年人大尺度腦功能網(wǎng)絡(luò)的去分化現(xiàn)象提供了堅實的證據(jù)。此外, 老年人的腦網(wǎng)絡(luò)去分化程度與其認知功能存在顯著關(guān)聯(lián)。橫斷研究顯示, 個體腦網(wǎng)絡(luò)的功能分離水平越高, 去分化程度越低, 其情景記憶成績越好(e.g., Chan et al., 2014; Geerligs et al., 2015); 縱向追蹤研究表明, 腦網(wǎng)絡(luò)去分化水平的增加會導致認知功能出現(xiàn)衰退(Malagurski et al., 2020; Ng et al., 2016)。上述研究結(jié)果在負責高級認知功能的大尺度腦網(wǎng)絡(luò)上(比如, 默認網(wǎng)絡(luò)和額頂網(wǎng)絡(luò)等)更為明顯(Chan et al., 2014; Geerligs et al., 2015; Malagurski et al., 2020; Ng et al., 2016)。

結(jié)合腦保持理論和神經(jīng)去分化理論, 可以看出情景記憶功能相關(guān)的腦區(qū)(比如, 海馬和前額葉)或腦網(wǎng)絡(luò)(比如, 默認網(wǎng)絡(luò))的結(jié)構(gòu)和功能(比如, 神經(jīng)表征或神經(jīng)加工通路的特異性)保持良好的老年人, 更有可能在情景記憶上表現(xiàn)出成功年老化。此外, 如前所述, 腦保持可以看作是老年人通過利用已有資源或獲取新資源對記憶相關(guān)腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)進行優(yōu)化的結(jié)果。與該觀點一致, 研究發(fā)現(xiàn)教育、職業(yè)、身體鍛煉和認知活動等生活經(jīng)歷(lifetime experience)會對老年人海馬或前額葉起到更好的保護作用(Nyberg & Pudas, 2019; Nyberg et al., 2020)。除了上述后天因素, 基因則可能是影響腦保持效果的先天因素。比如, 攜帶兒茶酚胺氧位甲基轉(zhuǎn)移酶(Catechol-O-Methyltransferase, COMT) Met基因型的老年人, 其記憶功能更有可能保持相對穩(wěn)定的狀態(tài)(Josefsson et al., 2012)。上述研究提示老年人的腦保持水平可能受到先天(比如, 基因)和后天(比如, 教育、職業(yè)及生活方式)等多方面因素的影響。然而, 由于驗證腦保持理論需要縱向證據(jù)的支持, 而縱向研究的難度要比橫斷研究更大, 因此考察腦保持影響因素的研究依然相對較少。尤其是, 哪些因素會導致老年人能夠保持高水平的神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性, 目前尚缺乏相關(guān)證據(jù)。

需要注意的是, 老年人群中顯然也有很多腦結(jié)構(gòu)保持地不夠好或存在腦結(jié)構(gòu)衰退的個體, 這部分人群是否依然有可能表現(xiàn)出較好的記憶成績或者記憶功能衰退速度更慢呢？認知儲備理論強調(diào)個體在畢生發(fā)展過程中所積累的神經(jīng)資源, 有助于從腦功能上削弱伴隨增齡出現(xiàn)的腦結(jié)構(gòu)衰退對記憶功能帶來的不利影響, 可以看作是實現(xiàn)記憶成功年老化的優(yōu)化過程的另一體現(xiàn)。

4 認知儲備理論及其證據(jù)

早期的腦儲備理論(brain reserve)認為, 腦神經(jīng)解剖資源(比如, 神經(jīng)元數(shù)量以及突觸密度等)的個體差異使得一些人比其他人能夠更好地應(yīng)對腦老化帶來的不良影響。腦神經(jīng)解剖資源的多少是腦儲備水平的體現(xiàn), 可以通過腦結(jié)構(gòu)或腦形態(tài)學特征(比如, 顱內(nèi)總體積、灰質(zhì)體積、皮層表面積、皮層厚度以及者白質(zhì)纖維束完整性等)進行量化。根據(jù)該理論, 面對腦結(jié)構(gòu)衰退, 腦儲備水平高的老年人, 腦內(nèi)可供使用的神經(jīng)解剖資源越多, 其記憶成績越好(Blessed et al., 1968; Katzman et al., 1988; Satz, 1993; Schofield et al., 1997)。但是, 有研究者發(fā)現(xiàn)即便是腦解剖資源接近的兩個老年人, 仍然有可能表現(xiàn)出不同的記憶成績(Stern, 2002)。這一現(xiàn)象提示, 腦儲備理論并不能對老年人記憶功能的個體差異進行有效的解釋。

近年來, 認知儲備理論逐漸成為年老化認知神經(jīng)科學研究領(lǐng)域最有影響力的理論之一。該理論認為, 高認知儲備的老年人能夠更加適應(yīng)性地應(yīng)對腦結(jié)構(gòu)老化, 進而保持高水平的情景記憶功能。認知儲備是指個體在畢生發(fā)展過程中所積累的認知過程的適應(yīng)能力(adaptability; Barulli & Stern, 2013; Stern, 2002)。個體在生命全程中的生活經(jīng)歷均有助于認知儲備的積累, 其中教育、智力、職業(yè)復雜度以及身體鍛煉和認知活動等社會行為因素常被用于間接估計個體的認知儲備水平(Boyle et al., 2021; Clouston et al., 2020; Li et al., 2021; Xu et al., 2016)。

認知儲備理論的核心假設(shè)是, 認知儲備能夠調(diào)控腦結(jié)構(gòu)與認知功能之間的關(guān)系, 即認知儲備與腦結(jié)構(gòu)之間通過交互作用對認知功能產(chǎn)生影響。在實際研究中, 研究者可以通過測量認知儲備水平、腦結(jié)構(gòu)特征以及情景記憶功能(Stern et al., 2020; Varangis & Stern, 2020)來驗證這一假設(shè)。認知儲備的調(diào)控作用體現(xiàn)在以下三個方面。第一, 在相同水平的腦結(jié)構(gòu)基礎(chǔ)上, 高認知儲備老年人的記憶成績可能會更好。比如, 在殼核和伏隔核等與記憶功能密切相關(guān)的皮層下區(qū)域, 對于灰質(zhì)體積水平相同的兩組老年人, 認知儲備水平高的那一組老年人的記憶成績更優(yōu)(Steffener et al., 2014)。第二, 認知儲備水平能夠調(diào)節(jié)腦結(jié)構(gòu)特征與情景記憶表現(xiàn)之間的關(guān)聯(lián)強度。對于低認知儲備老年人來說, 腦結(jié)構(gòu)水平高低會對其記憶功能產(chǎn)生較大影響; 對于高認知儲備老年人而言, 由于認知儲備能夠更好地保護其記憶功能, 因而其記憶功能對腦結(jié)構(gòu)的依賴程度更小。比如, 研究發(fā)現(xiàn)高認知儲備老年人的腦結(jié)構(gòu)水平(比如, 海馬灰質(zhì)體積)與其情景記憶表現(xiàn)之間的相關(guān)程度更弱(Vuoksimaa et al., 2013; Zahodne et al., 2019)。第三, 在控制了正?；虿±硇阅X結(jié)構(gòu)特征后, 認知儲備水平與情景記憶表現(xiàn)之間仍然存在顯著關(guān)聯(lián)。比如, Li等(2021)將與阿爾茨海默病相關(guān)的腦病理特征(比如, 神經(jīng)纖維纏結(jié)等)納入?yún)f(xié)變量之后, 高認知儲備老年人仍然表現(xiàn)出高水平的情景記憶成績。

認知儲備本質(zhì)上是一個認知概念, 理論上, 它應(yīng)該通過腦功能的適應(yīng)性來保護認知功能, 因此Stern等進一步提出了神經(jīng)儲備(neural reserve)的概念。神經(jīng)儲備可以通過腦功能的效率(efficiency)、容量(capacity)和靈活性(flexibility)來體現(xiàn)認知儲備的腦功能機制(Barulli & Stern, 2013; Stern, 2017)。高效率指的是, 行為成績相似的情況下, 認知儲備水平高的老年人在任務(wù)相關(guān)腦區(qū)上的激活水平更低; 高容量體現(xiàn)在認知儲備水平高的老年人在任務(wù)相關(guān)腦區(qū)上的激活強度會隨著任務(wù)難度或認知負荷的增加而增加; 高靈活性是指認知儲備水平高的老年人能夠使用額外的腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)來補償其大腦隨增齡而產(chǎn)生的老化,以便維持或改善其認知功能。研究者要將以上三種形式的神經(jīng)儲備解釋為認知儲備的腦功能機制,需要滿足一個前提, 即它們需要與認知儲備估計值存在顯著相關(guān)。遺憾的是, 神經(jīng)儲備對老年人情景記憶功能的保護機制還僅僅是理論構(gòu)想, 尚缺乏研究證據(jù)的支持。比如, Elshiekh等(2020)發(fā)現(xiàn), 情景記憶成績優(yōu)秀的老年人在情景記憶編碼階段更強地激活了前額葉以及內(nèi)側(cè)顳葉等腦區(qū), 提示這些老年人在記憶編碼階段可能存在神經(jīng)補償過程。但是, 上述腦區(qū)的激活強度與認知儲備指標之間并不存在顯著相關(guān), 表明這種補償機制并不是認知儲備在腦功能方面的體現(xiàn), 或者說反映的并不是認知儲備的神經(jīng)靈活性機制。因此, 采用神經(jīng)儲備來解釋認知儲備保護老年人情景記憶功能的腦功能機制, 還有待后續(xù)研究的進一步支持。

認知儲備理論的優(yōu)勢在于, 它能夠很好地解釋為什么腦解剖神經(jīng)資源接近的兩個老年人仍然有可能會表現(xiàn)出不同的情景記憶成績。然而, 該理論面臨的一個最嚴峻的問題是其沒有明確的操作性定義。在實際研究中, 既有研究者使用單一的社會行為指標來估計認知儲備(Mousavi-Nasab et al., 2014), 也有研究者將多個指標合并成一個綜合指標作為認知儲備的估計值(Elshiekh et al., 2020), 但是究竟哪一種指標能夠更好地衡量個體的認知儲備水平, 目前尚無定論。這使得以往考察認知儲備如何保護老年人情景記憶的研究的可重復性受到質(zhì)疑。也就是說, 如果使用不同的指標來估計認知儲備水平, 這些研究可能會獲得不一致的研究結(jié)果。其次, 認知儲備理論和腦保持理論均可看作是實現(xiàn)記憶成功年老化的優(yōu)化過程的體現(xiàn), 那么這兩個理論概念之間是否存在密切的聯(lián)系呢？根據(jù)認知儲備理論, 高認知儲備的老年人由于能夠更好地從腦功能上應(yīng)對腦結(jié)構(gòu)衰退對記憶功能產(chǎn)生的不利影響, 因而其記憶衰退速度可能會更慢(Stern et al., 2020)。從這一角度來看, 認知儲備極有可能是老年人腦功能保持良好的重要原因。然后這一推測目前缺乏縱向的神經(jīng)影像學研究的支持。最后, 值得一提的是, 認知儲備理論認為神經(jīng)補償依賴于高水平的認知儲備而存在, 是神經(jīng)儲備的機制之一(Barulli & Stern, 2013)。然而, 神經(jīng)補償在記憶年老化的認知神經(jīng)科學領(lǐng)域卻是一個相對獨立的理論, 被用于解釋成功的記憶年老化現(xiàn)象(Cabeza et al., 2018); 尤其是, 該理論很好地體現(xiàn)了SOC模型的補償過程, 因而可以看作是實現(xiàn)記憶成功年老化的另一途徑。

5 神經(jīng)補償理論及其證據(jù)

由于前額葉區(qū)域負責情景記憶功能中的執(zhí)行控制過程(比如, 編碼策略使用、提取監(jiān)控等), 因而該腦區(qū)的功能衰退一直被認為是老年人記憶功能下降的重要原因之一(Shing et al., 2010)。與之一致, 大量研究發(fā)現(xiàn)老年人在情景記憶編碼或提取階段均存在前額葉區(qū)域功能激活下降的現(xiàn)象(Duarte & Dulas, 2020)。然而, 實際情況卻比這一解釋更為復雜, 因為在情景記憶年老化的神經(jīng)機制研究中, 卻發(fā)現(xiàn)了一類有趣的研究結(jié)果, 即記憶成績相對較好的老年人通常在前額葉區(qū)域表現(xiàn)出增強的腦區(qū)激活或者激活更分散的腦神經(jīng)模式(Grady, 2012)。其中, 記憶提取的半球不對稱性下降模式(hemispheric asymmetry reduction in old adults, HAROLD)和后部向前部轉(zhuǎn)移模式(posterior- anterior shift in aging, PASA)是兩種常見的神經(jīng)分布模式。HAROLD表現(xiàn)為在情景記憶提取過程中, 年輕人的右側(cè)前額葉表現(xiàn)出顯著激活, 而記憶成績較好的老年人的雙側(cè)前額葉均表現(xiàn)出顯著激活(Cabeza, 2002); PASA則表現(xiàn)為在執(zhí)行情景記憶任務(wù)時, 老年人的前額葉激活增強而后部視覺皮層激活減弱(Davis et al., 2008)。一般認為, 老年人的這種大腦激活模式反映的是一種腦功能重組(functional reorganization), 表明老年人在面對認知挑戰(zhàn)時, 能夠使用其他神經(jīng)資源對其記憶成績進行“成功補償” (Cabeza & Dennis, 2013), 這種補償特征被形象地稱之為補償性的“腳手架” (compensatory scaffolding; Park & Reuter-Lorenz, 2009; Reuter-Lorenz & Park, 2014)。因此, 根據(jù)神經(jīng)補償理論, 記憶成功年老化的老年人能夠適應(yīng)性地使用補償性的腳手架, 用于抵抗腦結(jié)構(gòu)或功能衰退對記憶功能帶來的不利影響。

如前所述, 認知儲備理論認為, 認知儲備水平高的老年人才會表現(xiàn)出神經(jīng)補償機制; 然而, 神經(jīng)補償理論卻較少強調(diào)個人生活經(jīng)歷對補償過程的影響。比如, 目前存在3種和記憶功能直接相關(guān)的補償機制(Cabeza et al., 2018), 似乎都不受個體認知儲備水平的影響。第一種是上行調(diào)控的補償機制(compensation by upregulation)。該機制表現(xiàn)為, 當任務(wù)難度增加時, 任務(wù)所需要的加工資源也隨之增加時, 老年人會表現(xiàn)出增強的前額葉激活以支持其認知成績。這種情況下, 老年人在執(zhí)行任務(wù)過程中和年輕人激活了相同的腦區(qū), 只是在激活程度上有量的差異(Reuter-Lorenz & Cappell, 2008; Cappell et al., 2010)。這種補償機制受任務(wù)負荷調(diào)控, 當任務(wù)所需加工資源與個體當前已有神經(jīng)資源不匹配時, 老年人就會額外使用更多的神經(jīng)資源以達到和年輕人相似的記憶水平。第二種是選擇性補償機制(compensation by selection)。該機制表現(xiàn)為老年人會使用不同于年輕人的神經(jīng)通路去完成相同的任務(wù)。比如, 年輕人會使用更有效但需要更多意志努力的回想過程(依賴于海馬)來完成記憶提取, 而老年人則會使用雖然不太有效但不需要太多意志努力的熟悉性過程(依賴于嗅皮層)來完成記憶提取(Daselaar et al., 2006)。第三種機制是重組性補償機制(compensation by reorganization)。此機制體現(xiàn)在記憶成績較好的老年人能夠針對自身的腦結(jié)構(gòu)或功能下降而發(fā)展出年輕人群體不存在的神經(jīng)通路來補償其認知成績。前面提到的HAROLD模式就是重組性補償?shù)囊环N典型體現(xiàn)。重組性補償表現(xiàn)在老年人使用新的神經(jīng)通路(如, 對側(cè)前額葉)來完成補償機制, 而另外兩種補償則表現(xiàn)為老年人使用已有的認知過程(上行調(diào)控機制)或認知策略(選擇性機制)來完成補償。

綜上所述, 根據(jù)神經(jīng)補償理論, 記憶成功年老化的老年人, 會使用和年輕人相似但激活增強的前額葉區(qū)域或者不同于年輕人的認知過程(比如, 依賴于嗅皮層的熟悉性), 甚至是新的神經(jīng)通路(比如, 對側(cè)前額葉)來補償其記憶成績。神經(jīng)補償理論的提出始于情景記憶的年齡差異研究(Cabeza, 2002), 因而在記憶年老化的認知神經(jīng)科學研究領(lǐng)域具有重要的地位。但是, 使用該理論來解釋記憶的成功年老化, 在近年來也遭遇到了很多反對意見。首先, 老年人增強的前額葉激活需要與其更優(yōu)的記憶成績建立關(guān)聯(lián), 才能證實其反映的確實是補償過程。然而, 最近幾項使用多變量腦成像分析方法的研究顯示, 老年人在前額葉表現(xiàn)出的增強的激活模式, 并不一定與更好的情景記憶成績顯著有關(guān), 提示老年人的這種增強的前額葉激活模式也有可能反映的是前額葉區(qū)域的效率降低甚至是神經(jīng)去分化過程, 而非補償過程(Morcom & Henson, 2018; Roe et al., 2020)。其次, 當前支持神經(jīng)補償理論的證據(jù)主要來自于橫斷研究(Cabeza, 2002;Davis et al., 2008; Reuter- Lorenz & Cappell, 2008; Cappell et al., 2010), 縱向研究相對較少。已有的幾項縱向研究結(jié)果似乎并不完全支持補償理論(Persson et al., 2006; Pudas et al., 2018)。比如, Pudas等(2018)發(fā)現(xiàn), 前額葉激活更強的現(xiàn)象存在于情景記憶成績出現(xiàn)衰退而非保持穩(wěn)定的老年人群中, 提示前額葉的神經(jīng)激活增強模式反映的不一定是補償過程。最后, 補償理論強調(diào), 記憶成績較好的老年人所表現(xiàn)出來的神經(jīng)補償過程主要受認知負荷或個體的認知過程和策略所影響, 卻難以說明具備何種特征的老年人能夠更好地使用補償機制來保護其情景記憶功能, 導致該理論在解釋老年人記憶功能個體差異問題上依然存在困境。

6 討論與展望

近年來, 認知年老化個體差異的神經(jīng)機制問題逐漸成為認知神經(jīng)科學的研究熱點。其中, 亟需解釋的問題是為什么有些老年人的情景記憶功能會表現(xiàn)出成功年老化。考察老年人積極應(yīng)對增齡相關(guān)的腦衰退的神經(jīng)機制, 既能夠為提升老年人的認知韌性提供重要的理論啟示, 也能夠為政府制定公共衛(wèi)生政策提供科學依據(jù)。本文結(jié)合SOC模型中的優(yōu)化和補償概念, 詳細介紹了腦保持、神經(jīng)去分化、認知儲備以及神經(jīng)補償四種理論觀點及其相應(yīng)的支持證據(jù)。上述理論從不同角度解釋了老年人情景記憶功能成功年老化的原因。然而, 從理論建構(gòu)和實際研究層面出發(fā), 未來仍有諸多問題值得探討。

在理論建構(gòu)方面, 目前存在三個值得關(guān)注的重要問題。首先, 儲備概念的界定尚存在爭議。早期的研究者通常將腦儲備和認知儲備區(qū)別對待。腦儲備側(cè)重于腦結(jié)構(gòu)層面, 可以看作是大腦中的硬件; 認知儲備聚焦于腦功能的靈活性和適應(yīng)性, 可以形象地理解為大腦中實施計算環(huán)節(jié)的軟件部分。與腦儲備相比, 認知儲備強調(diào)各方面生活經(jīng)驗對認知儲備水平的影響, 因而是一種更為積極、動態(tài)的儲備類型。然而, 有研究者認為沒有必要人為地區(qū)分腦儲備和認知儲備, 畢竟腦功能必須依賴于一定的結(jié)構(gòu)基礎(chǔ)而存在, 而且所有的認知功能都最終依賴于結(jié)構(gòu)和功能之間復雜的相互作用(Cabeza et al., 2018); 此外, 老年人的腦結(jié)構(gòu)和腦功能均有一定的可塑性(Gutchess, 2014), 區(qū)分被動的腦儲備和積極的認知儲備并不合理。因此不如化繁為簡, 僅使用儲備這一術(shù)語, 將其視為個體不斷積累神經(jīng)資源(neural resources)的過程。這種神經(jīng)資源既可以是某腦區(qū)的灰質(zhì)體積或者某纖維束的完整度, 也可以是某腦區(qū)或者腦網(wǎng)絡(luò)的功能水平。Stern和Chételat等(2019)則堅持傳統(tǒng)觀點, 認為單一的儲備概念很難完全表現(xiàn)研究問題的全貌。腦儲備和認知儲備的側(cè)重點有所不同, 腦儲備可用于描繪大腦的生理狀態(tài), 而認知儲備則側(cè)重于調(diào)控腦結(jié)構(gòu)與認知功能之間的關(guān)系, 因而能夠更好地解釋老年人記憶功能的個體差異問題。不過Stern等(2020)也承認腦儲備與認知儲備并非完全排斥的概念, 兩者主要是在質(zhì)而非量的水平上進行區(qū)分。從上述觀點來看, 受限于研究技術(shù)的發(fā)展, 由于目前很難澄清腦結(jié)構(gòu)和腦功能之間的錯綜復雜的關(guān)系, 使得整合這兩個概念受到較大的約束。未來的技術(shù)進步也許能夠消除這種概念上的對立, 進而為解釋記憶成功年老化的原因和機制提供重要支持。

其次, 認知儲備與神經(jīng)補償之間的關(guān)系目前還存在爭議。認知儲備觀點認為, 補償與認知儲備不是一個層級或水平的概念, 補償依賴于認知儲備而存在, 是神經(jīng)儲備靈活性的體現(xiàn); 也就是說, 認知儲備水平?jīng)Q定了個體能否表現(xiàn)出神經(jīng)補償, 高水平認知儲備是支持老年人使用額外腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)來補償其認知功能的基礎(chǔ)(Barulli & Stern, 2013; Stern, Barnes, et al., 2019; Stern, Chételat, et al., 2019)。因此, 理論上, 如果兩個老年人經(jīng)歷相同程度的腦衰退的話, 高認知儲備的那個老年人會因為表現(xiàn)出神經(jīng)補償進而表現(xiàn)出更好的情景記憶功能。遺憾的是, 實際上這一理論觀點目前尚無實驗證據(jù)的支持。Cabeza等(2018)則認為認知儲備可能只是神經(jīng)補償?shù)谋匾獥l件, 而非充分條件; 認知儲備可以為神經(jīng)補償創(chuàng)造條件, 但不會必然導致神經(jīng)補償?shù)陌l(fā)生。例如, 當認知負荷超出已有可用神經(jīng)資源時, 記憶成功老化個體就有可能使用其他腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)來支持其記憶功能(Cabeza & Dennis, 2013)。因此, 神經(jīng)補償理論能夠獨立解釋老年人情景記憶個體差異的神經(jīng)機制。對于當前的爭議, 我們認為, 這兩種理論觀點可能并非完全互相排斥。根據(jù)目前支持補償理論的實驗研究來看, 老年人是否表現(xiàn)出神經(jīng)補償過程, 確實并不依賴于個體的認知儲備水平, 而是受任務(wù)難度、個體的認知過程和認知策略等因素的影響。但是, 對于存在神經(jīng)補償過程的這部分記憶表現(xiàn)優(yōu)異的老年群體來說, 其認知儲備水平和神經(jīng)補償能力之間極有可能存在積極的關(guān)系, 即老年人的認知儲備水平越高, 其神經(jīng)補償過程的能力極有可能也越高。然而, 關(guān)于后者, 目前還需要進一步的證據(jù)支持。

第三, 關(guān)于情景記憶成功年老化的原因, 尚需將不同的理論觀點進行有機整合, 以完善當前的理論體系。根據(jù)目前已有的理論, 結(jié)合SOC模型的優(yōu)化和補償概念, 我們推測部分老年人的情景記憶功能之所以表現(xiàn)出成功年老化, 可能是因為他們能夠利用各種資源對記憶相關(guān)腦區(qū)和腦網(wǎng)絡(luò)進行優(yōu)化, 并通過神經(jīng)補償過程來彌補已有的腦衰退。然而這一觀點還存在很多細節(jié)問題需要討論。首先, 根據(jù)腦保持理論, 直觀來看, 部分老年人的情景記憶功能成績較好或者衰退程度相對較小, 是因為他們能夠利用教育、職業(yè)、身體鍛煉以及認知活動等多種資源對對記憶相關(guān)腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)進行優(yōu)化, 因而腦功能保持地較好。然而, 除了腦保持理論外, 認知儲備理論也強調(diào)老年人能夠利用各種資源優(yōu)化其記憶相關(guān)的腦功能(Barulli & Stern, 2013; Nyberg et al., 2012); 尤其是, 認知儲備理論解釋的更為具體, 它強調(diào)上述資源有助于老年人認知儲備的積累, 進而有助于從腦功能上保護情景記憶功能, 因而使情景記憶功能衰退的速度更慢或者保持地更好(Stern et al., 2020)。由此可以推斷, 至少從腦功能角度來看, 腦保持可能是老年人對記憶相關(guān)腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)進行優(yōu)化的直接結(jié)果, 而認知儲備則可能是實現(xiàn)這一優(yōu)化結(jié)果的主要途徑; 也就是說, 記憶功能成功年老化的老年人能夠利用認知儲備來優(yōu)化其腦功能, 使得其腦功能得到較好保持, 最終導致記憶功能表現(xiàn)良好或者衰退更慢。目前這一推斷已經(jīng)得到了行為研究的支持。比如, Li等(2021)發(fā)現(xiàn), 高認知儲備老年人的情景記憶表現(xiàn)確實隨增齡保持地更好。其次, 如前所述, 雖然認知儲備不一定是神經(jīng)補償?shù)南葲Q條件, 但高水平的認知儲備個體極有可能會表現(xiàn)出更高的神經(jīng)補償能力。因而, 認知儲備水平高的老年人不僅可能會表現(xiàn)出更佳的優(yōu)化能力, 也有可能更善于使用神經(jīng)補償過程。綜上所述, 從腦功能的角度出發(fā), 老年人的情景記憶表現(xiàn)出成功年老化的原因可能是, 與情景記憶功能直接相關(guān)的腦區(qū)或腦網(wǎng)絡(luò)的功能特征(比如, 神經(jīng)表征或神經(jīng)加工通路的特異性)保持較好; 之所以其腦功能的保持水平較高, 是因為教育、職業(yè)、身體鍛煉以及認知活動等生活經(jīng)歷有助于老年人建立高水平的認知儲備, 從而能夠更好地相關(guān)腦區(qū)和腦網(wǎng)絡(luò)的功能進行優(yōu)化; 除此之外, 這部分老年人還有可能更擅長使用神經(jīng)補償機制來彌補其已有的腦衰退。然而, 這一推測還需要未來的神經(jīng)影像研究來驗證。探討不同概念之間的相互聯(lián)系, 對于產(chǎn)生更完善的理論體系來解釋老年人情景記憶成功老化的原因具有極大的推動作用。

從實證研究層面出發(fā), 目前存在三方面問題需要重點關(guān)注。首先, 先天(比如, 基因)和后天(比如, 教育、職業(yè)及生活方式等)因素有可能通過影響老年人腦保持、神經(jīng)去分化水平、認知儲備和神經(jīng)補償水平, 使得老年人的記憶功能存在個體間差異(Nyberg et al., 2020)。比如, 攜帶載脂蛋白E (apolipoprotein E) ε4等位基因的老年人, 其海馬萎縮的風險會更高, 腦保持水平更低(Cacciaglia et al., 2018); 此外, 教育、職業(yè)以及認知活動等生活經(jīng)歷, 有可能通過減少腦衰退(比如, 更少的灰質(zhì)體積下降, 更少的腦微血管病變積聚或者更少的淀粉樣蛋白集聚或tau負荷)以及更多的神經(jīng)修復機制(repair processes), 來幫助個體的大腦保持年輕化, 進而減少記憶功能的下降(Nyberg & Pudas, 2019)。此外, 這些后天因素還有可能貢獻于認知儲備水平, 低教育水平通常與低認知儲備相關(guān)(Stern, 2009)。然而, 目前關(guān)于先天和后天因素如何不同程度地調(diào)控個體的腦保持、神經(jīng)去分化、認知儲備以及神經(jīng)補償水平, 目前還知之甚少。尤其對于認知儲備來說, 研究者往往使用教育、職業(yè)復雜度以及身體鍛煉和認知活動等社會行為因素來間接估計個體的認知儲備水平, 但是關(guān)于哪一種指標能夠更好地衡量個體的認知儲備水平, 目前還沒有定論; 而且, 由于不同因素之間還有可能存在相互作用, 使得量化和分離不同指標對認知儲備的貢獻也存在一定難度。未來研究需要進一步考察先天和后天因素如何對腦保持、神經(jīng)去分化、認知儲備和補償能力產(chǎn)生影響。探討這些因素如何有助于老年人優(yōu)化其腦結(jié)構(gòu)和功能, 對于改善老年人的記憶功能乃至認知健康具有重要意義。

其次, 在諸多后天因素中, 教育水平一直被認為是影響老年人認知功能(尤其是記憶功能)個體差異的重要因素, 但是其作用機制尚缺乏一致的解釋。教育水平是衡量認知儲備水平的一項核心的社會行為指標, 被視為延緩記憶功能衰退速度的重要因素(Stern et al., 2020); 此外, 教育還可能有助于降低增齡相關(guān)的腦衰退, 激發(fā)修復過程, 進而促進個體對腦和記憶功能進行更好的保持(Nyberg & Pudas, 2019; Nyberg et al., 2020)。然而, 最新的證據(jù)顯示, 教育與認知老化的速度之間的關(guān)系非常微小, 這對記憶成功年老化的腦保持和認知儲備理論提出了一些挑戰(zhàn)。比如, 通過對考察教育水平與認知老化關(guān)系的縱向研究及元分析研究進行系統(tǒng)回顧, Seblova等(2020)發(fā)現(xiàn), 教育對認知功能確實有積極影響, 表現(xiàn)為教育水平越高的個體, 其認知功能也越高; 然而, 教育水平與增齡相關(guān)的認知下降速度卻不存在顯著關(guān)系。也就是說, 無論教育水平高低, 個體認知功能隨年齡增長的下降程度都是相似的, 提示教育水平并不會減緩認知下降程度, 也不是保持認知功能的主要貢獻因素。與之相似, Nyberg等(2021)最近發(fā)現(xiàn)教育水平并不影響增齡相關(guān)的腦結(jié)構(gòu)衰退速度。L?vdén等(2020)認為, 至少在教育如何影響認知功能這個問題上, 簡單的閾限模型就能夠解釋教育對老年期認知功能的影響, 因而無需引入認知儲備的概念。具體來講, 教育水平高的老年人普遍比教育水平低的老年人的認知功能更好; 如果兩個相同年齡的人在增齡相關(guān)的腦衰退速度上是一樣的話, 那么教育水平高的人就需要更長的時間來達到認知功能受損的閾限, 因而會更晚地出現(xiàn)認知衰退。由此可見, 教育確實有可能降低老年人情景記憶下降的風險, 但這并非由于教育減緩了記憶衰退的速度, 而是由于高教育水平在成年早期產(chǎn)生的認知功能優(yōu)勢, 一定程度上維持到了老年期, 因而出現(xiàn)記憶衰退的時間會更晚。未來研究需要持續(xù)關(guān)注包括教育在內(nèi)的后天因素與腦與記憶功能隨增齡衰退的速度之間的關(guān)系。

最后, 考察多種因素對腦保持、神經(jīng)去分化、認知儲備和神經(jīng)補償能力的影響, 亟需縱向研究證據(jù)的支持。縱向研究是考察老年人情景記憶功能個體差異神經(jīng)機制的最好方法, 但受研究成本等因素的制約, 目前仍然稀缺。例如, 如前所述, 我們推測高水平的認知儲備可能會導致老年人更好地優(yōu)化其腦功能, 表現(xiàn)為腦功能保持更好以及記憶功能衰退的速度更慢。這一推斷也尤其需要縱向的神經(jīng)成像研究的支持。實際上, 當前只有腦保持理論獲得了較多縱向研究證據(jù)的支持, 而且這些研究揭示了很多關(guān)于記憶年老化的其他重要發(fā)現(xiàn)。比如, 縱向結(jié)果顯示, 橫斷研究中所發(fā)現(xiàn)的老年人在記憶過程中的前額葉激活增強現(xiàn)象可能有夸大的趨勢; 實際上老年人在記憶編碼或提取階段, 前額葉隨增齡激活減弱更為典型(Nyberg et al., 2010)。再者, 隨著年齡的增長, 前額葉激活增強有可能與下降的記憶功能相關(guān)聯(lián), 而不是對老年人的記憶成績起到補償作用(Pudas et al., 2018)。這些研究結(jié)果都對神經(jīng)補償理論提出了挑戰(zhàn)?？傊? 未來需要開展更多的縱向研究, 以便更準確地刻畫老年人記憶功能個體差異的神經(jīng)基礎(chǔ)及其影響因素, 并驗證各個理論的核心假設(shè)。

近年來, 越來越多的研究發(fā)現(xiàn)影響老年人認知功能的諸多因素是可修正的(Mukadam et al., 2019), 而且老年人的大腦仍然具有一定的可塑性(Gutchess, 2014; 霍麗娟等, 2018), 因此如果能夠?qū)ι罱?jīng)歷相關(guān)因素進行干預(yù), 極有可能會對老年人的情景記憶功能產(chǎn)生積極的影響。比如, 已有研究發(fā)現(xiàn)持續(xù)參與身體鍛煉或認知活動可以降低大腦衰退程度, 增強大腦的修復機制, 進而降低記憶功能的衰退速度(K?hncke et al., 2016; K?hncke et al., 2018); 也有研究發(fā)現(xiàn)認知干預(yù)(L?vdén et al., 2010)和運動干預(yù)(Soshi et al., 2021)能夠促進老年人腦結(jié)構(gòu)特征的恢復, 減緩大腦灰質(zhì)體積隨增齡的下降速度(Erickson et al., 2011; Jonasson et al., 2017); 另外, 認知干預(yù)(Erickson et al., 2007)和運動干預(yù)(Colcombe et al., 2004; Voss et al., 2019)能夠使得老年人的腦激活模式與年輕人更接近。上述結(jié)果與腦保持理論的研究假設(shè)相符, 提示研究者應(yīng)該以幫助老年人修復受損的神經(jīng)通路, 使其腦結(jié)構(gòu)或功能恢復到和年輕人更接近的水平為目標, 來設(shè)計有效的干預(yù)方案, 從而達到提升老年記憶功能并增強老年人認知韌性的目的。此外, 研究者也可以以認知儲備理論或神經(jīng)補償理論為指導, 通過增強老年人的認知儲備水平或者改善老年人的補償性腳手架來改善老年人的情景記憶功能。由此可見, 盡管當前的理論模型尚存在各種爭議, 但是不可否認的是, 這些理論為研究者開展老年人的腦與認知可塑性研究提供了重要的理論依據(jù)。

7 總結(jié)

關(guān)于情景記憶成功年老化的神經(jīng)機制, 目前有多種理論從不同角度進行了解釋。從實現(xiàn)成功年老化的優(yōu)化過程出發(fā), 腦保持理論強調(diào)老年人在記憶相關(guān)腦區(qū)(比如, 海馬和前額葉等)或腦網(wǎng)絡(luò)(比如, 默認網(wǎng)絡(luò)和額頂網(wǎng)絡(luò)等)的結(jié)構(gòu)和功能上保持“年輕化”, 是其情景記憶成功年老化的關(guān)鍵; 在此基礎(chǔ)上, 神經(jīng)去分化理論認為這種腦功能的保持主要體現(xiàn)在神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的功能特異性上。認知儲備理論則認為, 個體在畢生發(fā)展過程中所積累的認知過程能夠促使老年人在腦功能上調(diào)控腦結(jié)構(gòu)衰退對情景記憶的不利影響, 從而使記憶功能下降速度更慢或保持更好。上述理論的差別在于, 腦保持可以看作是優(yōu)化過程的結(jié)果, 而認知儲備則可以看作是完成這一優(yōu)化過程的途徑或手段。從實現(xiàn)成功年老化的補償過程出發(fā), 神經(jīng)補償理論強調(diào)老年人能夠使用補償性的腳手架(比如, 對側(cè)前額葉)來彌補已有的腦結(jié)構(gòu)或功能衰退, 是其表現(xiàn)出良好記憶成績的神經(jīng)基礎(chǔ)。綜合以上理論, 結(jié)合SOC模型的優(yōu)化和補償兩種過程來看, 老年人情景記憶功能成功年老化的原因可能是, 教育、職業(yè)、身體鍛煉以及認知活動等后天生活經(jīng)歷有助于個體積累認知儲備, 而認知儲備水平高的老年人由于能夠更好地對記憶相關(guān)腦區(qū)和腦網(wǎng)絡(luò)進行優(yōu)化且更善于使用神經(jīng)補償過程, 因而使得其腦功能狀態(tài)(比如, 神經(jīng)表征和神經(jīng)加工通路的特異性)得到更好地保持。研究者未來需要設(shè)計更多的縱向觀察性和干預(yù)研究, 深入探索各個理論概念之間的關(guān)系及其影響因素, 以更好地解釋記憶成功年老化的原因并為提升老年人的腦與認知健康水平提供重要支持。

韓布新, 朱莉琪. (2012). 人類心理畢生發(fā)展理論.(增刊), 78–87.

霍麗娟, 鄭志偉, 李瑾, 李娟. (2018). 老年人的腦可塑性: 來自認知訓練的證據(jù).(5), 846–858.

Abdulrahman, H., Fletcher, P. C., Bullmore, E., & Morcom, A. M. (2017). Dopamine and memory dedifferentiation in aging., 211–220.

Alghamdi, S. A., & Rugg, M. D. (2020). The effect of age on recollection is not moderated by differential estimation methods.(8), 1067–1077.

Baltes, M. M., & Carstensen, L. L. (1996). The process of successful ageing.(4), 397–422.

Baltes, P. B., & Baltes, M. M. (1990). Psychological perspectives on successful aging: The model of selective optimization with compensation. In P. B. Baltes & M. M. Baltes (Eds.),(pp. 1–34). New York: Cambridge University Press.

Baltes, P. B., & Smith, J. (2003). New frontiers in the future of aging: From successful aging of the young old to the dilemmas of the fourth age.(2), 123–135.

Baltes, P. B., Staudinger, U. M., & Lindenberger, U. (1999). Lifespan psychology: Theory and application to intellectual functioning., 471–507.

Barulli, D., & Stern, Y. (2013). Efficiency, capacity, compensation, maintenance, plasticity: Emerging concepts in cognitive reserve.(10), 502–509.

Blessed, G., Tomlinson, B. E., & Roth, M. (1968). The association between quantitative measures of dementia and of senile change in the cerebral grey matter of elderly subjects.,(512), 797–811.

Boyle, R., Knight, S. P., de Looze, C., Carey, D., Scarlett, S., Stern, Y., ... Whelan, R. (2021). Verbal intelligence is a more robust cross-sectional measure of cognitive reserve than level of education in healthy older adults.(1), 1–18.

Cabeza, R. (2002). Hemispheric asymmetry reduction in older adults: The HAROLD model.(1), 85–100.

Cabeza, R., Albert, M., Belleville, S., Craik, F. I., Duarte, A., Grady, C. L., ... Rajah, M. N. (2018). Maintenance, reserve and compensation: The cognitive neuroscience of healthy ageing.(11), 701–710.

Cabeza, R., & Dennis, N. A. (2013). Frontal lobes and aging: Deterioration and compensation. In D. T. Stuss & R. T. Knight (Eds.),(2nd ed., pp. 628–652). New York: Oxford University Press.

Cacciaglia, R., Molinuevo, J. L., Falcón, C., Brugulat-Serrat, A., Sánchez-Benavides, G., Gramunt, N., ... Gispert, J. D. (2018). Effects of APOE-ε4 allele load on brain morphology in a cohort of middle-aged healthy individuals with enriched genetic risk for Alzheimer's disease.(7), 902–912.

Cappell, K. A., Gmeindl, L., & Reuter-Lorenz, P. A. (2010). Age differences in prefrontal recruitment during verbal working memory maintenance depend on memory load.(4), 462–473.

Cao, M., Wang, J.-H., Dai, Z.-J., Cao, X.-Y., Jiang, L.-L., Fan, F.-M., ... He, Y. (2014). Topological organization of the human brain functional connectome across the lifespan., 76–93.

Chan, M. Y., Park, D. C., Savalia, N. K., Petersen, S. E., & Wig, G. S. (2014). Decreased segregation of brain systems across the healthy adult lifespan.,(46), 4997–5006.

Chong, J. S. X., Ng, K. K., Tandi, J., Wang, C., Poh, J. H., Lo, J. C., ... Zhou, J. H. (2019). Longitudinal changes in the cerebral cortex functional organization of healthy elderly.(28), 5534–5550.

Clouston, S. A., Smith, D. M., Mukherjee, S., Zhang, Y., Hou, W., Link, B. G., & Richards, M. (2020). Education and cognitive decline: An integrative analysis of global longitudinal studies of cognitive aging.(7), 151–160.

Colcombe, S. J., Kramer, A. F., Erickson, K. I., Scalf, P., McAuley, E., Cohen, N. J., ... Elavsky, S. (2004). Cardiovascular fitness, cortical plasticity, and aging.(9), 3316–3321.

Damoiseaux, J. S. (2017). Effects of aging on functional and structural brain connectivity., 32–40.

Daselaar, S. M., Fleck, M. S., Dobbins, I. G., Madden, D. J., & Cabeza, R. (2006). Effects of healthy aging on hippocampal and rhinal memory functions: An event- related fMRI study.(12), 1771–1782.

Davis, S. W., Dennis, N. A., Daselaar, S. M., Fleck, M. S., & Cabeza, R. (2008). Qué PASA? The posterior‐anterior shift in aging.(5), 1201–1209.

Dodson, C. S. (2017). Aging and memory. In J. H. Byrne (Series Ed.) & J. T. Wixted (Vol. Ed.).(2nd ed., pp. 403–421)Oxford: Academic Press.

Duarte, A. & Dulas, M. R. (2020). Episodic memory decline in aging. In A. K. Thomas & A. Gutchess (Eds.),(pp. 200–217). New York: Cambridge University Press.

Elshiekh, A., Subramaniapillai, S., Rajagopal, S., Pasvanis, S., Ankudowich, E., & Rajah, M. N. (2020). The association between cognitive reserve and performance- related brain activity during episodic encoding and retrieval across the adult lifespan., 296–313.

Erickson, K. I., Colcombe, S. J., Wadhwa, R., Bherer, L., Peterson, M. S., Scalf, P. E., ... Kramer, A. F. (2007). Training-induced functional activation changes in dual-task processing: An fMRI study.,(1), 192–204.

Erickson, K. I., Voss, M. W., Prakash, R. S., Basak, C., Szabo, A., Chaddock, L., ... Kramer, A. F. (2011). Exercise training increases size of hippocampus and improves memory.,(7), 3017–3022.

Folville, A., Bahri, M. A., Delhaye, E., Salmon, E., D’Argembeau, A., & Bastin, C. (2020). Age-related differences in the neural correlates of vivid remembering., 116336.

Geerligs, L., Renken, R. J., Saliasi, E., Maurits, N. M., & Lorist, M. M. (2015). A brain-wide study of age-related changes in functional connectivity.(7), 1987–1999.

Gorbach, T., Pudas, S., Lundquist, A., Or?dd, G., Josefsson, M., Salami, A., ... Nyberg, L. (2017). Longitudinal association between hippocampus atrophy and episodic- memory decline., 167–176.

Grady, C. (2012). The cognitive neuroscience of ageing.(7), 491–505.

Gutchess, A. (2014). Plasticity of the aging brain: New directions in cognitive neuroscience.(6209), 579–582.

Habib, R., Nyberg, L., & Nilsson, L.-G. (2007). Cognitive and non-cognitive factors contributing to the longitudinal identification of successful older adults in the Betula study.,(3), 257–273.

Han, L., Savalia, N. K., Chan, M. Y., Agres, P. F., Nair, A. S., & Wig, G. S. (2018). Functional parcellation of the cerebral cortex across the human adult lifespan.,(12), 4403–4423.

Johansson, J., Salami, A., Lundquist, A., W?hlin, A., Andersson, M., & Nyberg, L. (2020). Longitudinal evidence that reduced hemispheric encoding/retrieval asymmetry predicts episodic-memory impairment in aging., 107329.

Johnson, M. K., Kuhl, B. A., Mitchell, K. J., Ankudowich, E., & Durbin, K. A. (2015). Age-related differences in the neural basis of the subjective vividness of memories: Evidence from multivoxel pattern classification.(3), 644–661.

Jonasson, L. S., Nyberg, L., Kramer, A. F., Lundquist, A., Riklund, K., & Boraxbekk, C. J. (2017). Aerobic exercise intervention, cognitive performance, and brain structure: Results from the physical influences on brain in aging (PHIBRA) study.,, 336.

Josefsson, M., de Luna, X., Pudas, S., Nilsson, L.-G., & Nyberg, L. (2012). Genetic and lifestyle predictors of 15‐year longitudinal change in episodic memory.(12), 2308–2312.

Katzman, R., Terry, R., DeTeresa, R., Brown, T., Davies, P., Fuld, P., ... Peck, A. (1988). Clinical, pathological, and neurochemical changes in dementia: A subgroup with preserved mental status and numerous neocortical plaques.(2), 138–144.

Koen, J. D., Hauck, N., & Rugg, M. D. (2019). The relationship between age, neural differentiation, and memory performance.(1), 149–162.

Koen, J. D., & Rugg, M. D. (2019). Neural dedifferentiation in the aging brain.(7), 547–559.

Koen, J. D., Srokova, S., & Rugg, M. D. (2020). Age-related neural dedifferentiation and cognition., 7–14.

K?hncke, Y., Düzel, S., Sander, M. C., Lindenberger, U., Kühn, S., & Brandmaier, A. M. (2021). Hippocampal and parahippocampal gray matter structural integrity assessed by multimodal imaging is associated with episodic memory in old age.(3), 1464–1477.

K?hncke, Y., Laukka, E. J., Brehmer, Y., Kalpouzos, G., Li, T.-Q., Fratiglioni, L., ... L?vdén, M. (2016). Three year changes in leisure activities are associated with concurrent changes in white-matter microstructure and perceptual speed in individuals aged 80 years and older., 173–186.

K?hncke, Y., Papenberg, G., Jonasson, L., Karalija, N., Wahlin, A., Salami, A., ... L?vdén, M. (2018). Self-rated intensity of habitual physical activities is positively associated with dopamine D2/3receptor availability and cognition., 605–616.

Liem, F., Geerligs, L., Damoiseaux, J. S., & Margulies, D. S. (2021). Functional connectivity in aging. In K. W. Schaie & S. L. Willis (Eds.),(9th ed., pp. 37–51). San Diego: Academic Press.

Lindenberger, U. (2014). Human cognitive aging: Corriger la fortune?.(6209), 572–578.

Lindenberger, U., & Baltes, P. B. (1994). Sensory functioning and intelligence in old age: A strong connection.,(3), 339–355.

Lindenberger, U., Scherer, H., & Baltes, P. B. (2001). The strong connection between sensory and cognitive performance in old age: Not due to sensory acuity reductions operating during cognitive assessment.,(2), 196–205.

Li, S.-C., & Lindenberger, U. (1999). Cross-level unification: A computational exploration of the link between deterioration of neurotransmitter systems and dedifferentiation of cognitive abilities in old age. In L.-G. Nilsson & H. J. Markowitsch (Eds.),(pp. 103–146). Seattle: Hogrefe & Huber Publishers.

Li, S.-C., Lindenberger, U., & Sikstr?m, S. (2001). Aging cognition: From neuromodulation to representation.(11), 479–486.

Li, S.-C., & Rieckmann, A. (2014). Neuromodulation and aging: Implications of aging neuronal gain control on cognition., 148–158.

Li, S.-C., & Sikstr?m, S. (2002). Integrative neurocomputational perspectives on cognitive aging, neuromodulation, and representation.(7), 795–808.

Li, X., Song, R., Qi, X., Xu, H., Yang, W., Kivipelto, M., ... Xu, W. (2021). Influence of cognitive reserve on cognitive trajectories: Role of brain pathologies.,(17), e1695–e1706.

L?vdén, M., Bodammer, N. C., Kühn, S., Kaufmann, J., Schütze, H., Tempelmann, C., ... Lindenberger, U. (2010). Experience-dependent plasticity of white-matter microstructure extends into old age.,(13), 3878-3883.

L?vdén, M., Fratiglioni, L., Glymour, M. M., Lindenberger, U., & Tucker-Drob, E. M. (2020). Education and cognitive functioning across the life span.(1), 6–41.

Malagurski, B., Liem, F., Oschwald, J., Mérillat, S., & J?ncke, L. (2020). Functional dedifferentiation of associative resting state networks in older adults-A longitudinal study.116680.

Morcom, A. M., & Henson, R. N. A. (2018). Increased prefrontal activity with aging reflects nonspecific neural responses rather than compensation.(33), 7303–7313.

Mousavi-Nasab, S.-M.-H., Kormi-Nouri, R., & Nilsson, L.-G. (2014). Examination of the bidirectional influences of leisure activity and memory in old people: A dissociative effect on episodic memory.,(3), 382–398.

Mukadam, N., Sommerlad, A., Huntley, J., & Livingston, P. G. (2019). Population attributable fractions for risk factors for dementia in low-income and middle-income countries: An analysis using cross-sectional survey data.(5), e596–e603.

Naveh-Benjamin, M. (2000). Adult age differences in memory performance: Tests of an associative deficit hypothesis.,(5), 1170–1187.

Ng, K. K., Lo, J. C., Lim, J. K., Chee, M. W., & Zhou, J. (2016). Reduced functional segregation between the default mode network and the executive control network in healthy older adults: A longitudinal study., 321–330.

Nyberg, L., Boraxbekk, C.-J., S?rman, D. E., Hansson, P., Herlitz, A., Kauppi, K., ... Adolfsson, R. (2020). Biological and environmental predictors of heterogeneity in neurocognitive ageing: Evidence from Betula and other longitudinal studies.,, 101184.

Nyberg, L., & Lindenberger, U. (2020). Brain maintenance and cognition in old age. In D. Poeppel, G. Mangun, & M. Gazzaniga (Eds.),(6th ed., pp. 81–90). Cambridge: MIT Press.

Nyberg, L., L?vdén, M., Riklund, K., Lindenberger, U., & B?ckman, L. (2012). Memory aging and brain maintenance.(5), 292–305.

Nyberg, L., Magnussen, F., Lundquist, A., Baare, W., Bartrés-Faz, D., Bertram, L., ... Fjell, A. M. (2021). Educational attainment does not influence brain aging.(18), e2101644118.

Nyberg, L., & Pudas, S. (2019). Successful memory aging., 219–243.

Nyberg, L., Salami, A., Andersson, M., Eriksson, J., Kalpouzos, G., Kauppi, K., ... Nilsson, L.-G. (2010). Longitudinal evidence for diminished frontal cortex function in aging.,(52), 22682–22686.

Old, S. R., & Naveh-Benjamin, M. (2008). Differential effects of age on item and associative measures of memory: A meta-analysis.(1), 104–118.

Park, D. C., Lautenschlager, G., Hedden, T., Davidson, N. S., Smith, A. D., & Smith, P. K. (2002). Models of visuospatial and verbal memory across the adult life span.(2), 299–320.

Park, D. C., Polk, T. A., Park, R., Minear, M., Savage, A., & Smith, M. R. (2004). Aging reduces neural specialization in ventral visual cortex.(35), 13091–13095.

Park, D. C., & Reuter-Lorenz, P. (2009). The adaptive brain: Aging and neurocognitive scaffolding., 173–196.

Persson, J., Nyberg, L., Lind, J., Larsson, A., Nilsson, L.-G., Ingvar, M., & Buckner, R. L. (2006). Structure-function correlates of cognitive decline in aging.(7), 907–915.

Persson, J., Pudas, S., Lind, J., Kauppi, K., Nilsson, L.-G., & Nyberg, L. (2012). Longitudinal structure-function correlates in elderly reveal MTL dysfunction with cognitive decline.,(10), 2297–2304.

Pudas, S., Josefsson, M., Rieckmann, A., & Nyberg, L. (2018). Longitudinal evidence for increased functional response in frontal cortex for older adults with hippocampal atrophy and memory decline.(3), 936–948.

Pudas, S., Persson, J., Josefsson, M., de Luna, X., Nilsson, L. G., & Nyberg, L. (2013). Brain characteristics of individuals resisting age-related cognitive decline over two decades.,(20), 8668–8677.

Reuter-Lorenz, P. A., & Cappell, K. A. (2008). Neurocognitive aging and the compensation hypothesis.(3), 177–182.

Reuter-Lorenz, P. A., & Park, D. C. (2014). How does it STAC up? Revisiting the scaffolding theory of aging and cognition.(3), 355–370.

Roe, J. M., Vidal-Pi?eiro, D., Sneve, M. H., Kompus, K., Greve, D. N., Walhovd, K. B., ... Westerhausen, R. (2020). Age-related differences in functional asymmetry during memory retrieval revisited: No evidence for contralateral overactivation or compensation.(3), 1129–1147.

Rugg, M. D., Johnson, J. D., & Uncapher, M. R. (2015). Encoding and retrieval in episodic memory: Insights from fMRI. In D. R. Addis, M. Barense, & A. Duarte (Eds.),(pp.84–107). Chichester: John Wiley & Sons.

Salami, A., Pudas, S., & Nyberg, L. (2014). Elevated hippocampal resting-state connectivity underlies deficient neurocognitive function in aging.(49), 17654–17659

Satz, P. (1993). Brain reserve capacity on symptom onset after brain injury: A formulation and review of evidence for threshold theory., 273–295

Schofield, P. W., Logroscino, G., Andrews, H. F., Albert, S., & Stern, Y. (1997). An association between head circumference and Alzheimer’s disease in a population- based study of aging and dementia.(1), 30–37.

Seblova, D., Berggren, R., & L?vdén, M. (2020). Education and age-related decline in cognitive performance: Systematic review and meta-analysis of longitudinal cohort studies., 101005.

Shing, Y. L., Werkle-Bergner, M., Brehmer, Y., Müller, V., Li, S.-C., & Lindenberger, U. (2010). Episodic memory across the lifespan: The contributions of associative and strategic components.(7), 1080–1091.

Soshi, T., Andersson, M., Kawagoe, T., Nishiguchi, S., Yamada, M., Otsuka, Y., ... Sekiyama, K. (2021). Prefrontal plasticity after a 3-month exercise intervention in older adults relates to enhanced cognitive performance.(10), 4501–4517.

Spreng, R. N., & Turner, G. R. (2019). Structure and function of the aging brain. In G. R. Samanez-Larkin (Ed.),(pp. 9–43). Washington, DC: American Psychological Association.

Srokova, S., Hill, P. F., Koen, J. D., King, D. R., & Rugg, M. D. (2020). Neural differentiation is moderated by age in scene-selective, but not face-selective, cortical regions.(3), 1–16.

Steffener, J., Barulli, D., Habeck, C., O’Shea, D., Razlighi, Q., & Stern, Y. (2014). The role of education and verbal abilities in altering the effect of age-related gray matter differences on cognition.(3), e91196.

Stern, Y. (2002). What is cognitive reserve? Theory and research application of the reserve concept.(3), 448–460.

Stern, Y. (2009). Cognitive reserve.,(10), 2015–2028.

Stern, Y. (2017). An approach to studying the neural correlates of reserve.(2), 410–416.

Stern, Y., Arenaza‐Urquijo, E. M., Bartrés‐Faz, D., Belleville, S., Cantilon, M., Chetelat, G., ... Reserve, Resilience and Protective Factors PIA Empirical Definitions and Conceptual Frameworks Workgroup. (2020). Whitepaper: Defining and investigating cognitive reserve, brain reserve, and brain maintenance.(9), 1305–1311.

Stern, Y., Barnes, C. A., Grady, C., Jones, R. N., & Raz, N. (2019). Brain reserve, cognitive reserve, compensation, and maintenance: Operationalization, validity, and mechanisms of cognitive resilience., 124–129.

Stern, Y., Chételat, G., Habeck, C., Arenaza-Urquijo, E. M., Vemuri, P., Estanga, A., ... Vuoksimaa, E. (2019). Mechanisms underlying resilience in ageing.(4), 246–246.

Trelle, A. N., Carr, V. A., Guerin, S. A., Thieu, M. K., Jayakumar, M., Guo, W., ... Wagner, A. D. (2020). Hippocampal and cortical mechanisms at retrieval explain variability in episodic remembering in older adults., e55335.

Tucker-Drob, E. M., & Salthouse, T. A. (2013). Individual differences in cognitive aging. In T. Chamorro-Premuzic, S. von Stumm, & A. Furnham (Eds.),(pp. 242–267). London: Wiley-Blackwell.

Tulving, E. (2002). Episodic memory: From mind to brain.(1), 1–25.

Tulving, E., Kapur, S., Craik, F. I., Moscovitch, M., & Houle, S. (1994). Hemispheric encoding/retrieval asymmetry in episodic memory: Positron emission tomography findings.(6), 2016–2020.

Varangis, E., & Stern, Y. (2020). Cognitive reserve. In A. K. Thomas & A. Gutchess (Eds.),(pp. 32–46). New York: Cambridge University Press.

Voss, M. W., Soto, C., Yoo, S., Sodoma, M., Vivar, C., & van Praag, H. (2019). Exercise and hippocampal memory systems.,(4), 318–333.

Vuoksimaa, E., Panizzon, M. S., Chen, C.-H., Eyler, L. T., Fennema-Notestine, C., Fiecas, M. J. A., ... Kremen, W. S. (2013). Cognitive reserve moderates the association between hippocampal volume and episodic memory in middle age.(6), 1124–1131.

Wang, W.-C., Daselaar, S. M., & Cabeza, R. (2017). Episodic memory decline and healthy aging. In J. H. Byrne (Series Ed.) & J. T. Wixted (Vol. Ed.).(2nd ed., pp. 475–497)Oxford: Academic Press.

Wig, G. S. (2017). Segregated systems of human brain networks.,(12), 981–996.

Xu, W., Tan, L., Wang, H.-F., Tan, M.-S., Tan, L., Li, J.-Q., ... Yu, J.-T. (2016). Education and risk of dementia: Dose-response meta-analysis of prospective cohort studies.,(5), 3113–3123.

Zahodne, L. B., Mayeda, E. R., Hohman, T. J., Fletcher, E., Racine, A. M., Gavett, B., ... Mungas, D. (2019). The role of education in a vascular pathway to episodic memory: Brain maintenance or cognitive reserve?.,, 109–118.

Zheng, L., Gao, Z., Xiao, X., Ye, Z., Chen, C., & Xue, G. (2018). Reduced fidelity of neural representation underlies episodic memory decline in normal aging.(7), 2283–2296.

Neural mechanisms of successful episodic memory aging

ZHENG Zhiwei1,2, XIAO Fengqiu3, SHAO Qi1,2, ZHAO Xiaofeng1,2, HUANG Yan1,2, LI Juan1,2

(1CAS Key Laboratory of Mental Health, Institute of Psychology, Beijing 100101, China)(2Department of Psychology, University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)(3China National Children’s Center, Beijing 100035, China)

Healthy aging is generally associated with a decline in episodic memory. However, older adults demonstrate notable individual differences in episodic memory. While most older adults show a normal or pathological decline in episodic memory, some indicate successful episodic memory aging. It is essential to investigate the neural mechanisms of individual differences in episodic memory aging to demystify the determinants of successful memory aging. To date, four critical theories have been proposed to explain why some older adults exhibit successful memory aging: brain maintenance, neural dedifferentiation, cognitive reserve, and neural compensation. Based on these theories and the SOC model, we speculate that some older adults display successful memory aging because they have higher cognitive reserve shaped by several lifestyle factors throughout their lifespans. Older adults with higher cognitive reserve can optimize the function of the brain regions and networks related to episodic memory and more successfully compensate for age-related neural decline. Ultimately, the benefits of the optimization and compensation processes are reflected in maintaining a higher level of brain function (e.g., the fidelity of neural representation or functional segregation of brain networks). Future research should incorporate more longitudinal studies to investigate the relationship between these theories and their impact factors, which would be beneficial for understanding the neural mechanisms of successful memory aging and providing support for improving brain and cognitive health in older adults.

episodic memory, successful aging, brain maintenance, neural dedifferentiation, cognitive reserve, neural compensation

B844

2021-09-10

*國家重點研發(fā)計劃(2018YFC2000300, 2020YFC2003000, 2018YFC2001700); 國家自然科學基金(32071079); 中國科學院青年創(chuàng)新促進會(2020089)資助。

李娟, E-mail: lijuan@psych.ac.cn;

鄭志偉, E-mail: zhengzw@psych.ac.cn